植物生活史进化与繁殖生态学

植物生活史进化与繁殖生态学 张大勇 主编

Plant Life-History Evolution and Reproductive Ecology Edited by Da-Yong Zhang

科学出版社，北京 Science Press, Beijing 2004 书

号 03-012630-0

植物生活史进化与繁殖生态学 内容提要

《植物生活史进化与繁殖生态学》从生存和繁殖两个最基本的适合度组分出发，重点讨论了植物 在生长、维持(存活)和繁殖三个基本生命活动之间的资源分配问题，同时对植物的繁殖过程，如 传粉、植物花的展示和设计、近交衰退、交配系统、花粉散发与接收之间的相互干扰等，也进行 了深入的讨论。《植物生活史进化与繁殖生态学》系统回顾了植物生活史进化和繁殖生态学两大 分支领域内当前的研究热点和发展趋势，而且在介绍基本概念与理论的同时，对研究方法和技术 手段也给予了充分重视。 《植物生活史进化与繁殖生态学》适合于生物、农林、环境科学等专业高年级本科生、研究生 阅读，也可作为植物生态学、进化生物学等相关领域科研人员的参考书。

前

言

在近 20 年里，植物生活史进化和繁殖生态学取得了令人瞩目的进展。这些最 新成果已被生态学主要教科书收入，对某些特定生活史或繁殖生态学问题的专著在 国际上也已有一些，但是一个全面反映植物生活史和繁殖生态学最新进展的著作目 前在国内都还没有见到， 已经翻译过来的《植物种群生物学引论》 （第 4 版；Silvertown 和 Charlesworth 著；高等教育出版社，2003 年）中仅对这些内容进行了简单介绍， 有些重要领域（如植物防御）甚至几乎未提及。 毫无疑问，植物生活史进化与繁殖生态学的内容重叠是很大的，尤其在繁殖分 配、种子大小与数量平衡等与繁殖有关的性状上，但互相之间彼此不能完全涵盖， 而是具有很强的互补性。例如植物的衰老、化学防御等和生存联系在一起的生活史 性状在繁殖生态学中没有涉及，而生活史进化则通常忽略了有性繁殖过程的细节， 基本不考虑传粉过程、植物花的展示和设计、近交衰退、交配系统、性别冲突等命 题。因此我们认为，一本综合反映上述内容的著作是急需的，它能够帮助我们更好 地理解植物性状的进化意义，有利于植物进化生态学研究在我国的迅速兴起。本书 试图填补这个空白。 尽管人们对于植物生活史的兴趣可以追溯到远古时期，生活史理论，就像整个 种群生物学理论一样，主要是在动物学家手中发展起来的。动物种群生物学领先了 植物种群生物学数十年是一个不争的事实，但植物种群生物学的发展肯定不能完全 靠简单地模仿动物种群生物学，因为一个显而易见的事实：植物不是“动”物。由 于固着生长的特性，植物不能主动寻找配偶而必须依赖外界因子（风或昆虫等）才 能实现花粉传递，导致了巨大的繁殖多样性；由于不能通过移动躲避动物伤害，植 物进化产生了多种多样的物理和化学手段抵御天敌；由于不能象动物那样便利地寻 找有利的资源斑块（生境选择），植物发展出了形式多样的克隆生长构型和构件整 合行为。从根本上讲，正是植物固着生长的特点决定了它们为什么需要把雌雄两个 性别的功能结合在一个个体身上甚至一朵花内。即使是异养生物，只要营固着生长， 往往也都是雌雄同体的。 雌雄同体意味着植物可通过两个途径，即花粉或者胚珠（种子），来向下一世 代传递它们的基因。早期的植物学家几乎把注意力全部集中在种子生产上，似乎种 子生产就能代表植物个体的所有繁殖成效，而基本忽略了植物通过花粉（雄性）途 径获得的适合度。即使是考虑花粉散布的传粉生物学也主要以植物雌性繁殖成效为 核心，仿佛植物产生花粉的目的就是为了保证胚珠受精。造成这种状况的部分原因 是由于野外测量工作的难易程度不同：种子计数容易，而决定在这些种子中的雄配 子来源却是极其困难的。近 30 年来，人们开始意识到原先仅从种子生产角度而获

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得的知识可能并不全面甚至是误导的，需要重新解释和重新认识决定植物繁殖性状 进化的选择力量。这种思想认识上的飞跃影响着植物繁殖生物学的各个方面，直接 促成了“新植物繁殖生物学”的诞生。 众所周知，生态学也被称为自然的经济学。微观经济学原理是分析植物生活史 和繁殖性状功能意义的主要理论框架，是适应主义者工作程序中必不可少的组成成 分。在探讨生物进化问题时，只考虑收益却忽略了成本是一个常见的思想误区。 “天 下没有免费的午餐”，任何适应性状的背后都必然有成本存在。我们说某个性状是 适应的，仅仅是指它使生物个体在收益和成本之间获得了最大的差值（净收益，或 称适合度）。所以，如果读者想更好地掌握现代进化生物学和生态学，一些必要的 微观经济学背景知识将是会有很大帮助的。如果你能够吃透微观经济学中的机会成 本、边际值、贴现、纳什平衡等概念，能够自觉、熟练地进行收益－成本（代价） 分析，进化生态学中的许多原理实际上是不言自明的。 有些问题，如资源分配、交配系统等，尤其受益于上个世纪 6-70 年代以后在 经济学中才发展起来的进化博弈论等新理论。除此之外，分子标记和计算机等新技 术的发展也是非常重要的。研究植物的生活史和种群动态往往需要采用映射矩阵模 型，而这又要求我们必须具备一定的计算能力和设备。蛋白质（等位酶）和分子标 记手段（例如 SSR、AFLP、RAPD 等）使生态学家第一次有可能直接测量植物的 雄性适合度。三十七年前，等位酶标记技术的发展大大方便了对植物种群遗传变异 的研究。在今天，等位酶标记仍然是解决诸多问题的有效工具。然而，近年来大量 DNA 分子标记技术的进步可以使我们提出一些以前不可能提出的问题。虽然等位 酶仍然是繁育系统、遗传多样性研究中利用的最广泛技术，但微卫星标记可能会因 其高水平的等位基因变异和共显性表达而有更广阔的前景。 全书 11 章覆盖了植物生活史和繁殖生态学领域内的主要研究内容，既有概念 和理论上的回顾，也有技术和手段的评述。我们希望本书能为有兴趣进入植物进化 生态学领域的人们提供一个最新的入门读物（文献收集一直到 2003 年 10 月），也 希望能对推动我国植物进化生态学领域的发展作出一些微薄的贡献。当然，能否达 到这个目的还有待读者的评判和时间的检验。 作为本书的主编，我要特别感谢各章作者对本书作出的贡献，尤其是陈小勇（第 五章）和钟扬、施苏华、任文伟（第十一章），他们不仅为本书增色，而且弥补了 我个人知识结构的缺陷，使本书更加均衡、全面。袁永明博士百忙之中审阅了第二 章，施苏华教授审阅了第十章；张全国同学和唐亮同学仔细地阅读了本书部分章节 的初稿，并提出了大量的改进意见。最后，我要特别感谢国家自然科学基金委员会 对我的研究工作所给予的连续多年资助，也衷心期待着读者宝贵的批评意见。 张大勇 2003 年 10 月

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目

录

前言 第一章 生活史进化 ………………………………………………………… 张大勇 第一节 表型最优化研究法 第二节 生活史性状之间的权衡关系 第三节 成熟年龄与大小 第四节 繁殖节律、繁殖力与衰老 第五节 种子大小、扩散与休眠 第六节 克隆生长 第七节 生活史对策——生活史性状的综合分析 参考文献 第二章 植物繁殖生态学 …………………………………………………… 张大勇 第一节 无性与有性繁殖 第二节 自交与异交 第三节 性别的合与分 第四节 雄性繁殖适合度 第五节 花部特征与传粉者的相互影响 第六节 生物传粉与被子植物的多样化 第七节 结语 附录：传粉媒介与传粉综合征 参考文献 第三章 克隆植物生态学与进化 ………………………………… 张玉芬、张大勇 第一节 克隆植物生长型 第二节 克隆植物的适合度 第三节 克隆植物的行为 第四节 克隆生长与有性繁殖 第五节 克隆植物的遗传多样性 第六节 结论与展望 参考文献 第四章 防御 …………………………………………… 任明迅、曾艳飞、张大勇 第一节 形形色色的抵抗

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第二节 忍耐与抵抗 第三节 防御和生活史 第四节 植物防御的进化：理论模型 第五节 结语 参考文献 第五章 交配系统 …………………………………………………………… 陈小勇 第一节 植物性别与交配系统 第二节 植物交配系统研究的方法 第三节 自然植物种群的异交率 第四节 影响植物种群异交率的生态因素 第五节 近交、远交及其衰退 参考文献 第六章 雌雄异熟 ………………………………………………… 白伟宁、张大勇 第一节 雌雄异熟的类型 第二节 雌性先熟和雄性先熟的分布 第三节 雌雄异熟的选择压力及其进化 第四节 结语 参考文献 第七章 雌雄异位 ………………………………………………… 任明迅、张大勇 第一节 雌雄异位的各种类型 第二节 雌雄异位的功能与适应意义 第三节 雌雄异位与雌雄异熟 第四节 雌雄异位的进化 第五节 结论与展望 参考文献 第八章 雌雄异株 ………………………………………………… 廖万金、张大勇 第一节 雌雄异株在被子植物中的发生范围 第二节 雌雄异株进化的途径 第三节 理论模型及其检验 第四节 结论与展望 参考文献 第九章 雄全同株 ………………………………………………… 廖万金、张大勇 第一节 两性花和雄花的时空模式和比率 第二节 雄全同株的进化意义 第三节 雄全同株的进化方向 第四节 结论与展望

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参考文献 第十章 分子标记技术 ……………………………………………………… 廖万金 第一节 等位酶标记与 DNA 分子标记 第二节 分子标记与交配系统 第三节 分子标记与基因流 第四节 分子标记与克隆鉴定 第五节 结语 参考文献 第十一章 分子系统发育分析 …………………………… 钟扬、施苏华、任文伟 第一节 分子系统发育研究简介 第二节 繁育系统与生活史性状的进化 第三节 适应性进化分析 第四节 植物群落的系统发育分析 第五节 结语 参考文献 索引

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第一章 生活史进化 张大勇 理想状况下，每个植物的寿命都应该无限长，刚一出生就开始繁殖，并且每次 繁殖都生产大量的种子。显然，这种达尔文精灵（Darwinian Demon）在现实世界 中是不可能存在的（Partridge & Harvey 1988），因为任何植物在任一时刻可利用的 资源量总是有限的。如果植物在繁殖上投入了更多的资源，那么它在生长、存活等 方面的资源投入就会相应减少。每个生物都只能在生长、存活和繁殖的各种可能组 合中寻找一个最佳方案，以最大程度地实现其繁殖成效（reproductive success）。 所谓生活史是指生物从出生到死亡所可能经历的各个阶段（Willson 1983）。生 活史性状一般是指不同年龄的存活率与生育率，但人们有时也把一些与繁殖或存活 相关的指标（如后代大小、扩散、生长速率等）或者一些综合性指标（即对若干不 同年龄存活率和生育率参数的概括，如寿命、经产数等）也当作生活史参数来研究。 早在 1930 年，Fisher 就提出应把不同年龄的存活率和生育率看作为生物表型的一 部分，并探讨了它们的适应性问题。20 世纪上半叶，Lack（1947）关于鸟类窝卵 数、Medawar（1946, 1952）关于衰老、以及Cole（1954）关于单次/多次繁殖进化 的研究，标志着现代生活史理论的兴起。在 1920~1950 年这一时期，生态学家已经 开始广泛运用寿命表方法研究动物种群，因而对不同年龄的存活率和生育率的定量 种群统计学后果已经具备了有效的分析手段。而且人们业已发现，这些生活史参数 无论是在种内还是在不同物种之间都有很大的变异。生活史进化理论试图说明这些 生活史变异的维持机制及其适应意义（Roff 1992, Stearns 1992, 2000, Roff 2002）。 目前，生活史进化理论主要是由动物种群统计学（demography）和综合进化论 相结合而形成的。部分原因可能是由于该领域的开创者都具有动物生态的背景（如 Lack, Medawar, 和 Cole） ，但也可能存在方法论上的问题：由于植物的构件性、营 固着生活以及克隆生长（克隆繁殖）等，植物个体之间的变异和表型可塑性往往非 常大，数量统计不象动物种群那样容易。按照 Harper（1967）的观点，高等植物 的这些特性严重地制约了植物种群生物学的发展。这种状况一直持续到Harper （1977）的《植物种群生物学》巨著出版之后才开始得到改善，并相继出版了多本 有关的会议文集、教材和专著（Solbrig et al. 1979, Solbrig 1980, Silvertown 1982, Willson 1983, Dirzo & Sarukhan 1984, Jackson et al. 1985, Lovett Doust & Lovett Doust 1988, Wyatt 1992, Bazzaz & Grace 1997, Silvertown et al. 1997, Vuorisalo & Mutikainen 1999, Silvertown & Charlesworth 2001）。 现代生活史进化的研究异常活跃，有关文献可以说是浩如烟海，新思想、新模

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型以及新证据仍然层出不穷。但是在本章内我们并不打算对植物生活史进行全面地 综述，而是着重介绍其理论框架、研究思路和一些基本概念。若想对这个领域有更 全面、更深入的系统了解，读者可以参阅一些近年的专著，如 Roff（1992, 2002）、 Stearns（1992）、Silvertown et al.（1997）以及 Vuorisalo & Mutikainen（1999）等； 侧重于遗传学和种群统计学基础理论方面的书籍则有Charlesworth（1994）、Bulmer （1994）和 Caswell（2000）；而关于生活史研究最新进展和今后发展趋势的展望与 介绍可以参见 Stearns（2000）和 Roff（2002）。

第一节 表型最优化研究法 生活史进化的研究主要有两大类方法。一是表型最优化研究法，根据作用在生 活史性状上的选择压力来探讨生活史性状的适应意义。这种方法一般都是通过某种 形式的最优化模型（optimality models）来开展研究的（Maynard Smith 1978）。它 通常假定存在着这样一个最优化指标（适合度） ：最优的生活史策略应该使该指标 达到最大值（e.g. Parker & Maynard Smith 1990, Lessells 1991, Roff 1992, Stearns 1992, Charlesworth 1994, Daan & Tinbergen 1997, Roff 2002）。构造最优化模型的主 要目的是帮助人们理解产生适应性的选择力量（Maynard Smith 1978） 。最优化模型 是一种表型研究途径，因为它忽略了最优表型可能会由于遗传变异不存在而无法实 现的问题。当模型预测与实际观测不符的时候，我们是修改模型使之更加完善（因 为模型可能遗漏了某些重要的、在种群内维持该性状的选择力量）还是干脆放弃这 种努力？这是一个比较复杂的科学方法论问题，读者可以参见 Maynard Smith （1978）和 Parker & Maynard Smith（1990）为前一种选择所作的辩护，此处不再 赘述。尽管这样或那样的批评从未间断过，最优化研究法仍然显示出其强大的生命 力，在探讨各类生物适应性问题上都发挥着不可替代的作用（Kozlowski 1999）。 另外一种研究生活史进化的方法是遗传学方法，它也考虑自然选择的效应，但 其侧重点为自然选择如何影响种群内基因频率的变化（Lande 1982）。遗传学方法 能够预测种群遗传变化的方向和速度、以及达到平衡时遗传变异的水平，而这些很 明显是表型途径无法作到的。虽然表型研究法完全忽略了所研究性状的遗传学基 础，但它能够更好地阐释生活史性状的适应性，能更好地说明不同的环境将会塑造 什么样不同的生活史，而这却是遗传学途径的薄弱环节（Maynard Smith 1982, Charnov 1989, Parker & Maynard Smith 1990）。从这个意义上说，表型和遗传学研究 不是对立的，而是相互补充的。遗传学研究法主要处理“局部”事件，即在较小时 间尺度上描述和预测生活史变异，而表型研究法则从长远的、进化平衡的角度探讨 什么样的表型在当前环境条件下是最优的。 下面我们主要介绍表型最优化研究法，至于生活史进化的数量和种群遗传学研

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究及其与表型最优化理论的联系，读者可以参考 Charlesworth（1994）和 Roff（2002） 的专著。

一、决策变量：生活史性状 每个最优化模型都要处理一个或更多生物学性状的进化问题。这些性状可被称 为该模型的决策变量。生活史最优化模型研究的是生活史性状，严格地说来是由不 同年龄的生育率和存活率构成的（Partridge & Harvey 1988；Lessells 1991）。像寿命、 初次繁殖年龄、经产数（一生中繁殖的次数）等指标是对这些不同年龄生育率和存 活率的概括总结，因而也符合生活史性状的定义。而对存活率或者生育率有相当直 接影响的一些其它性状，如个体生长速率、后代大小、在繁殖季内开始繁殖的时间、 成熟时的个体大小以及种子在时间和空间上的扩散等，也都经常被作为生活史性状 来研究。虽说如此，不同年龄的生育率和存活率与其它生活史性状还是有一个重要 的区别：生育率或者存活率的增加总是提高生物的适合度，而其它生活史性状，如 生长率、后代大小、扩散率等，则往往是中间值才对应着最大的适合度。

二、优化指标：内禀增长率 r 或总繁殖率 R 自然选择使生物个体的适合度达到最大，所以适合度可以被用来作为生活史优 化模型中的目标函数。但适合度应该如何来衡量？考虑这样的两个基因型，一个基 因型可能在种群中很快取得数量上的优势地位但只能生存较短时间，然后就灭绝 了，而另一个基因型可能从未在种群中取得过数量优势但能生存更长的时间。这两 个基因型谁是更适应的？对这个问题恐怕没有一个简单的标准答案（Stearns 1992）。文献中人们更倾向于强调数量优势，并暗含地假定了数量优势与生存时间 之间没有矛盾：能够获得最大数量优势的基因型也能生存最长的时间。 在生活史进化模型中，最常用的两个适合度计测指标为总繁殖率（R，net reproductive rate，文献中有时把它译成净繁殖率）和种群内禀增长率（r，种群遗 传学中一般称为马尔萨斯参数；如果种群增长是离散的，种群增长率一般用λ来表 示。λ和 r 的关系为λ= er）。当种群动态是非密度依赖的，人们一般用 r（或者λ） 作为适合度指标（公式 1-1）；而对于个体数量恒定的种群，优化指标则通常采用 R （公式 1-2；Partridge & Harvey 1988，Roff 1992, Stearns 1992, Kozlowski 1993, Charlesworth 1994, Kozlowski 1999, Roff 2002）。本节下面介绍的内容属于对适合度 概念较为抽象和理论化的讨论，初次阅读大部分都可以跳过：你只需知道 r 和 R 是 怎样定义和求出的即可。

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这里需要特别强调，由于人们现在还不能给出一个在所有情况下都通用的适合 度指标，甚至有没有这样的指标都可能存在着激烈的争议（Stearns 1992），所以在 分析每一个具体的生活史问题时人们必须专门设计一个优化指标，这个指标对分析 当前问题可能是恰当的，但换成另一个问题或者另一组研究对象时可能就不再适用 了。从某种意义上说，适合度这时已从一种抽象概念变成了具体问题具体分析的实 用工具（Stearns 1992）。任何一个适合度指标都有它自己的适用范围，选定了它就 等于附带选定了使该优化指标成立的各种限定条件（Kozlowski 1993, 1999）。由于 植物的繁殖与存活往往与大小联系更紧密，所以植物种群统计学经常分析大小结 构，而不是常规的年龄结构（参见 Caswell 2000）。但是，大小结构（size-structured） 比年龄结构（age-structured）更难以进行数学分析，所以作为对生活史进化问题的 一个简要介绍，本章只考虑年龄结构的种群。关于大小结构种群动态的模型读者可 以参考 Caswell（2000）的专著。至于克隆生长给植物生活史进化分析造成的复杂 性我们将在第六节和第三章中进行讨论。 考虑由一个基因型组成的单态（monomorphic）种群。如果各个年龄的存活率 和生育率都不随时间变化，那么经过一段时间之后，种群将收敛于一个稳定的年龄 结构并表现出指数增长。具体地，若令 p(x)为 x 龄个体存活到下一年的概率，m(x) 为 x 龄个体生育的雌性后代数（对于雌雄同体的植物，即种子数），这时种群增长 率（r）可根据传统的 Euler-Lotka 方程求出：

1=

∞

∑e

− rx

l ( x ) m( x )

（1-1）

x =0

其中 l(x)= p(0) p(1) … p(x-1)，为个体从出生到 x 龄的存活率；l(0)=1。在一个无性 繁殖的种群中，具有最大增殖速率的基因型将是进化竞赛中的胜利者，一旦出现， 它在种群中的频率将不断增加并最终占据整个种群（遗传学中称为固定） 。既然 r >0 的指数式种群增长不可能长久地维持下去，所以，r 可作为适合度指标仅限于以下 两种情形（Kozlowski 1993） ：（1）种群频繁地经受严重干扰，而且干扰对所有基因 型存活率的影响都是相等的；（2）当最大的 r 等于 0 的时候，这时种群大小既不增 加也不减少。 另一个人们经常采用的适合度指标是总繁殖率（R），它被定义为有机体一生的 期望后代数，即：

R=

∞

∑ l ( x ) m( x )

（1-2）

x =0

许多人喜爱使用 R 作为适合度指标，因为它可以很方便地拆成两个部分之和：

4

R=

a

∑

∞

l ( x ) m( x ) +

x =0

∑ l ( x ) m( x )

（1-3）

x = a +1

这里 a 可以是任何年龄。如果在 a-龄之前各个基因型的 p(x)和 m(x)都相等，那么判 断哪个基因型是更适应的我们只需考查 a-龄以后的生活史参数即可（Kozlowski 1993）。但用 r 作为适合度指标时却没有这种便利条件，因为 r 和各个时期生活史 参数的函数依赖关系比上式复杂很多。 以 R 作为适合度指标要求种群数量必须处于既不增加也不减少的动态平衡之 中，这实际上等于说我们已经假定了密度调节机制在发挥着作用（Kozlowski 1993, 1999）。对于许多植物种群来说，密度依赖的种群调节作用可能主要表现为高密度 时种子和幼苗的大量死亡。如果种群大小没有稳定而仍然继续增加，那么越晚出生 的后代，与当前出生的后代相比，其价值就越低。打个比方，这种情形就象通货膨 胀时的货币一样：一年后挣到的 1 元钱可能只相当于今天挣到的 5 角钱。如果种群 增长率为 r，那么过了 x 年后种群数量将是现在的 erx 倍。因此 x-年后生育的一个后 代只相当于现在生育的 e-rx 个。考虑到这种“通货膨胀”（或者“通货紧缩” ，如果 种群数量在下降）效应，我们可以定义一个新的指标——出生时的繁殖值 （reproductive value at birth），即

V ( 0) =

∞

∑e

− rx

l ( x ) m( x )

（1-4）

x =0

它等于一个个体从出生时刻起，一生中所期望拥有的、折算成出生时刻现值的后代 数量。Taylor et al.（1974）证明，只要种群数量动态是一个确定性过程（不管是否 存在着密度依赖的种群调节作用），出生时的繁殖值就是一个恰当的适合度指标。 但我们注意到，在遗传单态的、具有稳定年龄结构的种群中，V(0)的取值，根据 Euler-Lotka 方程，只能等于 1。这似乎是一个矛盾：出生时的繁殖值既要被自然选 择最大化又只能是一个常数。利用进化稳定对策（ESS）概念可以较好地解决这个 难题。 所谓 ESS 是指当种群完全由某个对策（基因型）组成的时候，任何其它对策 都不能依靠自然选择的作用而成功地侵入这个种群，那么这个对策（基因型）就被 称为进化稳定的（Maynard Smith 1982）。ESS 概念的精髓是不强调绝对意义上的优 化，而是从相对意义上寻求所谓的最佳（张大勇等 2000） ：当种群完全由 ESS 对 策者组成的时候，它的适合度大于其它突变对策者的适合度。根据传统的最优化模 型求出的最优生活史肯定满足 ESS 条件，但反过来，ESS 却未必是最优的（Parker & Maynard Smith 1990, Kawecki 1993, Mylius & Diekmann 1995, Brommer 2000）。因 而，ESS 可以看成是一个较弱的最优化概念。 数学上，ESS 概念可以更严格地定义如下（Maynard Smith 1982；参见张大勇

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等 2000）。令 W(J,I) 表示在 I-对策者组成的种群内 J-对策者的赢得值（pay-off）。 我们说 I 是一个 ESS，如果对于所有的 J ≠ I 都满足下列条件

W (J , I ) < W (I , I )

（1-5）

或者当 W ( J , I ) = W ( I , I ) 时，则对于任意小的 q 都有

W ( J , Pq , J , I ) < W ( I , Pq , J , I )

（1-6）

其中 W ( J , Pq , J , I ) 表示在 J 占比例为 q，I 占比例为（1-q）的种群里 J 对策者的赢 得。条件（1-6）是说，当 I 是弱纳什（Nash）平衡时，即 W(J,I) = W(I,I)，一旦 J 在种群内占有不可忽视的比例时其适合度（赢得）必须小于 I 的适合度。这个条件 保证了 I-对策者种群不会被任何突变对策所侵蚀。 我们关注的大多数生活史性状，如成熟年龄、繁殖分配、后代大小、扩散率等， 都是连续的对策，所以上述的 ESS 条件可以转换成微分方程的形式（参见张大勇 等 2000）。如果连续对策 v*是进化稳定的，对任何 u ≠ v*的突变对策都必须有

W (u, v*) ≤ W ( v*, v*)

（1-7）

这也就是说， W (u, v*) 作为 u 的函数应该在 u = v* 处取极大值，或者

∂W (u, v*) =0 ∂u u =v*

（1-8）

∂ 2W (u, v*) ≤0 ∂u 2 u =v*

（1-9）

（1-9）式是为了保证（1-8）式求出的解是极大值而不是极小值。上面两式合在一 起保证了 v*是一个纳什平衡。如果（1-9）式的不等式严格成立，那么 v* 是一个 严格的纳什平衡，必然是 ESS。但如果 W 对 u 求出的二阶导数等于 0，那么 v* 就 是一个弱纳什平衡，它是否是一个 ESS 还需要根据（1-6）式所规定的条件进行判 别。好在多数生活史进化模型求出的解都是严格的纳什平衡，故而我们一般不需要 考虑后面这种更复杂的情形。 现在让我们回到前面的问题。假设种群是由马尔萨斯参数为 r 的基因型所组成 的，这时，我们考虑一个突变基因型在这个种群内的命运。如果 r 是一个 ESS，那 么突变基因型的马尔萨斯参数 r’必然小于 r，否则突变基因型将可以成功侵入种群， 与 r 为 ESS 的定义矛盾。用 V’(0)表示突变基因型出生时的繁殖值，根据定义我们 有（注意，由于突变基因型处于由马尔萨斯参数为 r 的基因型所组成的种群中，所 以这时的种群增长率为 r）

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V ' (0) =

∞

∑e

− rx

l ' ( x ) m' ( x )

（1-10）

x =0

既然 r’< r，所以

V ' (0) <

∞

∑e

−r 'x

l ' ( x ) m' ( x ) = 1

（1-11）

x =0

或者说 ESS 基因型的 V(0)= 1，而所有其它入侵基因型的出生时繁殖值都小于 1。 更一般地，我们可以定义任意年龄（x）的繁殖值为该龄个体今后（从 x-龄时 刻算起）所期望拥有的、折算成现值（x-龄）的后代数（Williams 1966, Goodman 1982, Lessells 1991），可表示为

V ( x) =

∞

∑e

−r ( y − x)

y=x

 l ( y)    m( y )  l ( x) 

（1-12）

其中 l ( y ) / l ( x) 是 x-龄个体存活到 y-龄的概率，而 e − r ( y − x ) 则为 y-龄时出生的后代与 当前（x-龄）相比的折扣率。x-龄繁殖值可以很容易地分解为当前繁殖和未来繁殖 两个相互“权衡”的组分，即

V ( x ) = m( x ) +

e − r l ( x + 1) ∞ − r{ y −( x +1)}  l ( y )  ∑e  l ( x + 1)  m( y ) l ( x) （1-13） y = x +1  

= m( x) + e − r p ( x)V ( x + 1) 其中，e − r p( x)V ( x + 1) 被称为 x-龄个体的剩余繁殖值（residual reproductive value）， 一般用 RRV 表示。 如果任何年龄的生育率和存活率都只依赖于该龄之前的生活史参数而与个体 后来的繁殖和存活状况无关，那么使 r 达到最大实际上就等于使各个年龄组的繁殖 值都达到最大（Williams 1966, Schaffer 1974a，Goodman 1982） 。这里需要注意，各 个年龄繁殖值达到最大的结论要求上述的限定条件必须满足，因为有人曾经在这里 产生过误解（Caswell 1980），并由此引发了一场争论（见 Ricklefs 1981, Schaffer 1981, Yodzis 1981, Caswell 1982, Goodman 1982）。前面我们已经说明，当 r 取极大值时 V(0)必取极大值，即对于任一年龄 k，都有

∂V (0) ∂V (0) = = 0 。因为按照繁殖值定 ∂m(k ) ∂p(k )

义，x-龄个体的繁殖值，V(x)，只取决于 x-龄和其后各年度的生育率和存活率，所

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以现在我们只需证明，如果对于所有的 k≥x 都有

有的 k≥x+1 也就都有

∂V ( x) ∂V ( x) = = 0 ，那么对于所 ∂m(k ) ∂p (k )

∂V ( x + 1) ∂V ( x + 1) = 0 。为了说明这一点，我们首先把 = ∂p( k ) ∂m(k )

（1-13）式两端对 m(k)，k≥x+1，求偏导数；由于我们的假设条件，m(x)和 p(x)都 与 k 大于 x 的 m(k)无关，所以

{

}

∂V ( x) ∂ e − rV ( x + 1) = p ( x) ∂m(k ) ∂m(k )

 ∂r ∂V ( x + 1)  V ( x + 1) + e − r = p ( x ) − e − r  ∂m(k ) ∂m(k )  

（1-14）

∂V ( x) ∂V ( x + 1) ∂r = = 0 ，我们必有 = 0 。同理，对于所有的 k≥x+1 也都 ∂m(k ) ∂m(k ) ∂m(k ) ∂V ( x + 1) 必有 = 0 ，这样我们就证明了 Williams（1966）的猜测：当 r 取极大值时， ∂p(k ) 所有年龄的繁殖值也都取极大值。 对于数量稳定的种群，优化指标既可以采用 r，也可以采用 R，取决于各人的 喜好（Stearns 1992, Kozlowski 1993, Charlesworth 1994），但这时因为种群密度恒定， 显然必有 r = 0 及 R = 1。与前面关于 V(0) = 1 的讨论一样，这些适合度指标虽然只 能为恒定值，但仍然可以说它们被自然选择最大化。换言之，在数量稳定的种群中 最优基因型的 r= 0 以及 R = 1，而其它入侵基因型的 r< 0，或 R < 1。 以 r 或者 R 作为适合度指标的最重要前提条件是：选择必须是非频率依赖的。 众所周知，自然选择的结局取决于各个基因型（表型）适合度的相对值，而不是绝 对值。因此更准确地说，自然选择是使相对适合度达到最大。只有当选择是非频率 依赖的时候，使相对适合度达到最大才等价于使绝对适合度达到最大（Kawecki 1993）。而密度制约作用的结果经常使适合度不仅依赖于整个种群的密度，而且还 依赖于各个基因型在种群内的相对比例（频率）（Kawecki 1993, Mylius & Diekmann 1995, Kozlowski 1999, Brommer 2000, Stearns 2000, Roff 2002），这时我们必须明确 地考虑密度依赖效应，并采用进化稳定对策的理论框架（参见公式 1-5～1-9）来确 定目标函数。 在最优化和 ESS 理论中，人们经常明确地或暗含地假设了无性（孤雌）繁殖， 或者真实遗传（breed true）（Maynard Smith 1982, Stearns 2000） 。由于自然界中的 生物绝大多数都是有性生物，所以无性繁殖的假设只能理解为对非常复杂的适应性 问题的一个初步近似，更现实的理论分析应该明确地考虑有性过程。Charlesworth 既然

8

（1994）对这个问题进行了较为详尽的分析，并给出了上述常用适合度指标在有性 生物身上所要求的各种前提条件。这些条件虽然已被 Charlesworth 明确地逐条列出， 但并未引起生活史研究领域的足够重视。例如，当研究多年生植物在存活和繁殖之 间的资源分配时，如果要象生活史研究的常规程序那样，即忽略植物的雄性繁殖投 入并以 r 或 R 作为适合度指标，那么植物的种子生产（雌性适合度）必须是资源投 入的线性函数，而这个条件可能是许多植物种群无法满足的（Zhang & Wang 1994, Zhang et al. 1996, Zhang & Jiang 1997；参见第二章）。 值得注意，当前在生活史进化研究领域内，理论的发展并不是因为传统模型无 法解释实际观察到的现象，而主要是基于逻辑上的考虑。事实上传统的生活史最优 化模型，当面对较严格的实验检验时，往往都能做得很好（Stearns 2000），说明经 典生活史理论尽管是高度简化的，但仍然抓住了影响生活史性状适应性的最关键环 节，即：与年龄（或大小）相关的选择压力如何塑造了各个年龄（或大小）的生活 史参数。在理论建模过程中人们必须省略掉一些不必要的细节。甄别哪些细节可以 省略、哪些不能省略是建模艺术的真正体现（Kozlowski 1999, 张大勇等 2000）。

三、约束条件：适合度和权衡关系（trade-off）曲线 生活史最优化模型通常包含了两类约束条件。一是适合度与性状值之间的函数 关系，可称为适合度曲线（fitness curve）。当我们研究的性状是不同年龄的生育率 和存活率时，上面的适合度指标计测公式（1-1～1-4）已经把适合度和性状直接地 联系在一起。但如果我们研究的是其它生活史性状，如种子大小、生长率等，我们 就必须把它们折算成生育率或存活率，使得适合度可以表示为所研究性状的函数。 另一类约束条件表现在同一个体的不同性状之间，它是由于对各个性状资源分 配的不同而造成的。例如，如果个体在生命早期投入到繁殖中的能量较多，那么它 在生命后期可能需要付出存活率或者生育率下降的代价。自然界不存在绝对意义上 的“最佳表型”。任何一个有机体（即使是自养生物）都不可能在同一时间内把每 一件事情都作到最好，因为可用于生长、维持和繁殖的能量（或者时间或者其它任 何限制性资源）是有限的。生物必须在这些相互冲突的需求中进行有效的资源分配 以寻找一个最佳的解决方案。例如，利用分生组织和有限碳源，一株植物既可形成 花也可以形成叶片，但不能二者同时形成。对这些分配问题的不同解决方案就形成 了各式各样的生活史。 当可利用资源总量一定时，调整分配到不同性状的资源的比例，我们就可以得 到两个性状之间所有可能的相互关系，可称为权衡关系曲线（trade-off curve）。权 衡关系曲线的具体形式不是根据一些限制条件（如有限的能量）就可以推导出来的， 而必须经过实测得出（Reekie et al. 2002）。需要注意，适合度曲线和权衡关系曲线

9

的测度要求个体可利用的资源总量、环境条件以及其它性状均保持恒定，即所有其 它因素都必须是一致的，才能保证适合度曲线和权衡关系曲线真正代表了不同决策 变量值所产生的后果，才能正确地纳入到最优化模型当中。

四、假说检验 对一个特定模型（假说）的检验可有两种方式：一是检验它的假设条件是否成 立；二是把模型的预测和实际观察进行比较（张大勇等 2000）。需要强调，在检验 表型最优化模型时，我们并没有检验自然选择是否产生适应性；被检验的只是最优 化模型中关于约束条件、优化指标和遗传体制等方面的特定假设。此时我们关心的 问题是正确鉴别出生活史性状的选择力量。就最优化理论本身来说，它的目的也不 是证明适应性的存在，而是试图帮助我们理解多样化生命形式的适应机制（Maynard Smith 1978, Parker & Maynard Smith 1990, Kozlowski 1999）。 常用的假说检验方法可大致分为两类：（a）比较研究法（comparative methods）， 和（b）实验方法。通过实验操纵，我们可以只改变一个（或少数几个）因子，而 其它条件则保持不变。这样得出的实验结果在因果关系上往往很明确，能够清晰地 说明特定环境和生活史之间的关系。但在大多数情形下，实验处理往往面临着很大 的困难，如时间和经费上的限制、实验系统的不可控性等。由于遗传、发育、形态、 和生理限制（Maynard Smith 1985），某些性状我们可能很难得到足够的变异。当实 验操纵或者人工选择不能诱导产生所需的变异时，我们就只能采用其它方法。例如， 虽然每个植株生产的种子数量很容易操纵（尤其是减少时） ，但种子的大小却往往 是很难人为改变的一个保守性状（Harper et al. 1970），它在自然种群中的遗传力 （heritability）一般很低（Michaels et al. 1988），这时即使实验处理产生了表型反应， 它们往往也只是表型可塑性的结果，只能用来检验最优反应规范（optimal reaction norm；Stearns & Koella 1986）的模型预测。 比较研究法相当于“自然实验”，其实验结果是由自然选择在进化时间内给出 的。比较研究法又可分为种内个体间的比较和不同物种之间的比较两种情形，种内 个体间的比较还可更进一步地细分为同一种群内的比较和不同种群间的比较两种 情形。很显然，被比较的个体在系统发育关系上越相近，其它“未控制因素”对“实 验结果”的干扰就越小。因此在各方面条件许可的前提下，我们应该尽可能地在同 一种群内进行比较。 由于固着生长的习性，植物的许多生活史性状在种群内都会表现出很大程度的 表型变异（Venable 1984），但这些变异往往是对异质环境条件表型可塑反应的结果。 因而种群内的比较，和实验方法一样，可能更适宜于检验生活史模型关于最优反应 规范的预测。表型可塑性的存在依赖于种群内环境选择压力有足够大的时空变异，

10

但这个要求不是对于所有的性状都可以满足，或者说在某些性状（例如种子大小、 对草食动物或干旱胁迫的防御等）的进化上种群内的所有个体可能经历着相似的选 择压力。这等于说种群内自然“实验处理”的反差不够大，并因而导致了非常有限 的表型变异范围。这时为了有效地检验生活史性状对于环境的适应性假说，我们往 往需要比较不同的种群、甚至不同的物种（Harvey & Pagel 1991, Krebs & Davies 1993, Silvertown et al. 1997, Martins 2000）。 不同的物种往往经受了显著不同的选择压力，从而表现出明显不同的生活史， 为我们检验生活史适应性假说提供了天然的原材料。在比较研究中，性状之间的相 关或者性状与环境因子之间的相关被用来推断适应性；但是这些相关是生物平行进 化或趋同进化的结果，还是由于享有共同祖先所导致的？例如，人们发现在植物繁 殖分配（用于繁殖部分的能量占植物一个生长季内净同化能量的百分比）和生活史 （如一年生与多年生）之间具有很强的相关性，并用于支持繁殖力模型（Abrahamson 1979）。但在进行比较时，Abrahamson 并未考虑具有不同生活史的物种在系统发育 上的联系，因而其结论也存在着一定的缺陷（Silvertown & Dodd 1997）。向上追溯 进化历史，所有物种都会在某个时刻汇合，因此物种之间在所有性状上都必然存在 某种程度的谱系相似性；有可能是共同的祖先，而不是趋同进化，导致了观察到的 性状之间或者性状与环境之间的统计相关性。换言之，以这些物种性状值组成的样 本在统计学上不能满足独立取样的要求（过高地估计了自由度）。 为了分离并排除共同祖先的影响，一个可行的办法是利用所研究对象的系统发 育树，找出在系统发育上关系最近的物种对（如图 1-1 中的物种 A－B，C－D）以 及节点（如图 1-1 中的 E－F），然后在这些物种（节点）对之间进行比较（Felsenstein 1985；详见第十章）。这些种对（节点对）的性状值的差值（contrasts）可以满足统 计上独立取样的要求，能够用来进行相关分析。在图 1-1 中，X 变量和 Y 变量的正 相关关系是很明显的：X 变量如果有大的正变化，那么 Y 变量也伴有较大的正变 化。如果没有系统发育树，一个简单的替代办法是只比较同属内的物种（Bazzaz et al. 1987, Silvertown & Dodd 1997，参见第十一章）。

第二节 生活史性状之间的权衡关系 植物可利用的资源总量肯定是有限的，投入到某一功能（性状）的资源量增加必 然会降低它投入到其它功能的资源量，即在植物的不同功能（生活史性状）之间一 般存在着“此消彼长”的权衡关系（或称负耦联；见张大勇等 2000）。如果分配给 繁殖的资源量增加，那么就会导致分配给存活、生长的资源量减少，并进而影响到 植物未来的生长与繁殖活动。可以说，权衡关系是生活史进化理论的最基本假设 （Roff 1992, Stearns 1992, Reekie 1999, Bazzaz et al. 2000, Obeso 2002, Roff 2002）。

11

7

A

8

20 22

E

9 14 17

B

24

C

30 35

F

D

20

40

Y 的值

X 的值

A V1

B V3

C V2

Y

X

V1

2

4

V2

6

10

V3

9

13

D

10

Y 变量的对比值

V3

V2

5

V1

0

5

10

15

X 变量的对比值 图 1-1 根据现存 4 个物种 A－D 的系统发育树及 X－Y 两个变量的性状值进行对比分析的一 个例子。V1、V2、V3 是系统发育独立的对比（参见 Harvey & Keymer 1991）。

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早在 19 世纪，达尔文在《物种起源》中就讨论了生长的补偿和节约概念： “为 了要在一边消费，自然就被迫在另一边节约”；“同一个甘蓝变种，不会产生茂盛的 滋养的叶，同时又结出大量的含油种籽。当我们的水果的种籽萎缩时，它们的果实 本身却在大小和品质方面大大地改进了”（达尔文，1872）。达尔文的这些论述已经 清楚地说明了植物个体的不同生活史性状之间，由于可利用资源的有限性，经常存 在着互相制约的权衡关系。

一、 权衡关系测定中的一些难点和表型相关法 权衡关系的存在依赖于可利用资源量是有限的条件。所以当我们实际测量权衡 关系时，首先要确定哪种资源（如，碳、氮、磷等）是真正起限制作用的资源（Goldman & Willson 1986, Bazzaz et al. 2000）。而这正是实际工作中我们需要面对的主要困难 之一。在有些物种中，采用不同的资源会得到相似的结果，但对另外一些物种来说， 却可能得到不同的结果（Goldman & Willson 1986, Charlesworth & Charlesworth 1987, McKone 1987）。对于一个具体的研究，目前还没有一个简单的方法确定什么 资源是有限的，而且也很难确定限制资源的数目有多少。通常，人们认为可以用碳 来作为适宜的衡量植物资源分配的“通货”，并假定植物行使功能所需的其它重要 资源可以由碳以蔗糖的形式去“购买”（Reekie & Bazzaz 1987a, b, c）。所以，大多 数研究都将干重作为“通货”来衡量植物的资源分配及权衡关系（Willson 1983, Bazzaz et al. 2000）。 第二个困难是确定在什么时间来测量资源分配。大多数研究都选择在植物成熟 期或生长季末期测量资源分配。但这种方法存在难以解决的问题。首先，植物成熟 速率可能不一致，而且在生活史任何阶段（即使是在成熟期）的资源分配状况都不 可能反映植物一生中在繁殖活动和营养活动之间的真实资源分配。以碳元素为例， 植物在营养生长时期通过呼吸作用丧失的碳在碳资源库中占有很大的比例。因此， 成熟期的碳分配模式不能反映植物在整个生长季中的碳分配状况（Reekie 1999; Bazzaz et al. 2000）。 初看起来，在实际工作当中证明生活史性状之间的权衡关系应该很容易：我们 只需在种群内选择一系列个体，测出它们相应的生活史性状值，比方说种子产量和 存活率，然后再来看这些测得的表型数据之间是否存在着预期的负相关关系。这种 研究途径一般称为表型相关法（phenotypic correlations）。这种方法的优点为可操作 性强，能够根据表型性状直接测量，是实际研究工作中经常采用的一种方法（如， Pinero et al. 1982；参见 Reekie 1999; Obeso 2002 的综述）。Obeso（2002）指出，文 献中报道的表型相关研究大都发现了生活史性状之间的负相关关系。但是我们不知 道这个结论是否包含了作者和审者在文章发表筛选上的偏差：得到了预期的负相关

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关系的结果可能更容易被作者和审者挑选来发表。 表型相关法隐含了一个重要假定，即所测量的个体在可利用资源总量上是相等 的。在自然界中，植物生长微生境的差异必然会导致个体大小的差异。而个体大小 又和植物总的光合能力呈现出正相关。因此，种群内每个个体所拥有的能用来进行 分配的资源总量一般都是不等的，表现出很大程度的变异。环境条件较好时，植物 营养体生长较大，光合产物较多，这样它既可以维持较高的生育率，又可以在生长、 存活等方面投入更多的资源（图 1-2）。这样表型相关得到的结果往往是正相关，而 不是预期的负相关。但这并不等于说繁殖和存活之间不存在权衡关系，只是这种权 衡关系被环境差异和资源总量的不同所掩盖了（Van Noordwijk & de Jong 1986, Fox & Stevens 1991, de Jong 1993）。植物种群内个体可以根据个体大小（所处微生境） 的不同而产生适应性表型可塑反应；这种表型可塑反应往往导致生长、存活和繁殖 之间的正相关（Zhang & Jiang 2002）。

繁殖

存活

15

5

5

15

A

20

15

B

20

E

F

5

D

30

10

b

c

r= -

r= +

5

C

a

图 1-2

15

G

a

b

c

H

生活史权衡关系的 Y 型图解（参见 de Jong 1993） 。A 和 B 表示的是在资源总量不变的情况

下改变资源分配比例而产生的权衡关系。C 和 D 分别表示资源总量的增加和减少对两个生活史性状 权衡的影响。如果资源总量的变异大于资源分配的变异，如 E 所示，那么性状之间的相关为正；反 之，如 F 所示，则为负。但生活史性状之间的权衡并不是两两之间的。考虑多个性状的权衡时，我 们需要确定它们是等级分叉式的，如 G 所示，还是同步进行的，如 H 所示。无论何种情形，两两性 状的表型之间都可能表现不出预期的负相关关系。更详细说明参见正文。

14

另外，植物必须在许多不同生活史性状之间进行资源分配，而不是两两之间非 此即彼的（张大勇、廖万金 2001；Roff 2002）。例如，通过去除雄性器官减少植物 对雄性功能的资源分配，节省下的资源可能会投入到雌性功能，但也有可能会投入 到生长或者防御等其它生命活动当中。这些不同生活史性状之间的资源分配也许是 顺序 Y 型分叉式的（图 1-2G；de Jong 1993），但也有可能没有先后顺序而是同步 进行的（图 1-2H）。事实上，由于我们经常只把注意力集中在两两性状之间的权衡 关系上，这实际已经隐含地假定了整个植株的资源分配是顺序分叉式的，而不是同 时进行的。在许多情形下这可能都是一个合理的假定。例如，一年生植物一般都是 先只进行营养生长，达到一定个体大小之后才开花结实，此后所有的资源都只分配 给繁殖（参见第三节）；而分配给繁殖的资源再进一步地在雌雄功能之间进行分配。 因此，我们可以说，一年生植物的营养生长、雄性繁殖功能（花粉生产）和雌性繁 殖功能（胚珠和种子生产）这三个性状之间的资源分配如图 1-2G 所示，为顺序分 叉的。但是对于许多多年生植物，尤其是木本植物，营养生长和繁殖活动在时间上 往往重叠，而且存活、储藏和繁殖活动往往同时需求资源投入，这时它们之间的资 源分配更可能为图 1-2H 所表示的形式（参见图 1-6）。 表型相关法遇到的另外一个问题是所研究的植物种群在资源分配上可能不存 在（或很少存在）非适应性的变异。权衡曲线的测定要求有一系列不同的性状值。 但在自然种群中，在不同生活史性状之间的资源分配由于受到自然选择的强烈作用 可能只有一个最优值；如果所有个体都遵照这个最优方式分配资源，那么测定权衡 关系所需要的生活史变异可能就不会存在。

二、权衡关系的两种主要实验测定方法 实验测定植物生活史权衡关系的主要方法有两种（Reznick 1985, Partridge & Harvey 1988, Reekie 1999） ，即实验操纵法（experimental manipulations）、和遗传相 关法（genetic correlations）。 表型相关得到的生活史性状之间的关系并不是真正的权衡曲线，因为相对于环 境条件或资源总量，表型的分布并不是随机的。利用实验操纵，我们能够有效地克 服表型相关中的这个缺陷。具体做法简述如下：在种群内选定生长状况大致相同的 一系列个体，随机分为实验和对照两组；实验处理可以是，比方说，通过调节光周 期、应用生长调节剂、去除花序等手段控制种子产量（Reekie & Reekie 1991, Reekie & Bazzaz 1992, Thoren et al. 1996），然后比较对照和实验个体的生长量，来验证繁 殖和生长之间是否存在着权衡。 但是，实验操纵法也存在一些问题。例如它需要假定资源在不同功能之间的分 配是完全自由的，即如果一个活动的资源投入减少，那么它节省的这部分资源可以

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完全投入到另一个活动。然而植物的资源分配经历了长期的自然选择，资源在各个 生命活动之间的投入可能已经渠道化，形成了某种固定程序。这样即使某个功能资 源投入减少，节省下来的资源也很难完全投入到另一功能。比方说，我们考虑一个 由于生长时间限制而在个体很小就开始繁殖的个体。该个体可能缺乏必要的适应以 避免个体长大过程遇到的一些问题，例如不能通过增加节间长度来减小自我遮荫。 因此，通过表型性状的实验操纵阻止繁殖对生长可能产生影响，因为它在遗传上就 不具备长成大个体的能力。 Ehrlen & van Groenendael（2001）对多年生林下草本植物，春香豌豆（Lathyrus vernus），通过实验操纵和表型相关法研究了它的繁殖代价问题。自然条件下开花 并结实的个体在下一个生长季的存活和繁殖并不低于只开花不结实的个体，似乎未 表现出权衡；即使排除了草食动物的伤害、植株地上部大小不同等因素的影响，结 果仍然如此。但这种植物具有储藏器官——地下根茎，所以即使权衡关系确实存在 也很难被检测出来（Ehrlen & van Groenendael 2001）。在单个生长季内的去除花芽 处理并未增加来年植株地上部分的大小。只有连续 3 年一直不断地去除春香豌豆的 花，才在当前繁殖和未来繁殖之间以及在繁殖和存活之间发现了显著的权衡关系。 这个工作说明，自然观察数据和短期的实验数据都存在着局限性，可能揭示不出实 际存在的当前与未来繁殖的权衡关系。 遗传相关（genetic correlations）法是比较具有不同资源分配模式的各个基因型， 然后看具有较高繁殖输出的基因型其未来适合度表现（如存活率、生长率和生育率 等）是否较低（Law 1979, Geber 1990, Aarssen & Clauss 1992）。遗传相关的研究可 以通过繁育实验法（breeding experiment）和选择实验法（selection experiment）来 进行。繁育实验法是建立起若干实验群组，每个群组都由遗传上完全等同的（克隆） 或遗传上非常接近的同胞或半同胞家系所组成。对每个群组均测定出相应的性状 值，然后看这些性状值之间是否存在着显著的负相关关系。选择实验法则是人为地 对具有不同繁殖输出的个体进行选择，进行若干世代之后，再看这些不同繁殖水平 的基因型后来是否表现出了显著不同的存活率、生育率、或生长率，等等（Reznick 1985, Stearns 1989）。 Law（1979）比较了一年生早熟禾（Poa annua）两个种群的遗传家系在两个 相连生长季内的生育率（虽然叫做一年生早熟禾，但实际上大多数个体的寿命都在 两年以上），发现了很强的负遗传相关（图 1-3）。 遗传相关法能为权衡提供直接的遗传信息，并且有些生活史性状（如种子大小） 只能通过遗传相关而不能通过实验操纵法来研究。但对于遗传相关而言，只有当种 群内资源分配存在足够的遗传变异时，它才能给出一个精确的估计。由于自然选择 的作用，资源分配一般都已经非常接近其最优状态，所以多数种群在生活史性状上 都只能维持很低水平的遗传变异（Bailey 1992） 。然而，如果权衡关系是由基因对 抗多效性（antagonistic pleiotropy）所引起的，即对一个性状有利的等位基因对另

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外一个性状却是不利的，那么自然选择在这些位点上固定最优等位基因的速度将变 得很慢，大大低于没有对抗多效性的位点，并因此使我们有可能检测出负遗传相关 （Lande 1982, Falconer 1989）。

遗传相关法的另一个潜在问题是基因型与环境之间的互作。个体所处的微生境 很可能是不相同的，这种微生境的差异也会造成资源分配的差异，这就很难保证不 同的资源分配模式完全是由遗传差异所引起的。如果在环境异质性很高的野外生境 中测定遗传相关，基因型与环境的互作就很难被有效地区分。而如果遗传相关是在 受控环境的实验室中进行的，那么这种遗传相关又很难反映野外的实际情况，因为 野外环境与实验室环境有着本质的差别。Reekie（1998）在刈割和非刈割草地上种 植了 15 个大车前（Plantago major）半同胞母系。家系之间在繁殖分配上的差异对 刈割地点下一年植株的营养生长没有什么影响，但在未刈割地点繁殖分配和生长之 间存在很强的负相关关系，说明遗传相关，与表型相关一样，也是随环境不同而发 生变化的。 最后，遗传相关法需要的工作量往往太大，需要非常大的样本（繁育实验）或 者很多世代的选择淘汰（选择实验），使得它们尤其不适宜于长寿命的多年生植物。

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由于遗传相关法同样也存在着一系列的问题，所以多数生态学家在研究植物生活史 权衡关系时一般都要尝试采用多种研究途径。

三、 权衡关系的经验证据 支持权衡的经验证据已经很多，并且由来已久（参见 Obeso 2002 的综述）。例 如Mattirolo（1899）的花去除实验证明了阻止植物开花能够改善植物的生长状况、 延长植物的寿命。在早熟禾（Poa annua, Law 1979）和足叶草（Podophyllum peltatum, Sohn & Policansky 1977）种群中，人们都发现了当前繁殖降低了未来繁殖的可能性。 而且在生长型介于毛茛科（Ranunculaceae）和棕榈科（Palmae）之间的热带星星 棕（Astrocaryum mexicanum）植物身上，Pinero et al.（1982）确实观察到了繁殖导 致植物个体死亡率上升的证据。在树木中，种子产量和当年材积生长量之间经常表 现为负相关关系（参见 Silvertown & Dodd 1999，及其所列参考文献）。而在果树中， 人们非常熟悉的“大小年”现象实际上反映的就是当年繁殖和将来繁殖之间的权衡。 Cipollini & Whigham（1994）对一种灌木，美国山胡椒（Lindera benzoin），进行的 疏果实验表明，疏果能够显著提高个体来年的果实产量。 尽管有很多证据支持植物在生长（存活）与繁殖之间存在着负相关，但也有许 多研究发现二者之间没有任何联系。例如，Horvitz & Schemske（1988）对一种多 年生热带草本植物 Calathea ovandensis 进行的花芽去除实验表明，与上述结果相反， 当年繁殖的和未繁殖的个体并未在后来的存活、生长和繁殖等方面表现出任何显著 的差异。许多植物类群的研究都发现了与此非常相似的结果，包括 Pinguicula alpina （Karlsson et al. 1990），Viscaria vulgaris（Jennersten 1991），Alaria nana（Pfister 1992），Blandfordia grandiflora（Ramsey 1997），和 Lathyrus vernus（Ehrlen & van Groenendael 2001）。为什么会这样？这似乎让人感到很困惑。如果当前繁殖对后来 的剩余繁殖值没有影响，那么当前生育率为什么没有在自然选择的作用下进一步提 高呢？因此，一定有一些其它因素对植物繁殖起到了限制作用。例如，花粉限制 （Calvo & Horvitz 1990）可能就是其中之一，而且 Jennersten（1991）和 Ramsey （1997）也确实发现了授粉不足的现象。另一种解释是当前繁殖和剩余繁殖值之间 的权衡关系是非线性的，所以如果当前的繁殖投入很低，那么就有可能检测不出繁 殖对植物未来表现（生长和繁殖）的影响；而当繁殖水平增加到一定程度之后，繁 殖投入的微小变化就可能产生很大的效果（图 1-4；Reekie et al. 2002）。最后，如 果繁殖所需的资源主要来自于植物储存物质，如在一些研究中已经发现的那样 （Westley 1993, Muir 1995, Cunningham 1997, Geber et al. 1997, Ehrlen & van Groenendael 2001, Obeso 2002），那么生长和繁殖之间的权衡也将很难被检测出来。 除非我们有办法较为精确地在繁殖前后分别测定储存物质量，否则繁殖代价的严重

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性极有可能被人们低估。 另外，繁殖活动是不是一定会降低植物未来的表现？Tuomi et al.（1983）提出， 对这个问题的答案未见得总是肯定的，因为进行繁殖的个体可能会提高它们的资源 吸收能力并发展出一些补偿机制（详见 Bazzaz et al. 2000; Obeso 2002；图 1-4b）。 相对于动物而言，植物的营养功能和繁殖功能没有明显的分离：许多植物的繁殖器 官都能进行一定的光合作用。在一些物种中，繁殖器官光合作用合成的碳在花和果 实中所占比例甚至可高达 60％以上（Bazzaz et al. 1979, 2000） 。而且，繁殖器官光 合作用的程度并不一定与分配给繁殖的资源量相关。另外，繁殖和生长活动可能分 别受限于不同的资源（Willson 1983） 。有研究表明，同一植株的繁殖器官和营养器 官中营养物质的含量可能会有很大差异（Abrahamson & Caswell 1982）。最后，如 在第一节中已经提到的，如果植株的生长和繁殖都与其从环境中获取的资源量正相 关，那么环境异质性或者资源获取能力上的遗传变异都可能会掩盖住生长和繁殖之 间的权衡（Van Noordwijk & de Jong 1986, de Jong & van Noordwijk 1992, de Jong 1993, Reznick et al. 2000, Zhang & Jiang 2002）。

（b） 未来表现－剩余繁殖值

未来表现－剩余繁殖值

（a）

繁殖投入

图 1-4

繁殖投入

当前繁殖与剩余繁殖值（未来的存活率、生育率等）之间的权衡关系。 （a）表示每

单位繁殖资源投入对剩余繁殖值造成的影响一直是等比例的、线性的，而（b）则表示繁殖 代价随资源投入水平增加而越来越大（根据 Reekie et al. 2002）。多年生植物的当前繁殖 与剩余繁殖值之间的权衡关系一般应表现为非线性的形式。当繁殖投入很低时，繁殖甚至有 可能提高植株的未来表现。

上面我们扼要介绍了经典生活史理论的两个最重要支柱：表型最优化研究法和 生活史性状之间的权衡。下面我们在这个理论框架内具体地分析一些生活史性状

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的最优化问题。

第三节 成熟年龄与大小 在生活史理论中，成熟年龄（或大小）的定义是以动、植物开始生育产生后代 为判别标准的，而不是根据一些形态或生理指标来定义。多数植物的繁殖能力与个 体大小紧密相关，因此分析最佳成熟个体大小比最佳成熟年龄可能要更恰当一些。 当然，如果个体大小与年龄之间存在一一对应关系，那么无论研究大小还是年龄都 无所谓，尽管工作起来可能个体大小更方便一些。根据最优化理论，任何一个性状 的进化都应从提高适合度的收益和降低适合度的代价两个方面来考虑（Stearns 1992）。 早成熟的好处主要是种群统计学上的（demographic）。早成熟的个体由于在幼 体阶段停留时间短，所以其存活到繁殖的概率较大（Bell 1980）。提早成熟的生物 其后代出生早并且很快即可开始繁殖，所以它们的世代时间也较短。这种收益可以 和商业流通中资金的周转或者银行自动转存中复息的计算相比拟。以银行存款为 例，利率不变但如果计息时间缩短，存款额增长速度就会加快。与其它生活史性状 相比，成熟年龄和幼体存活率的变化对适合度有较大的影响。但成熟早也有代价， 或者等价地说，推迟成熟也有好处。推迟成熟的好处主要体现在以下两个方面。首 先，推迟成熟可使得个体进一步生长；如果生育能力随个体大小增加而提高，那么 成熟年龄的推迟会带来较高的初始生育率；其次，成熟时间推迟可能会使个体产生 更高质量的后代（例如，大个体可能生产更大的种子；Venable 1992, Sakai & Harada 2001），使得幼苗的死亡率降低。这些推迟成熟的好处也就是早成熟的代价。能使 净“利润”（效益减去代价）达到最大的成熟年龄即为最佳成熟年龄（Sterans 1992, 2000）。 我们先看一个实例，说明植物的开花时间确实受到了不同环境选择压力的影 响。Schemske（1978, 1984）研究了美国伊利诺州凤仙花属的一年生植物 Impatiens pallida；森林内部的凤仙花种群比森林边缘的种群开花时间提前约 12 天，尽管二 者相距不过 64m。在长达 6 年的观察中，Schemske 发现，森林内部种群每年一到 7 月份就被 Rhabdopterus 属的一种甲虫把叶片全部吃光，而边缘种群却未受到这种甲 虫的攻击。在森林内部植物如果开花晚，那么产生的种子数量就非常少，因为它们 可能在开花之前就被吃掉了。移栽实验表明，移栽个体在新生境内的适合度低于该 生境内的其它个体。原来生长在森林边缘的植株当移栽到森林内的时候不等它们开 花就被甲虫破坏了，因而适合度明显低于当地植物。而原来生长在森林内部的植株 当移栽到森林边缘的时候，开花持续的时间明显短于当地植株，并因此而产生数量 相对较少的种子。这项研究清楚地表明，植物的开花时间确实受到了所在地点环境

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条件的制约。

一、一年生植物的成熟时间 对于一年生植物来说，如果假定种子大小不变（因而幼苗的存活率也就是固定 的），那么无论是用λ（=er）还是用 R 作为适合度指标，都可以简单地表示为生长 季结束时个体生育的种子数（投入到繁殖的总能量）。一年生植物在生长季内何时 开花结实（即决策变量）是最优的？如果开花时间太早，光合器官生物量积累不够， 种子生产的潜势受到了限制；反之，如果开花时间太晚，那么在生长季结束前留给 繁殖生长的时间又太短，同样也不能结实很多的种子。因此，植物最优的开花时间 一定是在生长季中间的某一时刻。为了更好地说明这一点，下面我们来看一个简单 的动态优化模型，它是由 Cohen（1971）最早提出的，后又经多人发展完善（Paltridge & Denholm 1974, Denholm, 1975, Cohen 1976, Macevicz & Oster 1976, Mirmirani & Oster 1978, Vincent & Pulliam 1980, King & Roughgarden 1982a,b, Schaffer et al. 1982, Ziolko & Kozlowski 1983, Kozlowski & Wiegert 1986, Kozlowski & Ziolko 1988, Iwasa & Cohen 1989, Kozlowski 1992, Perrin & Sibly 1993）。 令 W 为植株营养器官的生物量，Q 为繁殖器官的生物量，生长季长度为 T。植 物净光合生产的速率取决于营养生物量，可表示为 βW，β 为生产速率参数。植物 既可以把这些光合产物用于营养器官的生长，也可以把它们用于繁殖。设 u(t)为分 配给营养生长的比例，那么分配给繁殖的比例则为 1－u(t)，即生长和繁殖之间存 在着权衡。营养和繁殖生物量的增长动态可表示为：

dW = k1 βWu (t ) − cW dt （1-15） dQ = k 2 βW [1 − u (t )] − eQ dt 其中，k1、k2 分别为营养和繁殖器官光合产物转换为生物量的速率，k1/k2 反映了营 养生物量和繁殖生物量的相对热值；c、e 分别为营养器官和繁殖器官由于草食动物 取食、叶片或花冠等器官枯萎造成的生物量损失速率。 用控制论术语说，现在的问题是寻找最佳控制变量 u*(t)使目标函数 Q(T)达到 最大值。这个问题可以用 Pontryagin 最大值原理进行求解。数学上讲，这是一个开 关（bang-bang）控制问题。略去数学推导，我们可以得到最优解为（Macevicz & Oster 1976，亦可参见 Bulmer 1994）：

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u * (t ) = 1, t < t * u * (t ) = 0, t ≥ t *

（1-16）

1 /( c − e )    1   t* = T − ln    1 − (c − e) / β k1  t*为开始从营养生长向繁殖生长转换的时间。即最佳的资源分配是首先把所有同化 能量都分配给营养生长，一直到某个时刻（t*），然后把所有能量都分配给繁殖生 ∂t * 长。当 c > e 时， > 0 ，或者说随着草食动物取食强度的增加，植物的最优开花 ∂c 时间将逐渐提前。这个结论与前面提到的凤仙花例子是一致的（Schemske 1978, 1984）。 如果我们忽略生长过程中生物量的损耗问题，即 c = e = 0，那么从营养生长到 繁殖生长最优转换时间为：

t* = T −

1 β k1

（1-17）

生长越快的植物（较大的 βk1 值）开花时间就越晚，体型就越大（图 1-5b）。而且， 生长季结束时，繁殖器官生物量与营养器官生物量的比例为：

Q(T ) Q (T ) k 2 = = W (T ) W (t*) k1

（1-18）

如果营养器官和繁殖器官的光合产物转换效率相同，即 k1 = k2，那么在生长季结束 时繁殖生物量等于营养器官的最大生物量（图 1-5a），繁殖生物量占总生物量的比 例（繁殖分配，通常用符号 RA 表示）等于 50％。 至少对于加利福尼亚草原两种一年生植物，实测的繁殖生物量与营养生物量的 比值非常接近于 1，说明这些植物也许表现出了模型所预测的最佳物候（King & Roughgarden 1983）。但是，自然植物种群的繁殖分配一般都低于 50%（Harper 1977, Silvertown 1982）。但在上面的模型中我们假定了植物的净光合速率（总光合量－维 持呼吸）正比于营养器官的生物量，即等于 βW。更现实的情况应该是随着体型增 大，植物各个营养器官之间将会产生相互干扰（如遮荫），使得光合产物的生产速 率下降。Vincent & Pulliam（1980）的模型考虑了更一般形式的光合产物生产速率， f(W)，同样得到了由营养生长向繁殖生长“开关”转换的结论。但是，当生产函数 f(W)是一个减速增函数的时候，即 f’>0，f”<0，推迟繁殖所获得的利益相对下降， 开始繁殖的时间应该相应提前。这时繁殖分配将不再正好等于 50％，而是一般都 大于 50％。所以，非线性生产函数模型不能解释为什么一年生植物繁殖分配小于 50％的问题。

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（a）

（b）

营养或繁殖生物量

最优反应规范

W0

生长快 营养生长

繁殖生长

生长慢 t*

T

T 时间

时间 *

图 1-5 一年生植物从完全营养生长到完全繁殖生长的最优转换时间，t 。T 是生长季时间长度，W0 是植 物初始时刻的生物量。营养生长在到达最优转换时间之后不再增加。本图所示意的结果是在假定了线性 生产函数、没有生物量损耗等最简单条件的基础上给出的。 （a）当营养体与繁殖体具有相同的光合产物 转换效率时，生长季结束时繁殖生物量正好等于营养生物量； （b）生长速率不同的植物其最优转换时间 和个体大小均不同，生长条件越好，个体进入繁殖生长阶段就越晚，其体型就越大；图中加黑的曲线代 表着具有不同生长速率的植物从营养向繁殖生长转换时的个体大小，即最优反应规范。但如果营养生长 呈现饱和形式，那么最优反应规范曲线将有可能是向下的（参见图 1.9a） 。

更重要的是，在非线性饱和生产函数的假设条件下，图 1-5b 中所示的成熟时 个体大小最优反应规范（即不同生长条件下植物的最优转换时间）将具有不同的变 化形式：生长快速的个体由于生长饱和效应而有可能成熟时间提前，虽然成熟时的 体型仍然更大一些（参见图 1-9；Roff 2002, p.221）。模型另外一个重要预测是植物 从营养生长向繁殖生长的转换为瞬时的开关形式，这也与很多实际观测不吻合，因 为一年生植物的营养生长与繁殖生长通常都会并行一段时间（King & Roughgarden 1983, Rathcke & Lacey 1985）。但是，开关转换作为一个初步的近似仍然较好地刻 划了一年生植物的生长和繁殖动态（Kozlowski 1992）。采取这种近似的一个最大好 处是可以把本来非常复杂的动态优化问题简化成一个相对易于处理的静态优化问 题，即我们只需寻找从完全营养生长到完全繁殖生长的最优转换时间。 模型预测与实际观测的不符合说明上述的简单数学模型做了某些生物学上不 合理的假设，如生长季长度（T）恒定、个体间没有竞争（即不存在频率依赖选择）、

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生长季内个体存活率为 100%、营养器官没有细分为地上部分和地下部分、繁殖器 官不具光合作用能力、既使在生长后期也没有资源从营养体到繁殖体的转移、以及 没有考虑个体存活所需的资源投入（Bazzaz et al. 1987；参见第四章）等。放松这 些过于限制性的条件，往往可以使模型的预测更贴近于实际情况。例如，Cohen （1971）和King & Roughgarden（1982）发现当生长季长度（T）不是固定值而为 一个随机变量时，营养生长向繁殖生长的转换不是非此即彼的，而是逐渐过度的； Kozlowski & Ziolko（1988）提出，当植株繁殖器官的生长速率受限于其自身的大 小时，植物的营养生长和繁殖生长也将要重叠一段时间，使得繁殖器官生长到一定 大小能够完全接纳营养器官生产的光合产物后才彻底转入繁殖生长。如果在生长季 后期存在着从营养器官到繁殖器官的资源（尤其是 N）转移，那么植物的最优开花 时间将推后（Cohen 1971, Kozlowski & Wiegert 1986）。 粮食作物是所有植物中繁殖分配（RA）最高的（Silvertown 1982）。这说明虽 然自然选择显而易见地选择了能留下更多后代的基因型，但自然选择并没有使粮食 作物野生祖先的 RA 值达到最大。而且，作物现代育种主要改变的是 RA 值（农业 上称为收获指数），从古老品种到现代品种 RA 值一般呈现增大的趋势（Evans 1993）。这似乎产生了一个矛盾：根据上面的数学模型，一年生植物的繁殖输出应 该已经被自然选择推到最大值，那么为什么人类仍然能够提高粮食作物的繁殖分配 呢？关键在于上述模型（实际上几乎所有的生活史进化模型；参见 Stearns 2000; Roff 2002）没有考虑种内竞争所引起的频率依赖问题。 在作物种群内，植株之间的资源竞争是必然的——如果水、肥条件有充分保证， 那么光资源将成为主导限制因子。由于存在竞争，作物种群中每个个体一生中所能 获取的有限资源（光、水、营养元素等）不仅依赖于其自身的资源分配对策，而且 还依赖于种群内其它个体所采取的对策，即选择是频率依赖的。同样是 80cm 高的 植株在邻体为 60cm 时可以接受完全的光照，而在邻体为 100cm 时则受到强烈遮荫。 这时我们必须采用 ESS 理论框架来分析植物的生长与繁殖对策。例如，Vincent & Brown（1982）发现，种群内竞争总是使得一年生植物个体的进化稳定开花时间向 后推迟，这时虽然植物营养器官生物量可能有所增加，但繁殖分配却下降了，并导 致植物的绝对繁殖输出（种子产量）减少。所以一年生植物的繁殖分配可能并没有 被自然选择最大化，仍然有进一步改善的余地，或者说，作物可能存在着“生长冗 余”（参见盛承发 1990；张大勇等 1995a, b; Zhang et al. 1999）。

二 多年生植物的成熟年龄 多年生植物的资源分配和成熟年龄无论在概念上还是在如何测量上都比一年 生植物复杂的多。对于多年生植物来说，成熟时间有两个层次上的含义，即：除了

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在生长季内何时开花结实外，还有一个生长多少年后才开始繁殖的问题。Pugliese & Kozlowski（1990）利用 Pontryagin 最大值原理对这个问题进行了研究，得出了多 年生植物生长与繁殖最优资源分配的模式（也见Kozlowski & Uchmanski 1987, Pugliese 1988, Iwasa & Cohen 1989）。 图 1-6 显示的是在 Pugliese & Kozlowski（1990, Kozlowski 1992）模型基础上 扩展的多年生植物在生长、繁殖、和存活等各个方面的资源分配。在 Pugliese & Kozlowski 模型中，维持消耗（呼吸）总是优先的，不受其它因素的影响。因此， 该优化模型只考虑净光合生产（总光合生产－维持呼吸）在生长、繁殖、和（生长 季之间的）存活等方面的最优资源分配（图 1-6）。假定植物在不同年份之间的存活 率（C）是一个恒定值，并且不考虑植物在存活上的投入，即 c(t)=0（或者等价地， 假定植物在存活功能上的资源投入比例总是一个常量），这样我们可以把问题简化 为只考虑植株在繁殖输出、储藏和营养生长之间的资源分配。

qW(T)，上一年营养器官保留到下一年的部分

u(t)f(W) 繁殖输出（V） 上一年的储藏

营养生物

净生产 f(W)

c(t)f(W) 存活（C）

量 (W)

v(t)f(W) [1-u(t)-v(t)-c(t)]f(W)

来年营养 储藏（S）

生长（W0）

图 1-6 多年生植物在生长、储藏、繁殖和存活等各个方面的资源分配（参见 Kozlowski 1992） 。

u(t)是植物的净光合生产分配给繁殖的比例，v(t)是分配给储藏的比例，c(t)是分配给年度间 存活的部分；剩余的部分 1－u(t)－v(t)－c(t)被用于进一步营养生长。q 是生长季结束时营养 器官保留到下一年的比例。在 Kozlowski 的模型中，年度间存活率为一恒定值，不受资源分配 模式的影响。而繁殖力模型（Schaffer 1974）只考虑繁殖和存活之间的资源分配，未考虑下一 年营养生长所依赖的资源储藏问题。需要注意，存活和储藏的功能有时很难区分开，如投入存 活的能量也可以用于来年的营养生长。

再令 i 表示 i 龄个体，T 还是生长季长度，那么 Pugliese & Kozlowski（1990） 的模型可写为：

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dWi = (1 − u i − vi ) f (Wi ) dt dVi = u i f (Wi ) dt dS i = vi f (Wi ) dt

（1-19）

初始条件为：

Wi +1 (0) = qWi (T ) + S i (T )

（1-20）

Vi +1 (0) = S i +1 (0) = 0

其中 q 为营养器官保留到下一年的比例。Iwasa & Cohen（1989）的模型假设 q 总 是等于 0，所以只是一个特例。如果种群大小保持不变，那么总繁殖率 R 可作为适 合度指标，即

R = CV1 + C 2V2 + C 3V3 + L =

∞

∑C V i

i

（1-21）

i =1

这里，C 为植物在不同年份之间的存活率。 基于上述模型，Pugliese & Kozlowski（1990）发现，植物的营养器官有多大比 例可以保存越冬对模型结论有很大影响。对应于任何给定的存活率水平，营养器官 保留比例都存在着一个临界值；低于这个临界值时，植物应该一直进行营养生长直 到个体大小生长到一定水平；此后，个体大小将年年保持不变，而且植物所获得的 所有额外资源都应投入到繁殖中。如果营养器官的保留比例超过了这个临界值，那 么植物的最优对策是成熟后还要同时进行营养生长和繁殖生长若干年，使得植株个 体大小在成熟后仍然逐渐增加，并逐渐接近一个上限。这个结果意味着，多年生草 本植物和木本植物（尤其是乔木）的生活史对策可能会存在着显著差别，因为温带 草本植物的营养器官在越冬时几乎全部死亡，所以它们应该一旦达到成熟后就不再 生长；而木本植物却保留了较大比例的营养器官越冬，所以它们在成熟后其个体大 小还将进一步增加若干年。Kozlowski & Teriokhin（1999）进一步扩展了这个模型， 研究了存活率随年龄和季节变化时生长和繁殖之间的最优能量分配问题。 上述动态优化模型分析的结果表明，多年生植物在一个生长季内由营养生长向 其它功能（繁殖、存活、储藏）的转换与一年生植物情况相同，也是开关形式的， 即在生长季早期植物完全进行营养生长，到达某一时刻后营养生长完全停止，此时 植物的净光合产物均用于其它目的，包括繁殖、存活和储藏等。但在更长的时间尺 度上，即不同年份之间，植物应该如何确定开始繁殖的年龄呢？如果繁殖投入导致 了个体存活到下一年的概率或生育力下降，那么推迟成熟就有可能被选择，并使植

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物具有相对较长的寿命。Silvertown et al.（2001）总结了 63 种草本和乔木植物的数 据，发现成熟年龄在不同植物种身上变化的确很大而且和植物的繁殖寿命表现出正 相关关系（图 1-7）。

Iwasa & Cohen（1989）的模型只适用于多年生草本，因为他们假设植物光合 器官每年冬季全部死亡。Iwasa & Cohen 发现，多年生植物的繁殖分配一般应随着 生长季长度的增加而增大，意味着随海拔升高（生长季缩短）多年生草本植物的繁 殖分配应该越来越小。同时，如果植物的最大光合生产能力随生境条件的恶化而减 小，那么随着生境胁迫（如遮荫、干旱、土壤瘠薄等）的加剧，繁殖分配也应该下 降。这些定性的模型预测与实际观测的结果相当吻合（Chiariello & Gulmon 1991）。 除上述的结论外，对于单次繁殖的、并且种群数量保持恒定的多年生植物，最 优成熟年龄还可以定量地从存活率与生育率的乘积 l(x)m(x)求出：最优的开始繁殖 年龄（x）应该使 l(x)m(x)达到最大值。据此，Kachi & Hirose（1985）对生长在日 本沙丘中的多年生、单次繁殖的月见草属植物 Oenothera glazioviana 进行了研究（图 1-8）。这种植物的存活率随年龄递减，而生育率随年龄递增；l(x)m(x)的最大值出现 在 4 龄时。而在这个种群中观测到的平均繁殖年龄是 4.7 年，与理论预测非常接近。

27

理论预测和实际观测没有完全吻合，其原因包括： （1）O. glazioviana 必须达到一定 个体大小后才开始开花、结实，而且（2）生育率和存活率与个体大小的联系比与 年龄的联系更紧密。由于个体大小与年龄不是完全一一对应的，以年龄为基础的模 型虽然简单但并不十分精确。Kachi & Hirose（1985）还分析了以个体大小为基础 的模型（生育率和存活率都受个体大小而不是年龄的影响） ，得出了一个类似的最 优成熟大小。

图 1-8 在单次繁殖的月 见草属植物 Oenothera glazioviana 种群中，存 、生育率（mx） 活率（lx） 以及二者乘积随年龄的 变化（ Kachi & Hirose

1985） 。

需要注意，植物的成熟年龄在不同年份和种群内不同个体身上并不是固定的。 事实上，Kachi & Hirose 在上述例子中正是用种群内的这种变异估计出了不同年龄 个体的生育率，m(x)。同一基因型个体在不同环境条件下具有不同表型就被称为表 型可塑性。表型随环境条件发生的改变可能是连续的，这时每个基因型的表型与环 境的相互关系都被称为反应规范（reaction norm；Stearns & Koella 1986, Lotz 1990, Berrigan & Koella 1994, Kudoh et al. 1996; 图 1-9） ；如果环境逐渐变化导致不同离 散表型的突然变换，那么这种表型可塑性就被称为多型性（polyphenism）。在地理 分布范围较大的植物中，植物成熟年龄和大小一般与纬度正相关：纬度越高，植物 成熟的年龄就越晚，开花时的个体大小就越大（Silvertown & Charlesworth 2001）。

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（a）

规则 1

规则 2

生长慢

成熟大小或年龄

个体大小

生长快

（b）

规则 3

E2

E1 年龄 图 1-9

环境条件

在异质环境中，个体的成熟年龄或大小的反应规范。在（a）中，与图 1-5 不同，个

体被假定服从饱和生长曲线。规则 1 表示个体的成熟大小是一定的，这样如果处于生长缓慢 的环境斑块内时，个体将等待较长时间；规则 2 表示个体的成熟年龄一定，这样在较差斑块 内的个体将不得不在个体很小时就开始繁殖。规则 3 表示的是最优反应规范，即当个体生长 的环境条件较好时，繁殖开始时间早，个体也比较大；而当环境条件较差时，繁殖开始时间 晚，而且个体也比较小 (参见 Sterans & Koella 1986, Berrigan & Koella 1994)。 （b）代表的是 从数量遗传学角度看待（a）中的反应规范问题，其中 E1 和 E2 分别指差环境和好环境。各条 线代表各个基因型在不同环境条件下的反应；在较差环境中成熟年龄最迟的基因型在较好环 境中却可能成熟的最晚；由于这些反应规范线有交叉，说明存在着环境－基因型的互作。

Wesselingh et al.（1993, Wesselingh et al. 1997）对单次繁殖的多年生琉璃草属 植物 Cynoglossum officinale 的开花临界个体大小进行了研究，发现在英格兰诺福克 郡（Norfolk）沙丘上开花植株的个体远大于相同纬度的荷兰海岸边的一个种群。 造成这种差别主要有两个原因。一是在荷兰种群中有一种危害根部的象鼻虫，它主 要攻击并能杀死较大的越冬莲座丛，但在英国诺福克郡种群中没有这种象鼻虫。在 荷兰种群中，由于象鼻虫导致了较大个体有较高的死亡率，所以自然选择将倾向于 使开花时间相对提前。另一方面，英国诺福克郡种群的植物个体相对生长速度三倍 于荷兰的种群，而生长速度越快其成熟时的体重就应该越大。如果

l ( x + 1)m( x + 1) > l ( x)m( x)

（1-22）

那么繁殖时间就应该推迟。（1-22）式可以改写为：

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m( x + 1) / m( x) > l ( x) / l ( x + 1) = 1 / p( x)

（1-23）

假定生育率与体重成正比，那么生长快意味着 m(x+1)/m(x)比值大。所以当年度存 活率 p(x)一定时，生长越快繁殖时间就越应推后，而且开花时个体也就应越大。 对于多次繁殖的多年生植物，如果假定成熟个体的年度存活率和生育率不随年 龄发生改变（Pugliese & Kozlowski 的模型已经证明，对于成熟后个体大小一般不 再增加的温带多年生草本植物，这个假设基本上是合理的） ，那么我们可以把适合 度表示为成熟年龄（x）的函数（Roff 2002），并据此求出最优成熟年龄。当种群数 量由于密度依赖的制约而保持稳定时（r= 0），R 可以作为适合度的测度指标。

第四节 繁殖节律、繁殖力与衰老 为什么有些生物只繁殖一次即死亡（如一年生植物、竹子、温带昆虫、某些洄 游鱼类等），而有些生物却可以多次繁殖（如木本植物、鸟类、哺乳类等）？为什 么生物不能长生不老，而衰老和死亡却总是必然的？对这些生活史性状的研究一直 是生活史进化领域内的热门话题。

一、单次繁殖与多次繁殖 Cole（1954）建立了一个简单模型来比较一年生和多年生植物的种群增长速率。 在 Cole 的模型中，幼苗和成体的死亡率都没有予以考虑。下面我们介绍的是Charnov & Schaffer（1973）在 Cole 模型基础上改进的模型。令 Ba 为一年生植物的每株种 子产量，c 为种子和幼苗存活到成熟的概率。一年生植物的种群动态可表示为:

N a (t + 1) = cBa N a (t )

（1-24）

其种群增长速率（Ra）则为

Ra = cBa

（1-25）

考虑一个多年生、多次繁殖的植物种群。令 p 为成体存活到下一年的概率；Bp 为多 年生植物平均每株种子产量。多年生植物种群动态方程为

(

)

N p (t + 1) = cB p N p (t ) + pN p (t ) = cB p + p N p (t )

（1-26）

种群增长速率即为

R p = cB p + p

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（1-27）

因此，如果一年生植物的种群增长速率大于多年生植物的种群增长速率，一年生植 物的种子产量必须满足

p （1-28） c Cole（1954）的模型隐含着假定 p=1 和 c=1。所以，Cole 的结论是一年生植物 只需比多年生植物多生成一个种子即可获得相同的适合度；而多生产一个种子要比 存活到下一年容易许多，所以多年生生物应该很难在进化竞赛中获胜。但在自然界， 多年生、多次繁殖的生活史却是广泛存在的生命形式。这就是著名的 Cole 悖论。 （1-25）式代表了 Charnov & Schaffer（1973）对 Cole 悖论的解决方案。根据该式， 一年生植物需比多年生植物多产生（p/c）个种子其适合度才能同多次繁殖植物的 适合度相等。由于成体存活率一般总是远远大于幼体存活率（p » c），所以一年生 植物需要多产生的种子量也需远远大于 1。这个结果似乎很容易得到，令人不禁疑 问为什么 Cole 悖论等了 20 年才被解决。对 Cole 悖论探讨的一个最大收获就是刺 激了生活史进化研究领域蓬勃发展，同时也训练了进化生物学家的思维能力。 Sarukhan & Harper（1973）对多年生毛茛 Ranunculus bulbosus 估算了 c、p、 Bp 等参数值（c =0.05；p =0.8；Bp =30）。在这种情况下，只有当单次繁殖的突变植 物能增加种子产量的 53%才能有效地侵入多次繁殖的种群。 根据（1-25）式，许多人认为较高的成体相对于幼体的存活比率（即 p/c 值较 高）在选择上对多次繁殖有利，而较低的比率对单次繁殖有利（例如Stearns 1976） 。 这种说法虽然有其合理性，但它是对 Charnov & Schaffer 模型一个过于简单化的解 释。事实上，Cole 和 Charnov & Schaffer 模型中隐含着一个假设条件：个体生存力 与生育力之间存在着权衡（Partridge & Harvey 1988）。因为如果没有这样的权衡关 系，那么多次繁殖的多年生植物肯定无条件地要比一年生植物的适合度高。为了明 确地考虑存活与繁殖之间的权衡，下面我们介绍一个简单的繁殖力（reproductive effort；有时人们简写为 RE）模型。我们将会看到，存活与繁殖之间权衡关系的具 体形式往往对生物是单次繁殖还是多次繁殖有决定性影响（参见图 1-9）。 Ba > B p +

二、繁殖力模型 繁殖力（reproductive effort）模型对资源分配问题的简化是既不考虑植物对储 藏的投入，也不考虑植物营养体生长的动态；或者说，它假定在一个生长季内植物 首先进行营养生长，然后到某一时刻后再把生产的光合产物全部投入到繁殖和存活 当中。这时我们可以把植物用于繁殖和存活的资源量当成一个常数，而繁殖力则可 定义为这些资源中用于繁殖活动的比例。显然，繁殖力越高，植物用于存活功能的 资源比例（以及绝对量）就越低。按照该模型，单次繁殖代表着最大可能的繁殖力，

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即把所有资源都用于繁殖目的。此时，个体繁殖后的立即死亡只是最大繁殖输出的 一个副产品。多次繁殖则可以看成是最优的繁殖力没有达到最大值的情形。应该注 意，繁殖力概念虽然与繁殖分配（即用于繁殖的能量占植物整个生长季内净同化能 量的百分比）是非常接近的，但它们的含义却明显不同。 令 Ej 表示 j 龄个体的繁殖力，0 < Ej <1。如果 Ej =1，那么这意味着 j 龄个体把 所有可利用的能量都投入到了繁殖中，以致于个体在繁殖后立即死亡。如果 Ej <1， 则表示个体保留了一部分能量用于当年繁殖后到下一年的存活和生长，即 p(Ej)>0。 如果 j 龄个体的繁殖力（Ej）不影响 j 龄以前的繁殖率与存活率，那么我们必有

∂V ( j ) = 0 ，即各龄的最优繁殖力都是使该龄繁殖值达到最大（Schaffer 1974b）。 ∂E j 既然繁殖值为当前繁殖和剩余繁殖值之和（参见公式 1-13） ，那么我们可以利 用这个结果重新分析单次繁殖与多次繁殖的进化问题（Pianka & Parker 1975）。如 图 1-10 所示，剩余繁殖值（RRV）与当前生育率（m）的关系的曲线形状决定了是 多次繁殖还是单次繁殖拟或是推迟繁殖会受到自然选择的青睐。下凹的曲线尤其对 于单次繁殖有利；它意味着初始繁殖代价很高，但开始繁殖后平均每个后体的繁殖 代价则显著下降，即能以较小代价繁殖较多后代。这种情况显然对单次繁殖有利。 考虑 Charnov & Schaffer（1973）的模型，即成熟个体的生育率和存活率不随 年龄发生改变；但是生育率（B）和存活率（p）都是繁殖力（E）的函数（Schaffer 1974a,b）。此时种群增长速率（λ）可表示为：

λ = cB( E ) + p( E )

（1-29）

最优繁殖力（E*）应满足

dλ dE

= 0, E = E*

d 2λ dE 2

<0

（1-30）

E = E*

如果个体生育率是繁殖力的线性函数，那么（1-30）式意味着繁殖后存活到下 一年的概率必须为资源投入（1-E）的减速增函数， 即

d2p d2p = < 0（图 1-10）。 dE 2 d (1 − E ) 2

根据图 1-11a，单次繁殖的植物应该具有如下特点：植物投入到繁殖的能量越 多，其有效生育率（cB）的增幅就越大，也就是说具有规模经济（economy of scale） 的效应。许多长寿的单次繁殖植物在种子生产上似乎都具有这种规模效应，主要体 现在减少种子捕食率和提高传粉效率等方面（参见第四节）。最著名的例子是竹子； 它们都是单次繁殖的，而且繁殖前期的时间很长，经常在 20 年以上。皱竹 （Phyllostachys bambusoides）要等 120 年才开花、结实，然后死去。我们知道，许 多动物，包括很多长寿的脊椎动物都爱吃竹子的种子。如果竹子的种子产量较低，

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那么动物有可能把所有种子都毁灭；但如果种群内所有个体都同时产生大量的种 子，捕食者饱和效应可能就会出现，使得植物种子得以逃脱被捕食的命运（Janzen 1976）。种子生产的同步性不仅在种群内是必须的，而且在一个区域内的不同种群 之间也是必须的，因为只有这样它才能有效地控制捕食者种群的个体数量，减少捕 食者种群从一个开花种群转移到另一个开花种群的危险。 Janzen 提出，皱竹 （Phyllostachys bambusoides）两次结实之间长达 120 年的间隔期就是为了使捕食者 种群受到食物资源匮乏的制约。

(a)

(b)

(c)

剩余繁殖值, RRV

V(j)

最佳 m* 当前生育率, m(j) 图 1-10

多次繁殖、单次繁殖及推迟繁殖的进化。最优繁殖率取决于剩余繁殖值与当前生育

率权衡曲线的形式。当曲线为外凸时，多次繁殖(a)受到选择；而当曲线下凹时，推迟繁殖(b) 或者单次繁殖(c)受到选择。

龙舌兰属（Agave）有许多物种生长在北美洲西部荒漠和丛林地区，并且它们 大多是单次繁殖的。一个典型的物种就是荒漠龙舌兰（A. deserti），它要等许多年 才繁殖，在繁殖前它一直在其莲座型叶丛中储存水分和碳水化合物。当它终于开花 时，一个直径仅 60cm 的莲座可以产生一个高度达 4m 的巨大花序。丝兰属（Yucca） 植物的生境和形态都与龙舌兰属相似，但它们大多是多次繁殖的。丝兰和龙舌兰莲 座都有尖硬的旱生叶，都在莲座中央长出一个昆虫传粉的穗状花序。为了说明这两 个属物种之间繁殖习性上差别，Schaffer & Schaffer（1977, 1979）比较了 7 个龙舌 兰物种和 5 个丝兰物种的生活史。在这些被研究的物种里，丝兰有一个种（圣烛花， Y. whipplei）其莲座是单次繁殖的，龙舌兰有一个种（A. parviflora）其莲座是多次

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繁殖的。这说明，两个属在繁殖习性上的差别不能简单地归于系统发育的限制，而 是分别进化产生的。Schaffer & Schaffer 提出，单次繁殖的进化是由于传粉昆虫特 殊的访花行为，这些昆虫对较大的花序有格外偏好，而且在两个属单次繁殖的物种 中，较大的花序都有更高的座果率，但这种现象在多次繁殖的物种身上并不存在， 与图 1-10 描述的理论预测一致。

(a)

(b) 最优 E cB(E)或 p(E)

cB(E)或 p(E)

最优 E

cB

p

p

cB

0

图 1-11

1

0

1

繁殖力，E

繁殖力，E

(单次繁殖)

(多次繁殖)

当前有效生育率(cB)和繁殖后存活到下一年的概率(p)与投入到繁殖的资源比例(E，繁

殖力)的函数关系。虚线为当前有效生育率和存活率之和，即适合度。(a)表示单次繁殖是最优 的，而(b)则表示 0－1 之间的某个值对应着最大的适合度。

在南美和非洲热带高山地区生长着许多种巨型莲座状草本植物。Young（1990, Young & Augspurger 1991）研究了肯尼亚山（Mount Kenya）单次繁殖的半边莲属 物种 Lobelia telekii 的不同种群，并把它们和该属的另一多次繁殖的物种 L. keniensis 进行了比较。两个种都是鸟类传粉的，但单次繁殖物种的花序长度可以达到多次繁 殖物种的两倍半。就像单次繁殖的龙舌兰和丝兰一样，Lobelia telekii 的繁殖投入与 生育率之间也存在着加速递增的关系（图 1-11a） ，在较大花序中每单位长度花序生 产的种子数相对比较多。而这种加速递增关系未见于多次繁殖的 L. keniensis。但是 半边莲和龙舌兰/丝兰的情形不同，Lobelia telekii 的种子生产并未受到花粉短缺的 限制。Young 所研究的两个半边莲物种其生境有很大的不同：Lobelia telekii 生长在 干旱的地点，而 L. keniensis 的生境较为湿润。Young 的结论是，在干旱条件下繁殖 代价更高一些，显然这对单次繁殖有利而对多次繁殖不利。

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如果植株一次结实生成的种子数很多并主要散布在母体周围，那么这些种子之 间将会为有限的资源空间展开竞争，导致了密度依赖的幼苗死亡率。这种局域资源 竞争所产生的效应正好和上述的规模经济效应相反，并将有利于多次繁殖的进化 （Young & Augspurger 1991）。对于单次繁殖的植物，这两种选择力量平衡的结果 显然是规模效应占据了上风，但即便是多次繁殖的植物，规模效应也经常是一个非 常强大的选择力量，并使得大量结实仍然具有适应意义，就象下面我们将要阐述的 那样。

三、间歇大量结实（masting） 为了简便，生活史模型经常忽略了不同年龄的个体在存活率和生育率等方面的 差异。但多年生植物经常表现出不同程度的结实丰（大）年与歉（小）年的交替震 荡。在温带地区，这种现象非常明显的树种有水青冈属（Fagus spp.）、栎属（Quercus spp.）和松属（Pinus spp.）；在东南亚地区，则有龙脑香科植物。虽然木本植物种 子生产的年度变化最引人注目，但多年生草本植物也同样存在着这种现象，而且波 动幅度往往（变异系数）更显著（Kelly & Sork 2002）。这些间歇大量结实的植物在 某些年份每个个体都能产生大量的种子（称为结实丰年，mast），但在两次结实丰 年之间却只生产极少量的种子或者干脆不结实，称为种子歉年。在这样的种群内， 不同个体的种子生产一般都是高度同步的，尽管不是每个个体在每次结实丰年都会 产生大量的种子（Koenig et al. 1994, Crawley & Long 1995, Herrera 1998, Kelly et al. 2001 ）。一些针叶树种和竹子甚至在数百公里范围内都可能同步地开花、结实 （Janzen 1976, Koenig & Knops 1998）。 结实丰年往往是由气候因子诱发的，这能有效地保证不同植物个体之间的同步 性（Janzen 1971）。例如，欧洲水青冈（Fagus sylvatica）在头一年夏季很热的情况 下往往会大量结实，而在相反情形下，即头一年夏季温度较低时，不会出现大量结 实。Koenig et al.（1996）对美国加州 5 种橡树结实行为进行了研究，发现其中 4 种橡子产量都和天气状况紧密相关。气候诱导因子有时反映了资源供应状况的好 坏，有时与资源供应没有关系。例如在东南亚地区，龙脑香科树种的大量结实行为 就是由连续 3 天以上夜晚气温下降 2℃所诱导的；这种温度上的变化起因于在数千 英里以外大西洋海域的厄尔尼诺事件（Ashton et al. 1988, Curran et al. 1999），与当 地的环境条件没有关系。而且人们还发现，干旱和火灾有时也会诱导大量结实（Van Schaik et al. 1993, Kelly 1994, Wright et al. 1999），尽管它们的效果都是减少了植物 可利用的资源量。所以说，气候诱导因子和资源供应之间并没有必然的联系。 为什么有些植物会表现出间歇大量结实行为？对于这个问题，目前主要有三个 假说（Silvertown & Charlesworth 2001, Kelly & Sork 2002）。一个是非适应性的资源

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匹配假说（resource-matching hypothesis），而另外两个，即传粉效率假说（pollination efficiency hypothesis）和捕食者饱食假说（predator satiation hypothesis），则是对间 歇大量结实的适应性解释。

（一）资源匹配假说 资源匹配假说可以看成是解释间歇大量结实的零假设，它没有考虑通过自然选 择产生适应的可能性，因而是一个最简约的（parsimonious）解释（Silvertown & 。按照这个非适应性的假说，种子产量的高 Charlesworth 2001, Kelly & Sork 2002） 低仅取决于环境条件（尤其是天气状况）的好坏（Kelly 1994）。如果气候条件在某 些年份内很适于种子生产，植物可以大量结实；但一次大量结实之后，植物需要有 一段恢复的时间，此时结实量必然很低。根据这个假说，具有间歇大量结实特点的 植物在生长和繁殖之间应该表现出正相关，因为环境条件好的时候植物的生长和繁 殖都将表现良好。不同植物的同步性仅是它们都经受相同气候条件的一个副产物。 支持资源匹配假说的证据来自多方面。恶劣气候条件（如霜冻、干旱等）有时 可能使植物完全不能繁殖，导致植物出现同步化的种子歉年（有关文献可参见 Kelly & Sork 2002）。因此，资源匹配假说可能适用于生长在环境条件波动很大地区 内的植物，它们在环境条件变得极为恶劣时无法繁殖。一个可能的例子就是生长在 澳大利亚西部半荒漠中的灌木，它们经常由于太干旱而在某些年份不能繁殖 （Davies 1976）。但更让人感兴趣的问题是资源匹配假说怎样解释种子丰年，这是 资源匹配假说的核心。支持资源匹配假说的最好例子也许是加拿大魁北克省的美国 短叶松（Pinus banksiana） ，它的生长和繁殖状况与不同年份的生长条件都表现出了 正相关，即当种子生产是丰年时植物在该年份的生长也非常好（Despland & Houle 1997）。这种松树是迟季的（serotinous），其一生所产生的种子在火灾到来之前都一 直保留在母体身上，使得种子具体是哪年生产的变得无关紧要，因而植物可以根据 资源状况而自由地决定种子生产量的多少。虽然还有许多其它报道声称支持了资源 匹配假说，但它们都存在着一些问题，因为它们往往只比较了生长和繁殖的多年平 均值（Kelly & Sork 2002）。 否定资源匹配假说的最有力证据来自同一年份内植物个体生长与繁殖之间的 负相关，即在某个年份植物繁殖投入很多时该年度的植物生长受到了抑制，而这种 负相关无论对树木还是草本植物都是很常见的（Kelly & Sork 2002）。具有大量结实 行为植物的当前繁殖与未来繁殖的负相关同样也意味着与资源匹配假说相矛盾，并 且在许多物种身上都发现了繁殖水平的双峰分布（高和低出现的频率最大），而气 候条件却未表现出这种双峰分布。Koenig & Knops（2000）对北半球树种的数据进 行了总结后发现，种子生产的年度变异程度明显地高于气候条件（降雨量和夏季平 均气温），而且气候变量自相关的时间模式也与种子生产不一致。 Kelly & Sork

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（2002）对全球 570 组具有大量结实行为植物的种子生产数据（均在 6 年以上）进 行了分析，发现种子产量的变异系数（CV；标准差除以平均值）中纬度地区高于 低纬度和高纬度地区，南半球高于北半球，这与全球降雨量变异模式基本吻合。但 是种子产量的变异系数几乎高出降雨量变异系数一个数量级，说明资源匹配假说不 能完全解释植物的间歇大量结实行为。 间歇大量结实可能不仅仅是植物对资源波动的被动反应，而且还是植物主动适 应生存环境的一个繁殖对策。具有间歇大量结实现象的植物在某些年份产量很低甚 至绝产，这似乎是对繁殖机会的浪费，而且在大量结实的年份还可能出现密度依赖 的幼苗死亡，所以如果不考虑其它因素的作用，我们预期植物的进化适应一般应朝 着减少种子产量年际变异的方向发展（参见第六节）。这就意味着，间歇大量结实 如果确是植物的一种适应性繁殖策略，那么植物必须从偶尔的大量结实中获得足够 大的补偿（Waller 1979），以抵消与之相伴的各种不利影响。

（二）传粉效率假说 一种可能的补偿是同步化的开花结实可以提高植物异交传粉的几率，尤其是对 于风媒传粉的植物来说更是如此（Smith et al. 1990），因为这些植物不大可能出现 传粉者饱和效应。传粉效率假说只依赖于当前开花植株密度的高低，与相邻年份的 开花植物密度应该没有关系；连续的大量结实对于植物来说应该只有好处而没有任 何不利之处。在肥沃生境中，植物可以每年都开花并进行有效的异交传粉，从而在 较高水平上每年都保持着稳定的繁殖输出。在贫瘠生境中，植物不能年年达到较高 的繁殖水平，它们必须在体内积累储藏物质达到一定阈值之后才能来一次大量的结 实。 为了证实传粉效率假说，人们必须能够证明座果率（fruit-set）随开花植物密 度的增加而上升。已有一些证据说明风媒植物确实如此。例如，欧洲水青冈（Fagus sylvatica）和欧洲赤松（Pinus sylvestris）在大量结实年份里败育的种子很少，而在 非大量结实的歉年中胚珠败育比例则比较高（Nilsson & Wastljung 1987）。Knapp et al.（2001）把蓝橡树（Quercus douglasii）的种子生产量与一定距离内开花邻体的 数量进行了回归分析，发现在橡子产量较高的年份里，产生花粉的邻体数量与橡子 产量之间存在着显著的正相关，并且以 60－80 米内邻体数量的相关性最为紧密。 同样是对橡树（即山谷橡树，Quercus lobata）进行的研究，Sork et al.（2002）利 用等位酶和微卫星技术，结合新近发展的 TWOGENER 模型（Smouse et al. 2001） ， 确定了山谷橡树的传粉和受精模式。根据对 21 株橡树的 211 颗种子的父系分析， Sork et al.（2002）发现每株橡树有效花粉供体的个体数量平均不到 4 个，而且花粉 运动的距离平均仅有 65m，这和 Knapp et al.（2001）的结果惊人地一致。不管这种 一致性是否纯粹是一种偶然，至少它说明了风媒传粉的植物其花粉散布在空间上是

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非常有限的，甚至比种子扩散的空间范围还要小。橡树的种子经常被鸟类或哺乳类 动物带到数百或数千米以外的地方，远远大于花粉扩散的距离。风媒木本植物的花 粉限制和有限空间扩散问题得到了更多的关注（Koenig & Ashley 2003）。 但风媒传粉假说不能解释龙脑香科植物的间歇大量结实行为，因为它们是昆虫 传粉的，而且它对于另外一些风媒植物也不适用（Sork 1993）。Kelly & Sullivan （1997）对新西兰土著丛生禾草（Chionochloa pallens）进行了研究，发现大量结 实对于提高授粉率虽有效果，但幅度不大。当然对于动物传粉的植物，如果传粉者 格外受较大花序吸引以至于花序越大成功授粉的可能性就越高，那么传粉效率假说 可能也会起一定的作用，但到目前为止支持这种动物传粉行为的经验证据还很少 （Kelly & Sork 2002）。

（三）捕食者饱食假说 所有植物都共同遵守的一个规律就是它们的种子一定会受到动物的捕食。据 此，人们对间歇大量结实现象提出了一个适用范围更广的解释。其基本思路是：在 种子产量较低的年份，捕食者消耗了大部分的种子；但在大量结实的年份，捕食者 无法把植物生产的大量种子完全利用，总有一些种子会逃脱动物的捕食。因而当整 个种群的种子产量较高时，种子逃脱捕食的概率也是较大的；这就是所谓的捕食者 饱食假说（Janzen 1971）。根据该假说，在一个间歇大量结实的种群里种子被捕食 概率和种子产量之间应该存在着负相关关系。许多森林树种确实是如此（Silvertown 1980, Sork 1993, Kelly 1994, Kelly & Sork 2002），例如，水青冈在大量结实的年份 只有 3.1%的种子被一种穿孔蛾毁坏，而在非大量结实的年份里，38%的种子遭受 了穿孔蛾的捕食；脊椎动物对水青冈种子的捕食率在大量结实年份为 5.7%，在正 常年份里则为 12%。至于丛生禾草 Chionochloa pallens，在大量结实的年份只有 10 ％的种子被捕食，但在普通年份被捕食的比例则高达 80%（Kelly & Sullivan 1997） 。 捕食者饱食假说预测，种子捕食作用最强的种群间歇大量结实现象应该是最显 著的。对热带树种 Hymenaea coubaril 两个种群结实行为的比较研究很好地支持了 这个预测。H. coubaril 在波多黎各岛和哥斯达黎加大陆均有分布，但在波多黎各岛 上缺少一种重要的食种子昆虫。在哥斯达黎加大陆，该树种表现出预期的间歇大量 结实行为，而在波多黎各岛上未出现这种结实行为。而且一些抵御种子捕食者的形 态学特征仅出现在哥斯达黎加种群（Janzen 1975），这也说明哥斯达黎加种群承受 了更大的捕食压力。 根据捕食者饱食假说，间歇大量结实的物种应该使动物不能完全消耗它们所生 产的种子，而且具有肉质果实和动物扩散种子的树种不应该产生大量结实现象，其 种子生产应该年年保持均匀一致。此类物种的种子一般都能完好无损地通过扩散媒 介的消化道，这时如果植物还是表现出大量结实行为那只能使食果动物饱和，阻碍

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其种子有效地扩散，在选择上是不利的。Silvertown（1980）抽样调查了北美树种， 发现多数不具肉质果实的树种都在某种程度上表现出间歇大量结实行为，而大多数 肉质果实的树种都没有这种现象。另外，现在人们还不清楚，在两次结实丰年之间 的种子歉年是植物的适应对策（使动物得不到食物，因而无法维持较高的种群密度） 还是大量结实过后植物不得不进行的休养生息（Silvertown 1980）。 捕食者饱食假说机制中最重要的两个方面是结实丰年的频度和个体在种子生 产上的同步性。植物通过大量结实来使捕食者饱和，但捕食者也有可能利用植物的 这种适应性。例如，动物可以选择在食物丰裕的年份产生大量的后代，并因而得以 维系一个较大的种群。如果真的是这样，那么种子被捕食率不仅与种子产量呈现出 负相关，而且还应和相邻年份种子产量的差异负相关。对于上面提到的新西兰丛生 禾草 Chionochloa pallens，其大量结实的主要作用不是促进成功授粉，而是减少动 物对种子的捕食；但大量结实仅在前一年结实数量很少的情形下才真正起到了减少 动物捕食伤害的效果，说明动物可能确实具有在食物丰富时多产生后代的能力 （Kelly & Sullivan 1997）。但到目前为止，还没有发现任何乔木也面临同样的问题。 对于任何一种植物，往往有多种动物同时取食它的种子。至少已有一项研究表 明，食种子动物之间的种间竞争能够降低它们对植物种子的取食效率，从而间接地 产生对植物有利的效应（Harris & Chung 1998）。美洲山核桃（Carya illinoensis）坚 果上的鞘蛾幼虫（Acrobasis nuxvorella）在坚果产量较低的年份能够使美洲山核桃 象鼻虫（Curculio caryae）得不到足够的食物，因为从坚果发育时间顺序上，象鼻 虫危害发生在鞘蛾幼虫的后面。在大量结实的年份里，鞘蛾幼虫对坚果的取食量很 低，对美洲山核桃造成的伤害较小。通过模拟种子歉年在有和没有鞘蛾幼虫取食的 两种情形下象鼻虫所分别造成的损失，Harris & Chung（1998）估计，鞘蛾幼虫能 够以消耗山核桃 210 个坚果的代价换来山核桃一生中 71116 个坚果数量的增加。其 它树种是否也有类似的现象，人们还不得而知。 间歇大量结实具有三个基本属性（Kelly & Sork 2002）：变异性、间歇式和同 步性，缺一不可。如果间歇大量结实是一个适应性繁殖对策，那么植物必须具有在 不同年份使种子生产出现巨大变异的资源分配机制，而且种群内不同个体还必须能 够步调一致地采取行动。对气候条件的共同响应可以导致不同植物产生一定程度的 空间同步性，即所谓的 Moran 效应（Silvertown & Charlesworth 2001）。更高程度的 同步性则依赖于捕食者的搜寻行为。如果捕食者可以很容易地从一株植物运动到另 一株植物，自然选择将会在与动物活动范围相当的空间尺度上驱使植物同步化地生 产种子。食种子动物活动的范围越大，植物同步化生产种子的空间尺度相应越大。 间歇大量结实现象发生的空间范围应该与食种子动物分布区的大小大致相当。由于 动物活动范围较大导致植物大量结实的空间同步性范围也很大的例子有信鸽、卡罗 莱纳长尾小鹦鹉、以及爪哇雀等（Janzen 1971）。龙脑香科物种的哺乳动物捕食者 同样也使龙脑香科植物在较大空间尺度上同步地大量结实（ Curran & Leighton

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2000）。相反，一些无脊椎动物可能在很少几颗树木（甚至单株）的空间尺度上就 产生了饱食效应，这时植物种子生产的空间同步性就不大可能出现。

（四）间歇大量结实的机理模型 植物个体步调一致地同时大量结实和同时很少结实，这种行为的适应意义我们 不难理解。那么植物是如何实现种子生产波动的同步化呢？这仍然是一个难解的 谜，但近期工作已取得了一些可喜的进展（Isagi et al. 1997, Satake & Iwasa 2000, Freckleton 2002, Rees et al. 2002, Satake & Iwasa 2002a, b）。早在三十年前 Janzen （1971）就提出，自然选择将使大量结实的植物对气候因素和植株体内储藏物质的 量非常敏感。根据植物体内储藏物质动态而构造的机理模型（Isagi et al. 1997, Satake & Iwasa 2000, 2002a, b）和对 Chionochloa pallens 的实例研究（Freckleton 2002, Rees et al. 2002）都很好地支持了 Janzen 的这个预见。下面我们简单地介绍一下这方面 的模型工作。 假设在 t 年开始时位于 x 点上的植物个体体内储存的能量为 Sx(t)。每年该植物 通过光合作用获得的能量为 Ps。如果总能量，Sx(t)＋Ps，超过了临界水平 LT，那么 该植物进行繁殖；否则它把所有能量都保留到下一年。如果繁殖，该植物在开花上 的资源投入正比于减去临界值后富余的资源量，即 a[Sx(t) + Ps - LT]，其中 a 为比例 常数。开花的植物然后授粉、结实。假设果实的能量消耗正比于开花的能量消耗， 可用 Rc 表示。根据这些条件，个体的能量动态方程可以写为： S x (t ) + Ps S x (t + 1) =  S x (t ) + Ps − a ( Rc + 1)[ S x (t ) + Ps − LT ]

如果 S x (t ) + Ps ≤ LT 如果 S x (t ) + Ps > LT

（1-31）

令 Y x (t ) = [S x (t ) + Ps − LT ] Ps ，方程（1-31）可以改写为： Y x (t ) + 1 Y x (t + 1) =  − kYx (t ) + 1

如果 Y x (t ) ≤ 0 如果 Y x (t ) > 0

（1-32）

这里 k = a ( Rc + 1) − 1 ，表示由于繁殖而引起的资源损耗。个体资源的平衡态为 Y =

1/(1+k)。如果资源损耗系数 k <1，那么系统将逐渐收敛于平衡态；如果 k >1，个体 的资源动态（因而种子产量）将表现为混沌（Isagi et al. 1997, Satake & Iwasa 2000）。 因此，即使环境条件恒定，只要资源损耗系数足够大植物个体的结实量也能产生较 大的波动。而同步性则要求它们的结实动态不能是相互独立的，即个体之间必须能 通过某种机制而产生相互影响。通过异交花粉使不同个体的种子生产之间产生耦合 效应可能就是这样的一种机制。

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为了在模型中考虑异交授粉的影响，那么我们可以把方程（1-32）中的资源损 耗系数（k）乘上一个授粉指数，Px(t)，它取决于周围开花个体的花粉生产量。这 样， Y x (t ) + 1 Y x (t + 1) =  − kPx (t )Y x (t ) + 1

如果 Y x (t ) ≤ 0 如果 Y x (t ) > 0

（1-33）

假定 Px(t)是 x 个体周围其它个体花粉产量的一个幂函数，即 1 Px (t ) =  z 

 Y y (t ) +   y∈U x 

∑[

]

h

（1-34）

其中当 Y >0 时[Y]+ = Y，当 Y ≤0 时[Y]+ = 0；Ux 表示能给 x 个体提供花粉的所有邻 体，而 z 为这些邻体的数量。幂指数 h 的大小反映了授粉效率：h 值越小，授粉效 率越高。当 h= 0 时，Px(t)=1，即无论周围是否有邻体开花，个体都能完全结实。 当 h 值较大时，授粉指数 Px(t) 强烈地依赖于邻体的开花强度；此时只有当种群内 大多数个体都开花时，Px(t) 才能接近于 1。 当个体的授粉指数取决于种群平均开花强度时，Ux 对所有个体都是相同的； 这种情形可以称为全局花粉耦合（global pollen coupling; Satake & Iwasa 2000）。相 反，如果授粉指数只取决于极少数的邻体，那么 Ux 仅代表以 x 个体为中心半径很 小圆内的其它同种个体，此时即为局域花粉耦合。Satake & Iwasa（2000，2002a, b） 证明，即使环境条件没有波动，花粉耦合也可使种群内不同植物个体的种子生产表 现出很强的相关性。当环境波动存在并且不同植物个体对环境波动具有相同的反 应，如果没有花粉耦合作用，在上述模型中个体之间种子生产的同步性仍然不能产 生，或者说花粉耦合是植物同步化大量生产种子的必要条件。 花粉耦合模型要求植物的种子生产受外来花粉量的制约，而这个条件虽然对于 上述的橡树研究可能是合适的（Knapp et al. 2001, Sork et al. 2002, Koenig & Ashley 2003），但在许多情形下都不能被满足，例如前面多次提到过的新西兰丛生禾草 C. pallens（Kelly & Sullivan 1997, Kelly et al. 2001, Rees et al. 2002） 。因此，Rees et al. （2002）也对模型（1-31）进行了扩展，但得出了与 Satake & Iwasa 不一致的结论。 Rees et al.（2002）发现，气候条件波动可以使个体同步化地大量结实。产生矛盾的 原因在于他们对环境波动的影响做出了和 Satake & Iwasa 不一样的假设。在 Satake & Iwasa 模型中，环境波动影响的是植物的光合生产能力（即 Ps）和植株内部资源 的繁殖阈值（即 LT）。而在 Rees et al.（2002）模型中，他们假定气候条件波动直接 限制了植物开花的可能性（例如生长季温度不同对花芽形成的影响），在这样的假 设条件下，即使没有花粉耦合作用，不同个体之间种子生产也能产生强烈的同步性。 在许多生境中，种子都是动物最重要的食物来源，因而大量结实可对生态系统 其它营养级产生级联反应（cascading effect），导致啮齿类、鸟类、昆虫、甚至黑熊

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种群的耦合波动。在美国东北部地区，橡树大量结实后随之而来的是老鼠和鹿种群 的大量增加。老鼠和鹿都是扁虱的寄主，而扁虱又是传播 Lyme 氏疏螺旋体病的媒 介。这种疾病在当地人口中流行的风险可以根据橡树种子生产的丰年与歉年来进行 较精确的预报（Jones et al. 1998）。间歇大量结实的生态系统效应近年来已开始受 到人们越来越多的关注（Ostfeld et al. 1996, Ostfeld & Keesing 2000）。

四、衰老 衰老是指随年龄增加身体功能的恶化，如死亡率随年龄的增加、生育率随年龄 的减少等。死亡率的迅速增加对一年生和单次繁殖植物是最明显的，但多次繁殖的 多年生植物也同样面临着这个问题，尽管不像前者那样醒目。Silvertown et al.（2001） 分析了 64 种多次繁殖的草本和木本植物的寿命表，发现一半以上物种的死亡率都 随年龄而增加；但在剩下的另一半物种中也不能排斥衰老的存在，因为同龄群一旦 个体数量很少时，死亡率随时间的变化就很难被检测出来。对于衰老的研究，人们 最关注的问题是衰老的直接生理原因（Rose 1991, Holliday 1995），而生活史进化理 论探讨的则是衰老的终极原因，即生物为什么都会衰老，并最终死亡？ 衰老进化理论所依据的理论基础是：选择压力随年龄增加而下降（Medawar 1946, 1952, Williams 1957）。一个在年龄较大时才对表型产生影响的突变基因对个 体的适合度贡献很小，因为生物到此时完全可能由于其它因素（如捕食、疾病等） 的作用而已经死亡。通过考察总繁殖率（R）对特定年龄生育率和存活率变化反应 的灵敏度，我们可以定量地说明衰老出现的必然性（Hamilton 1966）。为此，我们 首先把（1-2）式的两端对 p(j)的自然对数求导数，即 ∞ ∂p( j ) ∂R ∂R ∂R = = p ( j ) = l ( x ) m( x ) ∂ ln p( j ) ∂p( j ) ∂ ln p( j ) ∂p ( j ) x= j

∑

（1-35）

很明显，它是年龄 j 的一个减函数。同样，R 对 j 龄生育率，m(j)，变化的敏感度为：

∂R = l ( j ) = p (0) p(1) L p( j ) ∂m( j )

（1-36）

也是年龄 j 的减函数。如果以 r 作为适合度指标，我们亦可得到相同的结论。因此， 随着年龄的增加，适合度对于个体存活率和生育率的变化将变得越来越不敏感，或 者说，选择压力随着年龄的增加而逐渐下降。 Medawar（1946，1952）的有害突变累积理论认为，在生命后期才表达的有害 基因，由于选择压力很小，有可能得以维持在种群内，甚至被固定下来。假如一个 年纪较大的个体已经进行了若干次繁殖，致死或者半致死基因的作用才表达出来，

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那么这些有害基因被自然选择淘汰的压力就变得很小了，以至于它们可以通过突变 －选择平衡而在种群内维持一定的比例。按照 Medawar 的学说，衰老只是生物体 不断累积（后期表达）有害突变的一个被动反应，本身不具备任何适应价值。 关 于 衰 老 具 有 适 应 意 义 的 学 说 是 Williams （ 1957 ） 的 基 因 对 抗 多 效 性 （antagonistic pleiotropy）理论。一个基因如果具有一个以上的作用就是多效性基 因。Williams 设想生物个体在早期繁殖和后期存活之间存在着权衡的关系，即能在 生命早期提高生育力的基因在生命后期却可能降低个体存活率。但由于选择压力随 着年龄增加而下降，在生命早期生育力或者存活力哪怕很微弱的增加对适合度的贡 献都能抵住后期生育力或存活力较大程度下降对适合度造成的影响。 图 1-12 比较了 Medawar 和 Williams 学说的异同之处。目前支持基因对抗多效 性的证据更多一些（Partridge 2001） ，但需要注意，几乎所有的实验证据都只来源 于同一种生物――普通果蝇，我们还不知道这个结论是否具有普遍意义，或者说是 否适用于植物。显然，在植物衰老问题上应该开展更多的深入工作。 衰老的两个进化理

论：Medawar 的突变累积和 Williams 的基因对抗多效性。 突变累积学说认为衰老是不可 避免的后期有害突变非适应性

存活率或生育率

图 1-12

无衰老 突变累积

累积的结果，而基因对抗多效 性学说则认为衰老通过改善繁

基因对抗

殖早期的个体表现而提高了适

多效性

合度，因而具有适应性价值。

繁殖年龄

有些植物寿命很长，似乎没有表现出衰老的迹象。例如，某些禾草的克隆系据 估计已生存了 15000 年；石炭酸灌木 Larrea tridentata 的克隆系估计寿命也超过了 11000 年（参见 Stearns 1992）。生长于美国西部山区的狐尾松（Pinus aristata）可 能是地球上最古老的树木之一，其最大寿命超过了 4500 年，说明非克隆植物同样 也可以生存很长的时间。这些植物的寿命确实很长，但这个事实本身并不能说明衰 老是否存在。例如，如果植物的外因死亡率很高，那么即使不存在衰老，其寿命也 将很短；而如果死亡率很低（至少在幼龄期），那么即使死亡率后期逐渐增加（即 衰老），其寿命可能仍然很长（Pedersen 1999）。 非克隆植物的极长寿命也许只是某些特定环境中自然选择作用的结果。在这样 环境中，幼苗成功存活更新的机会非常非常小，以至于植物应该在繁殖上投入极少 而把大部分资源都用于存活。这些植物可能也是会衰老的，只是非常、非常地缓慢，

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使人几乎无法察觉（Pedersen 1999） 。长寿的克隆系则属于另一种情形；由于它们 的基株（genet）不断分裂成无性系分株（ramet），克隆生长（营养繁殖）对基株适 合度的贡献非常大。这意味着自然选择的力量，对于克隆植物来说也许并不会象前 面所描述的非克隆植物那样，随年龄增加而下降，故而也就不会表现出衰老。克隆 生长本身虽然并不能使基株自动地获得衰老豁免权，但它确实可以使植物有可能逃 避衰老，尤其是当有性繁殖非常有限的时候（Orive 1995, Pedersen 1995, Gardner & Mangel 1997, Pedersen 1999）。

第五节 种子大小、扩散与休眠 对于投入到繁殖的资源，植物需要确定怎样对其进行“分包装”，是生产少数 几个营养充足的后代、还是生产个体虽然很小但数量众多的后代？在进化的赛场 上，前者可以说是以“质”取胜，后者则是以“量”取胜。什么时候选择“质” 、 什么时候选择“量”可能是一个历史遗留问题，但当前的生存环境对植物的抉择有 重要影响。种子成熟之后一般都必须离开母体，扩散出去。种子扩散，从最广泛意 义上说，是指能够使幼苗生存微环境与母株不一样的任何机制（ Silvertown & Charlesworth 2001）。种子扩散不仅有空间上的，而且还有时间上的，即通常所说的 休眠。那么种子在时间上和空间上扩散的最佳方式是什么？人们通常都是从亲代植 株的角度考察这些问题。由于有性生殖，对于亲代植株是最佳的种子大小和扩散模 式对于后代种子来说可能并不是最佳的，因而有发生亲子冲突的潜在可能（Westoby & Rice 1982, Willson & Burley 1983, Queller 1994, Dominguez 1995）。 在本节中，我们将对种子大小、时空扩散和亲子冲突等问题作一个简单的介绍； 更详细、深入的讨论可以参考有关专著，如Fenner（2000）。

一、种子大小的进化 当密度增加时，栽培小麦不同个体生产的种子数量能相差 81 倍，而平均种子 重量则仅相差 1.03 倍；芥末的种子在植株重量相差 20 倍时仍然保持着 4-5 毫克的 恒定值。长角豆（Ceratonia siliqua）的种子甚至还被用作黄金交易中的重量单位— —克拉。为什么植物的种子大小往往倾向于保持恒定（Harper et al. 1970）？ 一般说来，子代的适合度与亲代投入的资源量成正相关，但是生育较大种子将 会使得可以生育的种子数量下降，因为植物的总资源量是有限的，即存在着种子大 小与数量的权衡（Smith & Fretwell 1974, Lloyd 1987）。Lalonde & Roitberg（1989） 对多年生植物丝路蓟（Cirsium arvense）通过人为控制授粉水平很清楚地表明了种

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子大小和数量之间的权衡关系。完全授粉的头状花序生产的种子数量多但个头小； 而有限授粉的头状花序生产的种子少但个头大。在自然条件下由于授粉程度各不相 同，许多植物也表现出类似的反应（Wolf et al. 1986, Boyd et al. 1990） 。Smith & Fretwell（1974）率先采用一个简单的优化模型，从亲代植株角度，探讨了种子大 小与数量的权衡对最佳种子大小的影响。

（一）经典的 Smith-Fretwell 模型 首先假设植物产生的种子数非常大，以致于我们可以把它当作一个连续变量。 令 m 为亲代个体对其每个后代所提供的资源量；T 为亲代植株在种子生产方面总的 可投入资源量。因此，产生的种子数为 Ne =T/m。种子萌发并存活到成熟的概率， C，是亲代投入（m）的一个函数，一般可设成减速递增函数（图 1-13）。在图 1-13 中，种子大小假设存在一个下限值，低于这个值种子将不具有活力。存活到成熟的 种子数量 Nf 可以表示为：

N f = N e C ( m) = T

C ( m) m

（1-37）

(b)

C(m)

种子存活概率

种子存活概率

(a)

好生境

差生境

m* 亲代投入（m） 图 1-13

mA* mB* 亲代投入（m）

Smith & Fretwell (1974) 的种子大小进化模型。曲线表示种子存活率与亲代资源投

入量之间的依赖关系，即 C(m)。最佳的种子大小 (m*) 为过原点直线与种子适合度曲线相 切的那一点。如果环境条件不同使种子适合度曲线发生了变化，那么最佳的种子大小也将 随之发生变化。一般地说来，胁迫环境，如右图所示，通常是使种子的大小增加。好的环 境条件包括开阔（光照条件好）、湿润、温暖、肥沃等，而相应的差环境条件为郁闭（光照 条件差） 、干旱、寒冷、瘠薄等。

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显然，最佳种子大小（m*）应使 Nf 达到最大值，或者等价地，m*应满足以下条件：

dC dm

= m = m*

C (m*) m*

（1-38）

图 1-13 以图解方式给出了最优种子大小。这里我们可以看到，种子大小不取决于 其它各种因素，只与子代个体的适合度函数——C(m)——有关。因此只要适合度曲 线不发生变化，种子大小就应保持恒定值。这样在一个种群内，如果植物投入到种 子生产的资源量增加，种子大小一般不会变化，但数量将会增加。 种子适合度曲线往往随着生境条件的不同而发生改变，如图 1-13b 所示。或者 说，如果在不同的种群中种子适合度曲线不同，那么种子大小也将不同，即种子大 小在不同种群之间产生了遗传分化。在一个胁迫环境中，种子的适合度曲线将会向 下、向右位移，这种形式的适合度曲线一般将会选择一个更大的种子。随着环境胁 迫程度的加剧，植物的种子将会变得越来越大。 文献中已有许多证据表明，生境严酷程度和种子大小之间呈正相关关系 （Leishman et al. 2000）。例如，在开阔生境中生长的一年生植物英国猪秧秧（Galium anglicum ）其 种 子显 著小 于 同样 是一 年 生但 生长 在 郁闭 生境 中 的猪 秧秧 （ G. aparine ）；这种差异可能是因为在遮荫条件下幼苗成功定居需要更多的食物储备 （Salisbury 1942, 1974）。Schimpf（1977）研究了反枝苋（Amaranthus retroflexus） 种子大小在不同生境内的变异，发现在更干旱的生境内反枝苋的种子要更大一些； 在美国俄勒冈州，从海岸线到内陆土壤湿度逐渐降低，但花旗松（ Pseudotsuga menziesii）的种子重量越来越大；在美国西南地区亚利桑那州中部，河岸树种大核 桃（Juglans major）在相对干旱的河岸阶地上生产的种子比在湿润的河岸边更重一 些（Stromberg & Patten 1990b）；在干旱阶地生境内，大核桃幼苗的定居与存活受 到了水分短缺的限制（Stromberg & Patten 1990a） 。种子大小与生境干旱程度之间 的正相关是由于大种子可以使幼苗产生一个更为扩展的根系，并因而在干旱条件下 能比小种子更快、更有效地利用土壤水分。哈克属（山龙眼科）的一种植物（Hakea sericea）在瘠薄土壤上所产生的种子比在肥沃土壤上产生的种子要大一些（Haig & Westoby 1988）。这些工作都说明生境越严酷种子就越大，与图 1-13b 中的理论预测 相吻合。 Smith & Fretwell（1974）的模型成功地解释了为什么种子大小往往倾向于保守 （如果种子适合度曲线不变），但无法说明种群内不同植株之间和植株内部种子大 小的变异，而这种变异在自然界是非常普遍的。例如，通过对北美 39 种植物的 46 个种群的研究，Michaels et al.（1988）发现，有 37 种植物的种子大小在种群内有 显著的变异，变异系数（CV）一般都超过了 20％；而且有 36 个种群相同植株内种 子大小的变异超过了不同植株间种子大小的变异。也就是说，多数种群内种子大小

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变异都主要源于同一植株内种子大小的不同（Michaels et al. 1988, Obeso 1993, Vaughton & Ramsey 1998） 。为什么同一植株上的种子大小是不同的？一个可能的答 案就是发育上的限制。例如，种子在花序上所处位置的不同和授粉时间的不同往往 使种子从母体获得的资源量不同。Wulff（1986a）发现，种子大小变异基本上可由 种子在母体身上着生的位置来解释。但除了这种非适应性的限制外，对植株内种子 大小的变异我们还可以提出一个适应性的假说。

（二）频率依赖选择与 Geritz 的 ESS 模型 Smith & Fretwell（1974）的模型假设种子适合度只与种子大小有关（见图 1-13）， 而与其它个体所产生的种子大小无关。按照 Smith-Fretwell 模型，同株内种子大小 的变异是非适应性的，是由于环境（如授粉不足）或者个体发生（花序上的位置） 等方面的限制所导致的。如果可供植物种子萌发、生长并繁殖的生长空间非常有限， 那么种子大小对幼苗存活率的影响不仅取决于自身的营养状况，而且还取决于与之 竞争的其它种子的大小。例如，重量 10mg 的种子同重量 5mg 的种子竞争时可能是 成功的，但同 20mg 种子竞争时就处于劣势地位。这时，上面所采用的简单优化模 型应该被更合理的 ESS（进化稳定对策）竞争优化模型所取代（Geritz 1995）。 在 Geritz（1995）的 ESS 模型中，种子随机地散布在各个安全地点（safe sites） 内，每个地点只能支持一个成熟个体。由于随机分布，在一个地点内所接受到的种 子数将服从泊松分布（Poisson’s distribution）；如果有两个或更多种子落入同一个地 点内，那么这些种子将产生竞争，并最终只能有一个种子存活下来到成熟期。大种 子在竞争中将具有优势，更可能获胜。人们已经积累了大量的实验和观察证据支持 这个假设。例如，Wulff（1986b）对一种豆科山绿豆属植物（Desmodium paniculatum） 进行的研究；Wulff 发现，由大种子萌发而来的植株在单作时和小种子植株单作时 的种子产量一般多，但当它们混合种植一起时，小种子植株生产的种子量不到大种 子植株的一半。 Geritz 在模型中假定了不同大小种子之间的竞争是极不对称的：在一个地点内 最大种子在竞争中总是能够获胜，不管和它竞争的种子是多大和有多少。在这个假 设条件下，进化稳定的种子大小不存在：生产更大种子的突变对策者总能侵入种群。 Geritz 研究发现，此时 ESS（进化稳定对策）为种子大小分布函数的形式（图 1-14）。 种子大小分布下端点为经典的 Smith & Fretwell（1974）的非频率依赖最佳种子大 小，而上端点则为：如果高于这个值母株产生的种子将太少而不足以完成自身的替 代（即一株植物一生中所生产的种子最终存活下来到成熟的数量不到 1）。频率依 赖选择确保了在各个种子大小的情况下，亲代每单位资源投入产生的适合度回报完 全相等。种子大小的 ESS 分布可以由一个个体同时生产各个级别的种子而实现， 也可以由产生单一大小种子的不同个体以适当比率组合而实现。前一种情形对应着

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人们所观察到的同一植株内部生产不同大小种子的现象，而后一种情形则可以用来 解释为什么群落内共存有许多生产不同大小种子的物种（ Haig 1996, Rees & Westoby 1997）。

与密度无关的种子存活率

1

0

m*

mo

T

亲代投入 (m) 图 1-14 Geritz (1995) 的种子大小进化的 ESS 模型。该模型预测植物应该生产一系 列不同大小的种子，下限为 m*，上限为 mo；mo 为过 (0, 0) 和 (T, 1) 两点直线与种 子适合度曲线的交点。T 为亲代个体可投入资源总量。m*是 Smith-Fretwell 模型所预 测的最佳种子大小；而种子大小分布的上端点其含义为：如果植株生产的种子大小 超过 mo，那么植株所能生产的种子数量将太少而不足以完成自身替代。

Geritz 模型与经典的 Smith-Fretwell 模型的最大区别是它预测不存在单一的最 优种子大小。Geritz et al.（1999）后来进一步研究表明，这个结果强烈地依赖于大 种子和小种子之间竞争的不对称性程度。Geritz 模型和 Smith-Fretwell 模型可以看 作为一个从完全对称到完全不对称连续过渡的两个端点：Geritz 模型代表的是最大 的不对称性，而 Smith-Fretwell 模型则是完全对称的。越是靠近完全对称的端点， 大种子相对于小种子的竞争优势就越低，频率依赖的选择对模型结果的影响就越 小。同样，如果非密度依赖的幼苗死亡率很高，那么种内竞争的强度就会下降（因 为没有多少幼苗能有效地参与对生长空间的竞争），种子大小差异的重要性也随之 下降。在这些情形下，Smith-Fretwell 模型仍然基本上适用，或者说，存在着一个 最优的种子大小。

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一个植株可投入到繁殖的资源量的多少对种子大小会有什么样的影响？Geritz 模型和 Smith-Fretwell 模型对这个问题有不同的回答。Geritz 模型预测，当一个植 物可投入到种子生产中的资源量增加时（比方说随着个体大小的增加） ，它所生产 的种子大小和分布范围都将增加，而 Smith-Fretwell 模型则预测最优种子大小不受 资源量多少的影响。许多自然种群的数据都支持 Geritz 模型的预测（Venable 1992）。 Silvertown & Bullock（2003）在放牧草地植物群落中通过追踪出现在实验空斑 中植物幼苗的存活状况，检验了 Geritz 的 ESS 模型。实验处理的空斑分为大（直 径 9cm）、中（6cm）、小（3cm）三种情形；在这些空斑中出现的幼苗虽然种类很 多，但 Silvertown & Bullock 只分析了 5 种最常见植物，它们所占比例达到了 95% 以上。他们发现，在小空斑中幼苗的存活确实受到了周围植被的影响（虽然很微弱 但统计上显著），但在所有大小的空斑中都存在密度依赖的幼苗死亡率。在较大空 斑（6 和 9cm）中，幼苗存活呈现出显著的正频率依赖性，即一个物种在空斑中所 占比例越大，其幼苗存活率就越高。但对于种子最大的植物种（Hordeum secalinum）， 却不存在这种正频率依赖性。Silvertown & Bullock 的实验观测结果非常好地支持了 ESS 模型。

（三）不同物种之间种子大小的差异 在一个植物种内，种子大小的变异范围一般不到一个数量级，大多在 4 倍以下 （Michaels et al. 1988）。但在不同物种之间，种子大小的差异非常显著；从小斑叶 － 兰（Goodyera repens）仅重 10 6 克的种子到海椰子（Lodoicea maldivica）重达 18 －27 千克的种子，变幅可达 10 个数量级（Harper et al. 1970）。即使在同一群落内， 植物种子重量的差异一般也在 5－6 个数量级（Hammond & Brown 1995, Leishman et al. 1995, Leishman et al. 2000）。怎样理解不同植物种之间种子大小如此巨大的差 别？目前人们主要从系统发育、生活史、和生境三个方面来说明这种变异。 不同物种之间种子大小的变异主要可以归因于系统发育上的限制（Mazer 1989, 1990, Kelly & Purvis 1993, Kelly 1995, Lord et al. 1995）。例如，不仅小斑叶兰，而 且兰科所有物种的种子都非常微小。Lord et al.（1995）分析了 6 个温带植物群落的 种子大小变异，发现在每一个群落内物种的分类隶属关系（即分别属于哪一属、哪 一科或更高分类单元）能够解释 90％以上的种子大小变异。虽然系统发育能够解 释如此大的种子变异，生活史和生境仍然对种子大小具有不可替代的影响；而且生 活史、生境和系统发育的效应往往纠缠在一起，很难把它们完全区分开（Silvertown & Charlesworth 2001）。 系统发育限制（phylogenetic constraint）通常指物种进化历史制约了适应性变 化的范围。但系统发育限制的实例往往都带有臆测的成分，因为我们很难确切地说 明哪些事情是不可能发生的。如果进化能够产生 27 千克的椰子，那么还有什么事

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情是比产生这么重的种子更不可能的呢？Hodgson & Mackey（1986）提出，每个心 皮内胚珠的数量（在不同植物科中这是一个保守的性状）制约了种子大小的进化。 在英国谢菲尔德地区（Hodgson & Mackey 1986）以及热带圭亚那地区（Casper et al. 1992），每个心皮内只有一个胚珠的物种，与有多个胚珠的物种相比，其种子更大 一些，支持了Hodgson & Mackey（1986）的观点。 关于性状保持不变的另外一个假说是：被研究的谱系具有一组特别适应于它所 占据生态位的性状（包括种子数量和大小在内） ；在这个生态位内物种分化能够顺 利进行，因而产生了许多具有相同种子大小的植物种。这种情形被称为系统发育生 态位保守性（phylogenetic niche conservatism，英文可简写为 PNC；Harvey & Pagel 1991, Leishman et al. 2000）。系统发育生态位保守性（PNC）的核心思想是：一个 性状能保持不变是由于该性状在一个特定生态位内有很高的适应价值（Harvey & Pagel 1991, Westoby et al. 1996）。例如，种子很小显然没有成为兰科植物物种分化 的障碍；据估计兰科植物种数在 20000 到 25000 种之间，而且很可能仍然在快速分 化过程当中（Dressler 1990）。兰科植物在幼苗期可以依靠共生真菌获得营养，因而 没有必要自己在种子内储存能量。系统发育生态位保守性（PNC）的思想强调，性 状未发生改变也有可能意味着该性状具有很高的适应价值，并非一定代表着系统发 育的限制。如果在种子大小进化中存在着系统发育生态位保守性，那么我们就不难 理解为什么种子大小可以既受系统发育的强烈限制，同时又与生境条件紧密相关。 较大的种子经常被认为是物种对严酷定居条件的一个适应（Willson 1983, Westoby et al. 1992, Westoby et al. 1996），并且已有大量证据支持这种观点（Leishman et al. 2000）。 对于任何一组具体的数据，区分系统发育限制和 PNC 的作用都是非常重要的， 但我们应该怎样来进行区分呢？一种简便的方法就是采用系统发育独立的对比 （phylogenetically independent contrast，可简写为 PIC；详见第十一章）。PIC 最简 单的形式就是比较有亲缘关系的物种对，这些种对之间只在某一方面（比方说，生 境）是不同的，然后再看这些构成物种对的两个物种之间是否具有不同的种子大小 （参见第一节和第十一章）。在Salisbury（1942, 1974, Thompson & Hodkinson 1998） 所研究的 29 个同属的物种对中，有 23 个种对表现出这种趋势：生长在郁闭生境中 的物种其种子大于生长在开阔生境的同属种。因为同属的物种比不同属的物种具有 更近的共同祖先，同属物种对之间种子大小的差异（对比）肯定是独立于其它属内 物种对间的差异而进化产生的。换言之，这些对比在系统发育和统计学上都是相互 独立的，因而可以作为种子大小与生境相关性统计检验的独立样本。因为在 29 个 对比中有 23 个表现出相同的趋势，所以在统计上我们可以拒绝环境与种子大小无 关的零假设，并得出“郁闭环境选择了较大种子”的结论。 由于系统发育对物种之间种子大小的差异存在重要的影响，所以把物种性状值 作为独立的数据点进行分析时我们必须格外谨慎，因为这些数据可能过高地估计了

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样本的自由度（犯统计学中的第一类错误）。既然系统发育生态位保守性可能在种 子大小的进化中占有相当重要的地位，以物种作为独立数据点的相关分析也不能完 全被忽略（Westoby et al. 1996, Leishman et al. 2000）。在英国、加利福尼亚、热带 雨林乃至全世界范围的植物区系中，物种相关分析显示了种子平均重量从草本到灌 木再到乔木逐渐增加；Leishman et al.（1995）发现，在他们研究的 5 个植物区系中， 种子重量随着植物的高度和生长型（从草本到乔木）的变化显著增加；种子大小和 生长型之间的平均关系可以解释 20％的种子大小变异，而区系之间的差异（生长 型×区系相互作用）只能解释 2％。Lord et al.（1997）发现，热带植物的种子比相 同生长型的温带植物的种子大，可能是由于热带的高气温导致了幼苗生长消耗更多 的资源（所以选择了较大的种子）。在秘鲁的热带雨林中，相同生长型中个体较高 植物的种子明显大于个体较矮的植物（Foster & Janson 1985）。在加利福尼亚草本 植物区系中，多年生植物的种子重量大于一年生植物（Baker 1972）。在英国，当用 PIC 法去除了郁闭环境对种子大小的正影响后，就会发现种子大小也会随着植物寿 命的延长而增加（Hodkinson et al. 1998）。Rees（1996）利用 PIC 法分析了英国谢 菲尔德地区植物区系中种子重量的差异，发现它们和植物高度、成体寿命都呈现出 正相关，但这种相关仅限于那些不依赖动物扩散种子的物种。总之，这些工作充分 说明，种子大小和其它生活史变量密切相关，而且正如 Geritz（1995）的 ESS 模型 所预测的，具有较好资源供应、个体较大的植物生产较大一些的种子。 当然，生长型、生活史和生境的作用是纠缠在一起的，很难分开。例如，个体 较高的植物一般生长在有较高竞争者的生境内，这个事实本身就足以导致个体高的 植物进化产生较大的种子。在热带雨林中，能够在小林窗或郁闭环境中更新的树种 其种子明显大于需光树种或先锋种的种子（ Foster & Janson 1985, Hammond & Brown 1995） 。在新加坡次生热带雨林的 13 个系统发育独立对比中有 9 个支持这种 趋势（Metcalfe & Grubb 1995），但 Grubb & Metcalfe（1996）发现，在澳大利亚热 带雨林中只有从同一个科中得到的 PIC 才支持这种趋势，而同属的 PIC 不支持。 Grubb & Metcalfe（1996）认为，这个现象说明这些物种种子大小的进化在近期主 要是受到了耐阴性以外其它因子的影响。在北美的树种中，PIC 分析显示，被子植 物中耐阴树种的种子比不耐阴树种大，但在针叶树种中却非如此（Hewitt 1998）。 在加利福尼亚植物区系中，种子重量主要受干旱（而不是荫蔽）所引起的死亡风险 的影响，所以种子重量和生境干燥度之间的正相关出现在同属的草本植物中、整个 群落的草本植物中、以及加州的树种中。加州的外来物种数量非常多，它们也同样 表现出了这种正相关关系（Baker 1972）。 对于出现在同一植被型内的不同物种，其种子大小相差可达 5－6 个数量级 （Hammond & Brown 1995, Leishman et al. 1995, 2000）。我们应该如何认识群落内 不同物种之间如此显著的种子大小差异呢？最简单的一个解释就是：群落内不同的 植物种具有不同的 Smith-Fretwell 模型中的种子适合度曲线，因而它们各自选择了

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不同的最优种子大小。但如图 1-15 所示，不同生境（从干旱林地、海岸雨林、硬 叶林、直到温带高草地）的平均种子大小和种子大小的分布却相差无几。这意味着， 大的地理环境对群落内 Smith-Fretwell 种子适合度曲线几乎没有影响，而这似乎是 不可能的。所以仅根据经典的 Smith-Fretwell 模型，我们很难为群落内种子大小的 变异提供一个合理的解释。

尼日利亚

澳大利亚西部

加州干旱灌丛

澳大利亚中部

印第安纳沙丘

澳大利亚悉尼

英国谢菲尔德

频

度 （％）

澳大利亚北方

种子大小（mg） 图 1-15

种子大小（mg）

8 个植物群落种子干重的频度分布（引自 Leishman et al. 2000） 。这些群落

来自 4 个大陆，代表了热带和温带地区多样的环境条件、植被类型和系统发育历史。

种子大小进化的 ESS 模型（Geritz 1995, Rees & Westoby 1997, Geritz et al. 1999）

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可以对群落内种子大小的不同提供一个可能的解释。该模型最基本的假设，即大种 子在与小种子竞争中具有相对优势，得到了大量实验观测的支持（Leishman et al. 2000, Leishman 2001）；而且生产大种子的物种每单位生物量所能生产的种子数量 也确实低于小种子的物种（Leishman 2001），亦满足 ESS 模型的要求。但是，一个 群落的结构在多大程度上是由幼苗阶段的竞争所塑造的？也许对于一年生植物群 落、易发生火灾的群落、干旱地区植物群落、或者空斑更新的群落，Geritz 模型可 能是适用的，因为在这些群落中各个物种基本都在同一时间（如在一场火灾或者一 场大雨之后）种子萌发并定居，因而幼苗之间的竞争将是非常激烈的，并对群落物 种组成起决定性作用。但这种情形并不能适用于所有的植被类型，有些植被类型可 能更多地受成熟个体之间的竞争或者幼苗与成体之间的竞争影响。目前，我们不清 楚自然界中有多少群落其物种组成主要受制于幼苗阶段的竞争。 在 Geritz 模型中，生产大种子的物种在具有竞争优势的同时必须在生产的种子 数量上处于劣势（每单位生物量），这样小种子物种才有可能在群落中生存。在群 落的种子雨中，小种子占有绝对数量优势的证据还非常有限（Leishman et al. 2000, Leishman 2001, Leishman & Murray 2001）。对于英国石灰质草地群落，Leishman （2001）的研究发现，种子雨中的种子数量基本上反映了群落的物种组成，与种子 大小没有表现出预期的负相关。根据种子大小进化的 ESS 模型，物种多度（可由 生物量或盖度来衡量）和种子大小一般应该表现出负相关关系，但经验证据与此并 不吻合（Leishman & Murray 2001）。所以到目前为止，我们还没有一个很好的假说 来解释为什么群落内不同物种之间具有大小相差达几个数量级的种子。 除与生境条件、种间竞争密切相关外，种子大小还与许多其它植物性状，尤其 是风力传播的扩散能力、休眠等，存在着相互影响和相互制约（Harper et al. 1970, Rees 1996, Levin & Muller-Landau 2000）。

二、种子的扩散与休眠 从广义上讲，种子扩散是指导致幼苗和母体生存微环境不一样的任何机制 （Silvertown & Charlesworth 2001）。种子扩散既有空间上的，也有时间上的，而且 二者的进化紧密地联系在一起。当环境条件存在时空变异时，扩散可从四个方面增 加母体的适合度：（ 1 ）可变环境中的风险分摊（ Cohen 1966, Venable & Brown 1988）；（2）逃脱高密度引起的负效应（竞争和天敌伤害等） （Howe & Smallwood 1982, Willson & Traveset 2000） ；（3）降低同胞之间的竞争（Ellner 1986, Cheplick 1992, Nilsson et al. 1994） ； （4）等待适宜的萌发机会或使后代到达适宜萌发的地点 （Cohen 1967, Venable & Lawlor 1980, Venable & Brown 1993）。

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（一）空间扩散 种子产量当中的很大部分都会离开母体扩散出去，通常需要借助于风力或者食 果实的动物。扩散出去的种子大部分都将消亡，没有机会生长为成熟的植株。但即 使如此，自然选择仍然会导致植物产生很高的扩散率以避免发生激烈的同胞竞争 （Hamilton & May 1977）。避免同胞竞争的假说并不需要环境条件的空间或时间异 质性。假设生境是稳定的，Hamilton & May（1977）提出了一个简单的 ESS 扩散率 进化模型。 设想生境是由大量斑块组成的，并且每个斑块虽然可以有多个后代进入但只能 有一个个体存活下来并繁殖产生新的后代。考虑这样的两个基因型：一个在年底死 亡时把所有后代都留在出生地点内，并因而有很大的可能性完成自我替代；而另一 个基因型的个体则把一部分后代扩散出去，并和其它个体产生的后代竞争生存斑 块。非扩散基因型因为不可能开拓新的生存地点，最多是维持自己已占据的斑块， 所以必然将会被扩散基因型所取代。扩散基因型不仅能维持自己已经占有的斑块 （根据定义，非扩散基因型不能进入），而且还有一部分后代进入了非扩散基因型 个体占据的斑块，与它们竞争生长空间。非扩散者比扩散者经受了更严重的同胞竞 争。扩散基因型在种群内频率将逐渐增加，而非扩散型频率逐渐下降并最终被扩散 型完全取代。因此，把后代扩散一部分出去将是一个进化稳定的对策，但扩散率应 该是多少呢？ 对于最优扩散率问题，Hamilton & May（1977）发现，如果扩散个体的存活率 为 p，那么进化稳定的后代扩散比率（v*）为：

v* = 1 /(2 − p)

（1-39）

扩散个体的存活率（p）越大，扩散率（v*）就越高。但即使扩散者存活率很低接 近于零，（1-39）式仍然预测扩散率应在一半以上。地上和地下都结实的植物以及 其它一些植物，如一年生的 Hypochoeris glabra （Baker & O'Dowd 1982） ，随着结 实种子数量的增加，种子扩散的比例也逐渐上升，支持了强烈同胞竞争导致空间扩 散的理论预测。 在 Hamilton-May 的模型中有几个前提条件必须满足，即：（1）所有成熟个体 都是一年生的，每年成体都死亡并空出它所占据的斑块；（2）每个斑块都只能支持 一个成熟个体进行繁殖； （3）后代与亲代个体在遗传上是完全相等的。这些条件当 然很苛刻，但放松这些假设条件对 Hamilton-May 模型的预测没有太大的影响 （Johnson & Gaines 1990）。考虑环境的时空异质性，ESS 扩散模型（Levin et al. 1984）得出了不同于（1-39）式的最优扩散率。时变环境倾向于增加 v*，因为扩散 降低了失败风险；与此相反，空间异质性倾向于减少 v*，因为扩散倾向于把更多 的个体从环境优越的、因而个体数量较多的斑块（这里每个斑块被假定为可以支持

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许多成熟的个体）运送到环境条件较差的、因而个体数量较少的斑块（ Hastings 1983）。考虑集合种群（metapopulation）结构，Olivieri et al.（1995）发现 v*随着 局域种群年龄的增加而逐渐下降。新建立的种群极有可能是由最能扩散的基因型个 体奠基建立起来的，因而这些新种群的扩散率比较高；但随着时间的推移，种群内 的选择作用将倾向于减少 v*（图 1-16）。

扩散率随着种群年龄增加而下降的现象见诸于许多植物，如菊科飞廉属 （Carduus spp.，Olivieri & Gouyon 1985）、红花槭（Acer rubrum，Peroni 1994）、 小干松（Pinus contorta，Cwynar & MacDonald 1987）以及加拿大英属哥伦比亚海 岸边小岛上的先锋（colonizing）植物――莴苣（Lactuca muralis）（图 1-16; Cody & Overton 1996）等。 很久以来人们就注意到，扩散方式和种子大小有关（Harper et al. 1070）。例如， Foster & Janson（1985）表明，在秘鲁森林的 203 个热带树种中，哺乳动物扩散的 种子比鸟类扩散的种子大，这个早期结论后来又得到了 Hammond & Brown（1995） 工作的支持。在澳大利亚干旱、半干旱生境中，动物（包括蚂蚁和脊椎动物）扩散 的种子显著地大于无助力的（unassisted），风力传播的或者附着在动物身体上扩散 的种子（Leishman & Westoby 1994）。利用温带五个显著不同的生境中种子大小的 数据，Leishman et al.（1995）探讨了种子大小和扩散的关系。他们发现，扩散方式，

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包括无助力的、蚂蚁扩散的、脊椎动物扩散的、附着扩散的、以及风力传播的，能 够说明 29％的种子大小变异，另有 71％的种子大小变异在扩散方式内部。Hughes et al.（1994）说明，造成这种关系的原因主要是：100mg 以上的种子往往适应于由脊 椎动物扩散，而 0.1mg 以下的种子一般是无助力的，但对于重量在 0.1mg 到 100mg 之间的种子，各种扩散方式都有可能出现。可以想象地，有两方面的原因会使<0.1mg 种子的扩散属于无助力类型：（1）超过 0.1mg，无助力扩散的有效性受影响；（2） 低于 0.1mg，附加扩散结构（种毛、种翅等）的代价相对太高（Leishman & Westoby 1994）。

（二）休眠－时间上的扩散 Hamilton-May 模型预测，高水平的空间扩散是一个 ESS，甚至在均一的、没 有变异的环境中亦是如此。但时间扩散与此相反，因为休眠推迟了繁殖，故而在选 择上是不利的（参见 1-3 节）。事实上，种子休眠是很普遍的现象，并且它往往和 植株内种子大小联系在一起（Hendrix 1984, Silvertown 1984） 。种子休眠一般是指 一个植物生产的种子不在一个生长季内都萌发，而是分散在若干生长季，可称为萌 发异型（germination heteromorphism；Imbert 2002） 。理论模型预测，如果幼苗存活 的机会在不同的季节里不一样，那么萌发异型就会受到选择，因为它降低了母体把 所有种子都在降雨条件很差的年份里萌发的危险（ Cohen 1966, Den Boer 1968, Slatkin 1974, Venable & Brown 1988, Rees 1994）。在美国索诺伦荒漠（Sonoran Desert）一年生植物群落中，种子小的物种适合度（R）波动较大（它们对干旱胁 迫更敏感），其种子休眠的比例也相对高一些（Venable & Pake 1999）。当植物在不 同年份所经历的环境条件呈现随机波动时，正确的优化指标为适合度的几何平均， 而不是算术平均（Seger & Brockman 1987, Metz et al. 1992），因为一个基因型的长 期繁殖成效是由它在各个年份的繁殖成效乘在一起得出的（ Venable 1985, Roff 2002）。 在美国华盛顿州，一年生禾草早雀麦（Bromus tectorum）的种子表现出了萌发 异型；它的种子在秋季到来年春季很长一段时间内萌发（Mack & Pyke 1993）。不 同的基因型在春季种子萌发的比例各不相同。多年追踪这些基因型适合度的变化可 以估计出它的几何平均值。在较为干旱的研究地点，具有混合萌发对策的（萌发异 型）基因型具有最大的几何平均适合度（Silvertown & Charlesworth 2001） 。在菊科 植物当中，非常普遍的一个现象是萌发异型和种子形态差异紧密地联系在一起 （Venable & Lawlor 1980, Imbert 2002） 。Venable et al.（1987）研究了墨西哥中部一 年生植物 Heterosperma pinnatum，发现：头状花序中间部位的种子（更准确的说应 该叫瘦果）在早春降雨时就萌发。这些春季萌发的幼苗在生长季内很可能遇到严重 的干旱而不能繁殖；但一旦存活到繁殖阶段，幸存者的个头就会长得很大，结实的

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种子数量就会非常多。头状花序边缘的瘦果在春天不大容易萌发，其萌发时间相对 滞后，因而遭遇到严重干旱的风险也比较小；但是由于它们萌发晚，个头长不大， 结实的种子量相对比较少。萌发异型是一个可遗传的性状，并且在不同地点的种群 之间往往存在着遗传分化，如早雀麦（B. tectorum；Meyer & Allen 1999a, b）和 H. pinnatum（Venable & Burquez 1989）。选择方向的多变性维持了种群内和种群间的 遗传变异。 Cohen（1966）最先从理论上研究了荒漠环境中一年生植物种子的休眠问题， 下面我们扼要地介绍一下 Cohen 的工作。考虑最简单情形的荒漠降雨量的波动，即 降雨量分为“充沛”和“亏缺”两个类型，每个类型都随机出现。令降雨充沛年份 出现的概率为 p，亏缺年份出现的概率为 1-p。每年土壤中所有种子的萌发比率都 为ε，而没有萌发的种子在土壤中的衰败率为 d；萌发了的种子在降雨量较好的年 份可产生 s 粒种子，而在降雨亏缺年份里由于干旱而不能存活到繁殖阶段。由于 s 值在 Cohen 模型中是一个常数，所以这是一个非密度依赖的模型。植物种子萌发时 不知道当年的降雨情况是好还是坏。Cohen 提出的问题是：在这些条件下最优的种 子萌发比率是多少？在降雨量多的年份里，平均每粒种子将留下(1-ε)(1-d)+εs 颗种 子进入下一年；而在降雨量少的年份里则只能留下(1-ε)(1-d)颗。所以，几何平均适 合度可以写为：

λ (ε ) = [(1 − ε )(1 − d )]1− p [(1 − ε )(1 − d ) + ε s ] p

（1-40）

Cohen 假设自然选择作用于萌发比率ε，它应使得λ达到最大值。根据上式，我们 可解出最优的ε值为：

ε = ( sp + d − 1) /( s + d − 1)

（1-41）

如果降雨好的年份里每株植物可以产生大量的种子，即 s →∞，那么ε ≈p。即是 说，种子最优萌发比率约等于降雨量较多年份出现的概率。 根据 Cohen 的荒漠种子休眠模型，我们能够做出三个能够通过实验检验的定性 理论预测：（1）以前在降雨条件较好条件下没有萌发的种子以后在相同条件下仍然 可以萌发；（2）不同地点同种内植物种子的萌发率应该和当地降雨量呈现正相关； （3）每个母株都应产生在不同年份萌发的种子。对美国亚利桑那州荒漠冬季一年 生独行菜属植物 Lepidium lasiocarpum 所进行的初步实验观察很好地支持了上述三 个预测（Philippi & Seger 1989, Philippi 1993a, b）。 Cohen 的模型虽然简单，但它抓住了随机环境中生物适应性进化的一个基本属 性：风险分摊（Den Boer 1968），或称两头下注（bet-hedging；Slatkin 1974）。在 Cohen 之后，人们又发展了许多模型来研究植物种子的休眠问题，虽然这些工作大 都仅考虑一年生植物而没有考虑多年生植物。这些模型可分为密度无关的（Venable & Lawlor 1980, Klinkhamer et al. 1987, Venable & Brown 1988）和密度依赖的 （Bulmer 1984, Ellner 1985a, b, 1987, Klinkhamer et al. 1987, Rees 1994, Mathias &

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Kisdi 2002）两大类。在密度无关的模型中，种子休眠的功能只是两头下注，逃脱 不利的环境。而在密度依赖模型中，休眠，除两头下注外，还有一个功能，即逃脱 局域同胞竞争。把密度依赖引入到 Cohen 模型，Bulmer（1984）发现，此时种子的 最优萌发率远远小于降雨充沛年份出现的概率（p），尤其是当土壤中种子衰败率（d） 较低时。 在随机环境中，较高的几何平均适合度是通过减少在不同环境条件下适合度的 变异程度而实现的，尽管可能付出算术平均值下降的代价。这是两头下注对策的典 型特点（Seger & Brockman 1987）。为了说明这个问题，考虑这样一种基因型，其 年增长率为λ，并在不同年份之间随机波动。使年增长率的几何平均达到最大等价 于使 lnλ的算术平均达到最大。由于对数函数是凹函数，根据数学上的 Jensen’s 不 等式（Ruel & Ayres 1999），有

ln λ < ln λ

（1-42）

如果λ的算术平均值保持不变，那么年增长率的任何变异都必然降低了几何平均。 所以我们预期，在随机环境中，植物的适应对策应该是尽可能地降低种群年增长率 的波动幅度，维持一个相对稳定的λ值。例如，当幼苗对环境条件变异更敏感时， 植物往往减少繁殖投入而把资源更多地投给了成体的生长或存活（Schaffer 1974a）。 这时，“低而稳”可能优于“高而不稳”，或者说，随机环境中生物进化的原则是： 为了稳定可以牺牲速度，这在数学上并不难证明。把 lnλ在 λ = λ 附近泰勒展开， 我们有

ln λ ≅ ln λ +

(λ − λ )

(λ − λ ) 2 2λ 2

（1-43）

Var (λ ) σ2 λ = − ln 2 2λ 2

（1-44）

λ

−

因此，

ln λ ≅ ln λ −

其中 σ = Var (λ ) / λ 在数学上一般被称为变异系数。如果σ下降而 λ 保持不变（稳 定但不影响速度），那么显然是非常有利的；但即使 λ 有所下降，只要σ值减小， 适合度（即， ln λ ）仍然可能会增加。换言之，以牺牲生产力来换取稳定性可能是 随机环境中植物的一种普遍适应对策。 不仅休眠，而且空间扩散、更大种子（Venable & Brown 1988）和更长的成体 寿命（Rees 1994），都能起到在随机环境中降低失败风险、提高适合度的作用。由 于任何一种情形的进化都降低了其它情形再被选择的力度，所以我们可以预期上述 四种性状（休眠、扩散、种子大小、成体寿命）之间存在着负联结。对于英国的草 本植物，Rees（1993）采用系统发育独立对比法（PIC）证实了种子休眠和个体寿

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命、种子大小和空间扩散之间存在着负联结的关系。对于英国谢菲尔德地区的植物， Rees（1996）利用 PIC 技术分析了不同物种的种子重量，发现了种子重量和风播植 物的高度与寿命之间存在着正联结；但这种正联结是由于其它因素（如植株高可能 意味着郁闭的萌发环境）所导致的。 如果种子的空间扩散范围非常局限，那么落在母株周围的同胞个体之间有可能 产生相互竞争，并因而降低了母体的适合度（Cheplick 1992）。在这种情形下，可 以想象，自然选择将会导致母株采取一定的对策，即让一部分种子进入休眠状态， 以便防止同胞种子之间发生强烈的竞争（Nilsson et al. 1994） 。种子休眠可能是植物 避免同胞竞争的一个适应对策。文献中支持这个假说的间接证据有许多，例如，人 们发现在单个植株生产的种子中，扩散能力较差的那些种子其休眠比例比较高，而 扩散能力较强的种子则休眠比例比较低（Venable & Lawlor 1980, Cheplick 1996）。 许多植物的个体随着种子产量的增加（意味着同胞竞争强度可能增大） ，种子休眠 的比例也相应有所增加（Zammit & Zedler 1990, Philippi 1993a, b）。 种子在时间和空间上的扩散格局决定了谁和谁发生相互作用，所以也就决定了 植物种内和种间相互作用的强度，而种内、种间相互作用强度又决定了我们在自然 界中观察到的物种多样性模式（Rees et al. 1996）。因此，当研究植物种子的进化时， 我们必须把它放在一个更大的生态学背景下；同样当考虑种子的生态学时，我们也 必须认识到它们的进化意义。例如，理论模型（Chesson & Huntly 1988）研究表明， 种子休眠可以通过“储藏效应”而使不同物种实现竞争共存。这是由于当环境条件 具时变性时，种子的长期保存使得不同物种可以在不同时刻获得相对竞争优势 （Chesson & Huntly 1989）。显然，这种共存机制只有在那些具有种子休眠性状的 植物群落中才可能是重要的，例如荒漠一年生植物群落（Venable et al. 1993）或者 农田杂草群落（Rees & Long 1992） 。在其它群落中（例如沙丘一年生植物群落）， 通过时间上的储藏效应而使物种实现稳定共存的可能性比较小，因为在这样的生境 中，任何时候都有适宜种子萌发和定居的场所，故而休眠不大可能进化产生。

（三）亲代与子代之间的冲突 前面我们都是从亲代个体的角度探讨了种子性状的进化问题。如果从种子角度 看，这些对于母体是最优的解决方案对于后代种子来说并不是最好的。因为有性生 殖的缘故，后代与亲代的亲缘系数一般都小于 1，所以亲子冲突（parent-offspring conflict）是一种潜在的可能。Trivers（1974, 1985）最先在哺乳类动物中注意到这 个问题，后来这个基本原理又被扩展到植物上（Westoby & Rice 1982, Queller 1983, Law & Cannings 1984, Queller 1984, Bulmer 1986, Haig 1986, Haig & Westoby 1988, Uma Shaanker et al. 1988, Haig & Westoby 1989, Queller 1989, Lloyd 1992, Queller 1994, Dominguez 1995, Ravishankar et al. 1995, Uma Shaanker & Ganeshaiah 1997,

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Zhang 1998, Zhang & Jiang 1998, Hardling & Nilsson 1999, Zhang & Jiang 2000, Hardling & Nilsson 2001） 。这里，值得强调的是，亲子冲突只是植物生活史周期中 所有可能的遗传冲突的一部分内容（图 1-17）。

孢子体（2n）

减数分裂

萌发 推迟萌发上的冲突

大孢子间的冲突 孢子（n）

种子扩散 扩散距离上的冲突 种子

有丝分裂

母体投入上 的冲突 胚乳（3n）

配子体（n）

胚胎（2n）

通过胚珠或花粉产生的 基因组内繁殖冲突

性别冲突 受精

图 1-17

配子（n）

典型被子植物生活周期中可能发生的遗传冲突(Dominguez 1995)。二倍的孢子体是生活

周期中主要的光合作用阶段；孢子体经减数分裂产生孢子，孢子再经有丝分裂产生配子体，配子 体产生配子，然后雌雄配子融合产生种子。因为 70％以上的植物胚囊发育都是单孢型的，即大孢 子母细胞减数分裂产生的四个大孢子当中只有一个最终形成了配子体，所以冲突可能发生在大孢 子细胞之间。雌雄配子都是由配子体产生的，但核基因与胞质基因遗传规律的不同可能会导致在 资源分配给花粉还是胚珠上的冲突。在传粉和受精过程中，同胞花粉粒之间为了接近柱头和胚珠 而竞争。一旦已经受精，遗传冲突的形式就变成亲代和子代个体之间或者同胞个体之间的冲突。 这时的冲突按时间可以分为离开母体之前（种子灌浆成熟和种子退化）和离开母体之后（扩散和 休眠） ，包括母体投入上的冲突、扩散距离上的冲突和推迟萌发上的冲突等。

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考虑一个种子成熟脱落之前在母本植株上的行为。一个胚胎可能通过从母体那 里索取多于母体愿意提供的资源量而提高自己的适合度。但是，这种适合度提高是 以同一母株上其它种子（同胞）的资源被剥夺为代价的。由于母株和所有后代的亲 缘系数都是相等的（即 1/2），所以母株给一个种子的最佳资源投入量应该是继续投 资的收益恰好等于适合度损失（通过影响其它后代而产生的代价）的那一点。相反， 一个正在发育的种子因为和自己的亲缘系数肯定为 1，但和其它同胞种子的亲缘系 数小于 1（随机交配条件下为 1/4），所以它应该试图使母亲的资源分配更多地流向 自己。 种子植物的亲代与子代相互作用受几个遗传组分的影响。植物存在着孢子体 （2n）和配子体（n）的世代交替。配子融合形成了孢子体，孢子体又生产单倍的 孢子。孢子本身不能产生配子，它必须先发育成配子体，然后配子体再通过有丝分 裂产生配子。裸子植物和被子植物的配子体都已经高度退化，并在生理上完全依赖 于孢子体世代的供养。可以说，配子体“寄生”在孢子体上。所以在种子发育过程 中，包含有 4 个不同的遗传成分，即母本孢子体、配子体、胚胎、和胚乳（裸子植 物不包括胚乳），可能对相同植株上不同种子之间资源如何分配施加影响。根据 Hamilton 的亲缘选择理论，许多人推导了这些遗传成分之间的亲缘相似性系数，得 出了自私性顺序为：母本组织（完全没有自私） < 雌性配子体 < 胚乳 < 胚胎 （Westoby & Rice 1982, Queller 1983, Haig & Westoby 1988, Queller 1989）。后来， Queller（1989）指出，这个顺序并不总是成立的。如果一个等位基因雌性配子体“自 私”所造成的代价（多获取母体资源）完全由其它等位基因的配子体所承担，那么 雌性配子体有可能是最“自私”的成分。但是，Queller 认为，某个种子过度消费 母体资源对同胞种子造成的影响一般是随机的，所以上面所列的自私性排序一般都 是成立的。 上述的亲缘选择理论经常被用来重新诠释种子植物的胚胎学特征（ Haig & Westoby 1988, Haig 1990） ；例如胚乳吸器被看成是子代个体打破母体封锁（如承珠 盘）的一种资源获取手段，因为它们能够侵入到母体组织中吸取营养（Queller 1983, Haig & Westoby 1988）。胚乳是遗传上杂合的组织，它是被子植物的最重要标志性 特征。胚乳的起源与进化一直受到人们的关注，但根据亲缘选择理论对其探讨仅始 自于上个世纪七十年代末（Charnov 1979），并一直持续到今天（Hardling & Nilsson 1999, 2001）。 植物母株与正在成熟的种子之间没有类似于动物的直接行为对抗，但可以通过 激素战争而产生生理学上的冲突。Ravishankar et al.（1995）提出，正在发育的种 子生产促进生长激素如生长素（IAA）、赤霉素（GA）等，而母株则合成大量的脱 落酸（ABA）抵消促进生长激素的作用；植物生理学家早已注意到是激素间的平衡 而不是各种激素的绝对量起决定作用。在植物种子成熟时，人们发现各种激素合成 量大幅度上升。这也许是植物亲子冲突开始的具体表现。如果这个解释是正确的，

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那么我们可以预计，正在发育的种子将主要合成生长促进激素而脱落酸则应完全由 母株来合成并运输到发育中的种子（或者作为种子之间竞争的一个手段，一个种子 合成的脱落酸运送到其它种子去抑制生长）。 从母本角度看，频率依赖的选择应使植株产生扩散和非扩散的种子。种子萌发 在时间上和空间上分散开有利于提高母本适合度，因为这可以有效地降低同胞竞争 的强度。但是扩散的种子往往比非扩散的种子适合度低，所以亲子冲突也是一种潜 在的可能（Ellner 1986, Haig & Westoby 1988, Uma Shaanker et al. 1988, Nilsson et al. 1994）。同胞竞争的经验证据虽然并不多，但有限的几组数据表明同胞竞争可以产 生严重的适合度后果（Cheplick 1993），因而有可能成为一个重要选择压力。 由于种子的扩散结构（如冠毛、翅等）和可以控制萌发与否的种皮均是从母本 组织或者胚乳衍生来的，所以在时空扩散的亲子冲突问题上，母本具有内在的优势。 此时亲子冲突的解决方案可以被看成是亲代完全胜利，或者说，在种子萌发和扩散 问题上，我们可以忽略亲子冲突的可能性而只考虑亲本的最优对策（ Willson & Burley 1983, Haig & Westoby 1988, Silvertown & Charlesworth 2001）。

第六节 克隆生长 前面我们关于生活史问题的讨论主要是围绕着非克隆植物展开的。但是由于其 构件性，植物可以说天生地就具有克隆生长的能力（Harper 1981）。一株树木不断 地往枝条上添加构件，进行着纵向的垂直扩张；一个克隆植物可以说不断地在基部 添加构件，进行着横向的水平扩张。仅有少数的灌木和乔木能够同时以这两种方式 生长。虽然都属于构件生物，但克隆植物和非克隆植物有一个本质的差别：克隆植 物的水平构件具有与母体分离而独立生存的潜力，而非克隆植物的垂直构件却始终 在身体上和生理上与母体整合在一起。正是由于这个特点，克隆植物的水平构件常 被称为营养后代（分株），克隆生长也常被称为克隆繁殖或营养繁殖（Bazzaz & Grace 1997）。 克隆习性（clonality）在进化上属于很原始的性状，广泛存在于植物的各个分 类群中（Mogie & Hutchings 1990）。被子植物的克隆习性很可能是次生的，即从非 克隆祖先进化来的。被子植物克隆习性的进化在许多类群内发生了许多次（Fischer & van Kleunen 2002）。在木本植物中，矮小或蔓生灌木、攀缘植物和藤本植物进行 克隆生长的普遍性要高于乔木，而克隆生长在风媒传粉的单子叶植物、多年生禾草、 莎草中是极为显著的。 克隆植物一般都是通过种子扩散到某个生境，然后它们再通过根茎或匍匐茎 （克隆生长的两种最主要形式，参见第三章）而迅速扩张。在弃耕地植物群落中， 克隆植物在经过了初期的侵入阶段后就很难再见到实生苗（Bazzaz 1996）。克隆生

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长产生的营养后代，即分株，一般比母株（上一级分株）小，资源供给的方向主要 是从母株到子株（下一级分株）。虽然我们还不清楚母株给子株提供的资源到底是 什么形式的，但它们很可能包括糖、氨基酸、水和矿质营养（Hutchings & de Kroon 1994）。 克隆植物的种群统计学要比非克隆植物复杂许多，主要是由于它们有基株和分 株两个层次上的出生与死亡过程（Sackville Hamilton et al. 1987, Pan & Price 2002）。 对于克隆植物来说，形态学/生理学个体（physical individual）与遗传学个体（genetic individual）是脱节的，不像非克隆植物那样重合在一起。形态学/生理学个体（即 我们所说的分株）是指任何潜在或现实的生理和形态上独立的单元，它具有非克隆 植物个体所拥有的全部功能，包括存活和繁殖。而遗传学个体（基株）是指从一个 合子经有丝分裂而生成的所有产物，它实际上是一个由许多分株组成的群体。克隆 植物的分株生产过程应该叫作克隆生长还是克隆繁殖取决于你站在哪个层次上：从 分株的角度看，它是繁殖，而从基株的角度看，它只是生长。 当研究克隆植物生态适应与遗传进化时，怎样计测它们的适合度是一个至关重 要但又比较棘手的问题（参见第三章）。传统上基株一般被看作是克隆植物自然选 择的正确单位，因而适合度也只应在基株水平上衡量——即基株一生中期望拥有的 种子数量（总繁殖率）。但是，由于基株是由许多分株组成的而且其寿命潜在地可 以是无穷大，也就是说，基株作为一个选择单位在时间和空间上都可能是无限的， 使我们很难准确地估计出基株的年龄和存活率与生育率等基本的生活史参数，故而 也无法确定基株的适合度（Eriksson & Jerling 1990, Fagerstrom 1992）。有鉴于此， 许多人提出应转到分株（甚至分生组织，Watson et al. 1997）层次上来分析自然选 择的作用及其后果（Loehle 1987, Sackville Hamilton et al. 1987, Fagerstrom 1992, Wikberg 1995, Winkler & Fischer 1999, Pan & Price 2002）。分株适合度可定义为一个 分株在其一生当中所期望拥有的后代数。这里需要注意，分株的后代有两种类型， 即由有性繁殖产生的种子和由克隆生长产生的子株（ Sackville Hamilton et al. 1987）。对于基株适合度，分株数量的增加既可影响基株生产的种子数量，也可提 高基株的存活率（因为基株的死亡取决于该基株所有分株的死亡）。而对于分株适 合度来说，由于克隆后代被看成是新的个体，因此克隆生长只影响分株生育率，并 不影响其存活率。 以分株为基础的适合度计测指标同样也有它的局限性，主要是由于分株具有两 类不同性质的后代：种子和子株。由于它们的定居概率、与母株的遗传亲缘度等往 往都大不相同，所以一个分株的后代数量不能简单地表示为种子数和子株数的相 加，而必须根据它们的定居概率和与母株的亲缘系数进行加权（Loehle 1987, Pan & Price 2002） 。另外，同一基株的分株之间还经常存在着身体上和生理上的连接，使 得分株适合度不仅取决于分株自己拥有的后代数，而且取决于它和其它姊妹分株的 连接状态。因而许多人认为，分株生产作为获得适合度的一个手段，其重要性不能

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和种子生产相提并论（Eckert 1999） 。具体工作中，是从基株还是从分株的角度来 计测适合度，或是二者的综合，可能需要人们根据研究对象和研究问题的不同而作 出不同的抉择（Wikberg 1995, Eckert 1999, Pan & Price 2002）。 由于具有多层次（基株和分株等）等级结构的性质，克隆植物的生活史比非克 隆植物更加复杂和多变，主要反映在以下几个方面（Silvertown & Charlesworth 2001, Fischer & van Kleunen 2002，详见第三章）：（1）克隆植物既可种子繁殖又可营养繁 殖；（2）营养后代（分株）的空间散布可能很稀疏（连接两个分株的匍匐茎或者根 茎等，即间隔子，比较长）、也可能很密集（间隔子短）；（3）克隆植物的分株与母 体可以保持一定的身体连接与生理整合；（4）克隆植物可以有选择地把分株放置在 条件良好的斑块内。

一、克隆习性（clonality）的优缺点 克隆习性的优点有很多。它使基株能够快速增大并迅速捕捉可利用的生长空间 和资源；克隆植物能够储存能量和物质，所以对环境波动具有一定的抵抗力；独立 或部分独立的多个分株能够降低基株个体死亡的危险，即可以产生风险分摊效应； 无性繁殖的能力使得克隆植物不必付出与有性繁殖相伴的代价（如生产花冠、花蜜 的资源消耗） ，而且营养后代由于母体的供养往往可以安全地度过脆弱的幼龄期。 另外，松散型的克隆生长（克隆分株之间相距较远，间隔子较长）还可以使基株既 增加了花展示（ floral display ）又有效地避免了同株异花传粉（ geitonogamy ） （Charpentier 2002，详见第三章）。既然有如此多的优点以及植物先天就具有的克 隆性倾向，那为什么还有许多植物（包括多数乔木和所有的针叶树）都是非克隆生 长的呢？ 就象生活史其它特征一样，克隆生长也是有代价的。首先，克隆后代的遗传同 一性使得它们特别易受疾病的攻击。当榆树病在荷兰爆发时，95％的榆树都属于同 一个易感克隆系，使一些城市的榆树死亡率甚至可高达 70％（Burdon & Shattock 1980）。 其次，资源在种子生产和分株生产之间的存在着此消彼长的权衡关系（Sohn & Policansky 1977, Rameau & Gouyon 1991, Hossaertmckey & Jarry 1992, Mendez & Obeso 1993, Westley 1993, Cheplick 1995, Worley & Harder 1996, Prati & Schmid 2000），或者说，克隆分株的生产能够负面影响植物在有性繁殖上的资源投入。在 北美沟酸浆属（Mimulus）的五个种之间，种子生产和克隆分株生产的权衡关系是 非常明显的（Sutherland & Vickory 1988）。这些植物都既能开花结实（主要由蜂鸟 传粉）又能生产扎根的匍匐枝或根状茎，而且它们的无性系分株的生产率（每单位 生物量产生的分株数）与有性繁殖投入的各个指标，如花蜜产量、结实率、和种子

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产量等，都存在着非常紧密的负相关。 如果克隆习性的繁殖代价是推迟了基株的开花时间，那么它就必须象单次繁殖 的竹子那样，最终能提高基株的总繁殖率。因此我们可以预期，在那些环境条件有 利于尽早开花结实的生境中（参见第三节），植物不应该表现出克隆生长。例如在 强度干扰的生境里，成年分株（个体）的死亡风险很高，克隆生长也比较罕见。有 些禾草和莎草在不同生境中表现出不同程度的克隆生长（ Mogie & Hutchings 1990），究其原因可能就是由于生境的扰动水平不一样，使得克隆生长所承受的选 择压力也不一样。 最后，陆生克隆植物产生的无性系分株往往集中分布在它们的母株周围，因而 不仅可能会引起同胞竞争，而且还可能会导致同株异花传粉。局域拥挤效应一方面 使分株之间产生相互干扰，降低了克隆生长的收益（Loehle 1987），另一方面，它 增加了同一基株的不同分株之间相互传粉的概率（Handel 1985, Charpentier 2002）， 使基株自交率上升（如果植物是自交亲和的）或者使基株结实率下降（如果是自交 不亲和的）。所以，密集克隆生长所产生的局域拥挤效应并不一定导致植物把更多 的资源投入到有性繁殖。然而对于水生克隆植物来说，它们能够通过水体流动而长 距离地扩散其各种类型的营养繁殖体，因而可能不会产生局域拥挤效应。也许，这 就是为什么水生维管植物克隆生长往往非常发达的原因（Grace 1993）。

二、克隆形态 根据分株连接物（间隔子，spacer）的长度和分枝（branching）频率，克隆生 长能够导致无性系分株的线性排列或者网状的聚集分布。Lovett Doust（1981）划 分出了两个极端类型：即密集的“方阵型”（ phalanx type ）和松散的“游击型” （guerilla type）；大多数植物的克隆生长型都介于这两种极端类型之间。方阵型克 隆植物（如丛生禾草）的分株一般都紧贴在一起形成密集的团丛，基本上不留任何 空间给其它植物。这种生长型是通过缩短节间长度和频繁分枝而形成的。游击型能 产生分隔较远的无性系分株，这些分株以游击队的形式渗入到周围的植被中。游击 型植物的典型代表有草莓（Fragaria vesca）、匍匐毛茛（Ranunculus repens）、沙生 莎草（Carex arenaria）等，它们的根茎或匍匐茎的节间比较长、分枝较少，而且分 株之间保持连接的时间常常也较短（Lovett Doust 1981）。 在欧洲中部，游击型植物倾向于生长在湿润、肥沃但光照条件较差的生境内， 而密集的方阵型植物则正好相反，倾向于生长在干旱、瘠薄但光照条件较好的生境 中（van Groenendael et al. 1997）。但这种分布规律并不是非常严格的，事实上有很 多例外的情况。 为了说明密集与松散克隆生长型的适应意义，我们需要分析各类克隆生长型所

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可能带来的代价与收益。这种研究传统上主要是从下述两个方面进行的，即分株之 间在生理上相互依赖的程度以及克隆生长在多大程度上帮助植物觅食有限的环境 资源。但克隆生长型和植物有性繁殖之间的关系却没有得到应有的重视（见第三 章），尤其是不同克隆生长型与交配模式（mating pattern）之间的联系。 克隆生长对有性繁殖过程可能具有多种后果，如克隆系内花粉传递增加，基株 间交配减少（Handel 1985）。然而，还没有任何研究量化不同克隆生长型对交配系 统的影响，也没有任何研究确定不同交配系统的植物是否倾向于具有不同的克隆生 长型（Eckert, 1999）。对于密集型克隆植物，克隆生长增加了开花枝数从而导致较 大的花展示（floral display），有利于吸引传粉昆虫，但同时也不可避免地增加了同 一克隆系内分株间授粉的可能性。而对于游击型克隆植物，克隆生长可能不仅有利 于植物成功地觅食资源，而且还可能在增加基株花展示大小的同时避免或减小同株 异花自交的风险。毫无疑问，克隆生长和有性繁殖之间相互关系的研究将是今后克 隆植物生态学发展的一个主要方向。

三、生理整合与克隆系内的分工 如果克隆植物的根茎、匍匐茎或其它连接物一直保持完整无损，那么基株可以 表现为一个生理整合（physiological integration）的单元。把 14C 同位素饲喂给叶片 的放射性示踪研究表明，在大多数研究的物种中，后代分株（子株）都是从亲代分 株（母株）那里获得养料（张称意等 2001）。这种供养关系一般随着子株的逐渐成 熟而中止，但是一旦子株被遮荫或去叶，这种供养关系又可能重新建立（Marshall 1990 ）。在营养匮乏的环境中，克隆植 物 的 生理 整 合 是 一个 非 常 普 遍的 现 象 （Jonsdottir & Watson 1997） 。例如，北极地区草本植物 Carex bigelowii 和 Lycopodium antoninum 以及沙丘植物 Carex arenaria 都是松散的克隆构型，但它们的克隆系一 生中都是生理整合在一起的。在这些克隆植物中，只有最年轻的分蘖或嫩枝才进行 光合作用，并给整个根茎系统提供碳水化合物，而从土壤中获取营养是所有分株都 要做的工作，这样使得整个基株可以在很大的空间内获得稀缺的土壤资源（Carlsson et al. 1990, Jonsdottir & Callaghan 1990, D'Hertefeldt & Jonsdottir 1999）。 成熟分株之间的碳水化合物、水分和养分的运输也是很普遍的现象（Marshall 1990）。如果分株之间的资源传递使接受者获得的收益（对基株适合度的贡献）大 于施予者的损失（对基株适合度造成的损失），那么分株间资源流动对于整个克隆 系来说将是有益的（Caraco & Kelly 1991）。在实验工作中，人们经常用生物量来衡 量适合度（Fischer & van Kleunen 2002） 。母株和子株之间的生理整合并不难理解， 但它也能出现在异质环境中的成熟分株之间，只要满足一些特定的条件（图 1-18）。 假定分株适合度与资源量的依赖关系是一个饱和递增的函数，这时克隆分株间互利

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合作的生理整合作用只有在环境条件存在着明显的空间异质性时才是有利的；如果 环境条件较为均匀，那么分株间的生理整合并不能提高基株的适合度，故而不会受 到选择（Alpert 1999）。在异质生境中，生理整合降低了不同资源斑块中分株生长 表现的变异程度，使各个分株的生长状况趋于均匀一致，因而也可看成是一种风险 分摊的策略（董鸣 1996a；参见第五节）。根据图 1-18b 所示，如果分株生长了一 段时间或者环境非常富饶以至于即使相对较差的斑块其资源供应也比较充足，那么 生长在好斑块和差斑块内的分株适合度将相差无几，维持分株相连和资源共享的意 义不大，这时我们预期克隆分株将会迅速地断裂分离。在加利福尼亚北部海岸，海 滩草莓（Fragaria chiloensis）既生长在环境条件异质性程度很高的海滩沙地，也生 长在附近环境异质性程度较低的草地生境内。Alpert（1999）推断：这种草莓的沙 地基因型应该有良好的资源共享机制，而草地基因型的资源共享应该很微弱，这正 是他的实验结果所证明的。生境异质性程度和克隆植物分株间资源共享的正相关关 系目前还只有 Alpert 的一个实例，是否为克隆植物所共有的普遍现象还需要更多的 实验证明。

(a) 均匀生境

(b) 异质生境

输出

收获 输入

损失

分株适合度

分株适合度

输出 损失

收获 输入

资源供应 图 1-18

资源供应

不同环境条件下，克隆植物分株之间生理整合对分株和基株适合度的影响 (根据

Alpert 1999，有修改)。 (a) 均匀生境内，两个分株在资源传递发生之前具有相同量的资源， 输入资源分株适合度提高的幅度不如输出资源分株适合度降低的幅度；(b) 异质生境内，两个 分株初始时刻各自拥有的资源量不等，通过资源共享基株总的适合度得到提高。实心圆点表 示生理整合前的状态，空心圆点表示整合后的状态。图中曲线为分株适合度随资源量的变化， 在本图中被假设成饱和函数关系。

环境中资源异质性有时可以简单分为“好”与“差”。也就是说，“好”斑块内

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所有资源条件都比较优越：光照充足、水分丰裕、土壤肥沃等，而“差”斑块内所 有资源条件都比较差。但在很多情形下这种过分简单的划分可能并不合适。例如， 一个斑块可能光照条件好但养分（或水分）条件差，而另一个斑块养分（或水分） 条件好但光照条件差。这时我们再不能简单地说哪个斑块对植物的生长和繁殖是更 适宜的，因为它们对植物生长的效应具有互补性。生长在互补斑块生境中的克隆分 株如果进行分工合作，即在高光照斑块内的分株侧重于“觅食”光资源，而在土壤 资源丰富斑块内的分株倾向于“觅食”土壤资源，那么这对于每个分株乃至整个基 株都将是有利的（Alpert & Stuefer 1997）。克隆分株这种对资源水平反应的趋富特 化（specialization for abundance）不同于非克隆植物，后者在某一资源不足的情况 下一般总是把较多的资源分配给能够获取这一短缺资源的营养器官（Bloom et al. 1985, Grace 1997），或者说非克隆植物是趋贫特化的（specialization for scarcity）， 例如在干旱条件下植物根冠比增大。通过分株的功能分工，克隆植物可以更充分有 效地利用互补性异质分布的资源（Stuefer et al. 1996, Stuefer et al. 1998）。尽管温室 和生物园实验都已经证明，许多克隆植物都可能产生分工协作（ Hutchings & Wijesinghe 1997, Yu et al. 2001），但野外自然生境中的实验证据还不多。 克隆系内的分工要求植物必须满足一个基本条件，即资源可以在分株之间双向 传递。Alpert & Mooney（1986）把海滩草莓的两个分株分别种植于极度遮荫（1％ 自然光照）和极度干旱（不浇水）条件下；当他们切断分株连接时，两个分株均死 亡，而当保持这两个分株之间的连接时，这两种极端环境胁迫下的分株都可以存活。 显然，这说明分株间存在有光合产物以及水分的相互传递与共享。类似的情况也出 现在其它克隆植物身上，如伸展大米草（Spartina patens），鹅绒委陵菜（Potentilla anserina）以及白三叶（Trifolium repens）等（Shumway 1995, Stuefer et al. 1996, van 。但有些克隆植物分株之间的资源传递具有 Kleunen & Stuefer 1999, Yu et al. 2002） 单向性，即资源可以从母株向子株传递，而反过来从子株向母株传递却不行。把林 下草本植物活血丹（Glechoma hederacea）相连接的分株分别种植于养分和光照条 件不同的塑料桶内，Slade & Hutchings（1987a, b, c）发现，生长在良好条件下的母 株能把同化物提供给生长条件不好的子株，但是如果反过来子株生长在良好条件而 母株生长在恶劣条件下，资源共享却不能发生。因此，至少对这个物种来说，生理 整合作用显然受到了资源传递单向性的限制。

四、克隆植物的觅食行为 当生长在异质性生境内的时候，克隆植物的形态，尤其是决定其分株空间分布 的形态学性状，如间隔子长度、分枝强度和角度，能够对资源和环境条件的好坏产 生适应性表型可塑反应（董鸣 1996b）。这种反应（克隆形态可塑性）决定了各个

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斑块内间隔子的长度、分枝强度和角度，使得克隆植物可以把较多的分株有选择地 放置在资源丰富的斑块内。这种通过克隆形态可塑性实现的植物觅食行为能够有效 地促进基株在较大空间范围内获取异质分布的环境资源，因而在选择上是有利的。 克隆植物的觅食行为包括两个方面的功能：（1）搜寻功能，在资源匮乏的斑块 内启动，使基株更有可能遇到资源丰富的斑块； （2）保持功能，在资源丰富的斑块 内启动，使基株可以更充分地利用资源。觅食行为当然不仅仅局限于克隆植物。众 所周知，绝大多数植物都能根据地上（如光照）和地下资源（如水分或氮、磷等营 养元素）丰富程度而调整其根冠比（Bloom et al. 1985, Grace 1997）。间隔子长度能 影响克隆植物的搜寻功能，因为其长短决定了分株在空间上是聚集在一起还是相互 分散开；而保持功能可以通过增加资源丰富斑块内的分株大小和数量来实现。 只考虑克隆生长（不考虑种子繁殖） ，觅食模型预测，生长在资源丰富斑块内 的植物应该进一步巩固它对该斑块的占领，而生长在资源匮乏斑块内的植物应该把 它们的分株尽可能地放置在别处（Sutherland & Stillman 1988, Oborny 1994, Cain et al. 1996）。为了巩固对优良斑块的占领，克隆植物可以缩短间隔子长度并大量分枝。 同样，植物可以加长间隔子并减少分枝以离开不利的斑块。以草莓（ Fragaria chiloensis）为实验材料，Alpert（1991）发现氮分配符合模型的预测。草莓分株从 自己根系获得的氮既用来促进自己生长也用来生产新的匍匐茎；但当它从其它分株 获得氮的时候，氮只用于匍匐茎的生产，并不用于自身的生长（Alpert 1991）。因 此，生长在资源匮乏斑块内的分株在它们所占领的地点不再进一步投入，而是把资 源分配给匍匐茎以使之尽快遇到资源丰富的斑块。 但并不是所有的克隆植物都采取根茎或匍匐茎延长的手段来逃离不宜的环境 斑块，因为它们还有另外一个可供选择的逃脱不利环境的途径：种子生产与扩散。 有些植物种在不利环境条件下可能会减少对根茎或匍匐茎的投入，而把更多的资源 分配给有性繁殖和种子生产（Abrahamson 1975, Loehle 1987, Sakai 1995, Gardner & Mangel 1999）。例如，悬钩子属植物（Rubus spp.）在较高种群密度下有性繁殖增 强，但后代分株的数量下降（Abrahamson 1975） 。当前克隆植物的觅食模型仅仅考 虑了克隆分株动态和空间配置，显然今后的工作应该同时考虑种子生产的变异，这 样得出的理论预测可能具有更广泛的适用范围。 在绝大多数被研究的克隆植物中，人们都观察到，它们能够在光照或营养条件 优越的斑块内大量增殖，生产许多的分株（de Kroon & Hutchings 1995）。当生长在 资源丰富的斑块内，活血丹（Glechoma hederacea）分枝特别旺盛，并在很短的节 间就产生了大量分株；但在生长条件差的时候，它分枝很少，而且在很长的一段匍 匐茎上也只有少数的分株（Slade & Hutchings 1987c）。披碱草（Elymus repens）的 根茎在土壤氮丰富的斑块内大量增殖（Mortimer 1984）并且可以有选择地侵入到裸 露地表（Kleijn & van Groenendael 1999）。其它一些禾草则可以在土壤氮含量较高 的斑块内大量增殖根系，增强了植物对氮资源的竞争能力（ Hodge et al. 1999,

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Robinson et al. 1999）。在低光照条件下，许多匍匐茎植物间隔子加长，但根茎植物 却不是这样（其间隔子埋在土中）。而且，除个别例子（如活血丹）外，土壤资源 的匮乏在多数情况下也都并未导致克隆植物的间隔子延长（de Kroon & Hutchings 1995）。用实验数据确定参数的克隆植物觅食模型认为，观察到的间隔子长度的变 化在寻找新资源斑块方面所起的作用，大于它们在增加分株巩固斑块占领方面所起 的作用（Cain et al. 1996） 。由于自然斑块的尺度影响着植物觅食的成功性，间隔子 长度的可塑变化在多大程度上决定了植物寻找新斑块的有效性，还不能下一个确切 的结论，除非实验结果是在自然斑块生境条件下得出的。

第七节 生活史对策 —— 生活史性状的综合分析 到目前为止，我们对植物生活史性状的探讨都是一个一个分别进行的。有两方 面的理由要求我们必须对它们进行综合研究。首先，任何生活史性状的进化都不是 孤立的，它们之间存在着相互牵制的权衡关系；其次，与年龄相关的外因死亡率（例 如捕食、扰动等非生物体内部因素，即资源分配，所导致的死亡率）往往给许多其 它生活史性状的进化定下了“基调”（Reznick et al. 2002）。通过外因死亡率这个杠 杆，环境条件决定着自然选择的天平倾向于哪些生活史性状的组合。性状之间的权 衡使我们能够预期哪些生活史性状更倾向于“捆绑”在一起出现。这些性状的组合 一般被称为生活史对策（life history strategies; Silvertown & Charlesworth 2001）。 人们已经提出了许多生活史对策的划分方案，并试图建立起环境和生活史对策 之间的对应关系（Southwood 1988） ，因为人们倾向于认为生长在相似生境中的植 物应该具有相似的生活史对策。在任何一个群落中，微生境差异总是存在的，所以 每个群落都会包含有多种多样的生活史对策。例如，同为荒漠短命植物，Plantago insularis 的生长季不到 60 天就结束，而共存的 Camissonia boothii 却超过了 100 天， 尽管它们的萌发时间相同（Clark & Burk 1980） 。Plantago 在萌发后很快就完全转 入繁殖生长，而 Camissonia 繁殖和营养生长要并行一段时间，它把相当一部分能 量分配给了储藏和营养器官的生长与维持。种子萌发后降雨量很小的年份里，可以 预见地 Plantago 将具有更高的繁殖输出；但如果有降雨发生，Camissonia 将会有更 佳表现。因此，降雨条件的随机波动创造了不同的微生境（生态位），使这两个物 种都能在群落中长期生存。 由于生活史性状间的权衡关系是生活史对策划分方案的根本出发点，因此每个 划分方案背后所内含的权衡关系在自然界中是否普遍存在，可以作为检验各划分方 案合理性的一个准绳。

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一、r – K 对策与扰动 r-对策（又称 r-选择）和 K-对策（又称 K-选择）的划分是最早也可能是最为 人们熟知的生活史对策划分体系，是由 MacArthur & Wilson（1967）提出的，后来 又经 Pianka（1970）进一步发展和细化。在 r-K 选择学说刚提出的时候，生活史进 化理论还正处于萌芽阶段，事实上生活史进化理论的发展得到了 r 选择、K 选择概 念的极大推动（Reznick et al. 2002）。r-K 选择学说假定种群的快速增长能力和对密 度制约死亡的抵抗能力之间存在着权衡，因而一个能快速增长的植物种群不可能同 时具有较高的对密度制约死亡的抗性，反之亦然。表 1-1 总结了 r-对策者和 K-对策 者的主要异同之处。 表 1-1 典型 r-、K-对策者所具有的生活史特征（MacArthur & Wilson 1967, Pianka 1970）

性状类型

r-对策者

K-对策者

死亡率

非密度依赖的

密度依赖的

存活率

Deevey III 型，即前期死亡率 低，后期死亡率逐渐增加

Deevey I 型或 II 型，前期死亡 率大于或等于后期死亡率

种群大小

变动很大

相当稳定，接近于环境容纳量

竞争

松懈

激烈

发育时间

短

长

寿命

短，<2 年

长，>5 年

种子库

有

无

资源分配

着重分配给繁殖

着重分配给存活，繁殖推迟

繁殖模式

单次繁殖

多次繁殖

根据 MacArthur & Ｗilson（1967），r-选择的生物适应于经常受到扰动的生境， 自然选择的作用应使其种群内禀增长率（r）达到最大。所以 r-对策者的生活史一 般表现为成熟早、繁殖力高、寿命短。其典型代表包括荒漠短命植物、路边杂草、 岩石露头上的短命植物等。K-选择则被认为适用于种群数量受密度制约的物种，并 导致成熟期推迟、繁殖力降低和较长的寿命。K-对策者适应的生境是很少经受扰动 并因而存在密度制约死亡的生境，此时自然选择的作用应使环境容纳量（K）达到 最大值。K-对策者的典型代表是多次繁殖的木本植物，如红杉、糖枫等。在 r-K 选

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择学说中，使 r 达到最大和使 K 达到最大属于“不可兼得”的权衡，即具有较高内 禀增长率的植物其环境容纳量较低。表 1-1 中 r-选择与 K-选择的对比仅仅是一般原 则，并不是严格规定。实际上植物往往是从典型 r-选择到典型 K-选择形成一个连 续过渡，称为 r-K 连续体（continuum）。 （b）幼体外因死亡率增加，无密度调节

（c）外因死亡率一致增加，无密度调节，

（d）外因死亡率一致增加，密度只影

或者密度影响所有年龄的死亡率

响幼体死亡率

繁殖力（RE）

繁殖力（RE）

（a）成体外因死亡率增加，无密度调节

年龄 图 1-19

年龄

最优繁殖力与外因死亡率（例如由于捕食或干扰作用的结果）及密度制约作用的关系。

图中虚线表示未考虑死亡率和密度制约作用时的基准值，实线是各种情形下生活史进化模型预 测的繁殖力变化（参见 Reznick et al. 2002） ；这里繁殖力与年龄关系的直线形式是随意假定 的，但不影响问题的讨论。（a）如果只有成熟个体外因死亡率增加，并且无密度制约作用，那 么成熟年龄将会提前，各年龄个体的繁殖力增加；（b）如果只有幼龄个体外因死亡率增加，并 且无密度制约作用，那么成熟年龄将会推后，各年龄个体的繁殖力下降；（c）如果成体和幼体 外因死亡率以相同幅度一致地增加，并且或者无密度依赖作用或者密度对各个年龄死亡率有相 同的影响，那么繁殖力均不发生改变； （d）如果成体和幼体外因死亡率以相同幅度一致地增加， 而且密度依赖作用只导致幼体死亡率上升，那么成熟年龄将会提前，各年龄个体的繁殖力增加。

尽管区分这样两大类选择方式很有意义，但需注意，r-选择和 K-选择的原始表 述是建立在忽略了年龄结构的 Logistic 种群增长方程基础上的，一些重要的与年龄 相关的种群统计学过程（如死亡率）并没有明确地包含在 r-选择和 K-选择的比较 当中。例如，成熟年龄以及各年龄繁殖力对外因死亡率（即捕食者、飓风、火灾等 各种外界扰动因子所引起的死亡）和密度依赖作用有比较复杂的反应格局（图

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1-19），并非象 r-K 选择理论所设想的那样简单。 当不考虑密度依赖效应时，如果成体和幼体外因死亡率都增加相同的幅度，那 么最优繁殖力和成熟年龄都不会发生变化（图 1-19c）。但如果密度增加导致幼体死 亡率相对上升，同样的外因死亡率同时增加却会选择较早成熟和较大的最优繁殖力 （图 1-19d） 。如果密度增加导致所有年龄的死亡率都增加相同的幅度，那么无论考 虑密度依赖还是不考虑密度依赖的作用，最优生活史都是相同的（图 1-19c）。所以 不同年龄组之间必须存在着某种形式的异质性才会造成最优生活史发生改变，不管 这种异质性是仅由外因死亡率引起的（图 1-19a,b）还是由密度依赖种群调节作用 （图 1-19c,d）引起的。而且尤其重要的是，经验数据并不支持 r 最大化和 K 最大 化之间存在着权衡关系的假定。对于许多物种，在低密度时增长快速的基因型所能 达到的饱和种群密度（环境容纳量）并不一定小（Stearns 1992）。 早期的生活史进化理论继承了经典种群遗传学的传统，往往只强调非密度依赖 的选择作用，基本上忽略了生态学家所重视的密度制约作用。MacArthur & Wilson （1967）的 r-K 选择概念特别强调了密度依赖的种群调节作用在生活史适应性中的 重要地位，因而一经提出立刻在生态学界引起了巨大反响。r-K 选择理论的最大贡 献也许就在于促使人们开始关注密度依赖选择及其生态学后果。r-K 选择只考虑了 生境稳定性（密度依赖性）这一个生态学维度；如果在此基础上考虑更多的生态维 度（如生产力），那么我们将可以在二维生态学空间内对生活史作出相对更精确、 更合理的描述，并由此构造出一个更全面的生活史分类体系（Grime 1977, 2001, Southwood 1988）。

二、C-S-R 生活史对策与胁迫和扰动 与 r-K 选择只关注扰动一个生态因子不同，Grime （1977, 2001）在扰动和环 境胁迫的二维生态空间内对生活史对策进行了分类，把生活史对策从 r-K 的二分法 发展到了的 C-S-R 的三分法（表 1-2；图 1-20），即 C-对策 (竞争者，Competitors)、 S-对策 (胁迫耐受者，Stress-tolerators) 和 R-对策 (杂草者，Ruderals)。按照 Grime 的观点，有较丰富资源的临时性生境将选择能够快速拓殖的物种（R-对策者）；资 源既丰富又稳定的生境最适宜于那些能充分利用资源的物种（C-对策者）；而资源 匮乏的生境将会选择哪些最能够忍耐资源亏缺的植物（S-对策者）。从资源分配的 角度上看，这三类对策可以说分别对应着以繁殖为主（R）、以生长为主（C）、和 以存活为主（S）的资源分配模式。杂草对策者主要出现在临时性的、受到频繁扰 动的生境中；它们的适应性特点和上节中的 r-对策者完全一致。竞争对策者把资源 大多分配给营养生长器官，故而它们能充分利用环境中较为丰富的资源，并使得其 它植物很难与之竞争。

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表 1-2 竞争者、胁迫耐受者和杂草对策者的常见生活史特征（根据 Grime 2001，有删节）

性状类型

竞争对策（C）

胁迫耐受对策（S） 杂草对策（R）

体型

冠层茂密，地上和地下 营养体的横向水平扩 张均很强

多变

体型矮小，营养体横 向水平扩张非常有限

个体寿命

长或较短

很长

很短

叶片和根系寿命

较短

长

短

叶片物候

叶片生长的高峰期与 最大潜在生产力重合

常绿的，各式各样的叶 片生长模式

在高生产力时期，叶 片生长持续一段时间

开花频率

每年的

间歇的

每年的

繁殖成熟

晚

晚

早

繁殖分配

低

低

高

多年生的方式

休眠芽，种子

叶片和根系

休眠种子

生长速率

快

慢

快

Grime 的生活史对策划分体系与 r-K 连续体理论最大的不同之处就在于他所提 出了一个新的适应性维度——对环境胁迫的忍耐。在胁迫生境中，由于可利用资源 非常有限或者存在严重的生理胁迫，植物要想成功生存就必须把大量的资源分配给 维持功能。胁迫耐受者生存的生境包括荒漠、极地冻原、高山草甸、和泥炭沼泽等。 成功的胁迫耐受者生长速度很慢、组织器官也非常耐久。例如，常绿的针型叶片在 营养瘠薄的生境中非常普遍（Aerts 1995）。许多常绿的裸子植物，与被子植物相比， 生长速率低而且在高养分条件下不能充分利用土壤资源。因为胁迫一般都和资源的 极端稀缺联系在一起，所以胁迫耐受植物通常已经适应于贫瘠的生境条件，使得它 们即使在资源供应很充裕的时候往往也不会实现快速生长。胁迫耐受物种往往有很 长的寿命，其组织器官对胁迫的抗性很高但造价也不菲。此类植物对环境变化往往 有很发达的驯化机制和营养繁殖能力（Grime 2001）；而且它们的幼苗生长一般都 很缓慢，即使生长了很长时间往往也长不大。 已有理论上的研究（Bolker & Pacala 1999）支持 Grime 的 C-S-R 生活史体系。 Bolker & Pacala（1999）发现，植物的资源获取对策只有三种可能，分别对应着 C-、 S- 和 R- 对策。而且，C-S-R 划分体系也得到了经验数据的支持（Grime et al. 1997）。 Grime et al.（1997）利用主成分分析法（PCA）对英国 45 种草本植物成熟植株的 53 个形态、化学和生活史性状进行了排序。结果表明，第一排序轴解释了物种间

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这些性状变异的 22％，而且与胁迫耐受性有关的性状占据着这个轴的一端，而与 养分充足环境中竞争者对策相关的性状占据着这个轴的另一端。PCA 排序的第二 轴则主要反映了单子叶植物和双子叶植物性状的差异。第三轴虽然仅能解释全部变 异的 8％，但它有效地区分开了杂草型植物和竞争型植物。如果我们联立 PCA 排 序的第一轴和第三轴，那么它们正好和图 1-20 相吻合，较好地支持了 Grime 的生 活史对策的三分法方案。与 r-K 连续体一样，在 C-S-R 分类体系中植物生活史对策 同样也不是离散的，而是在三个典型对策之间存在着广泛连续的过渡。

竞争

受对策

对策

扰动程度

胁迫耐

分类法。在生境生产力 低 (胁迫严重)、干扰水

生境持久度

图 1-20. Grime 的 C-S-R 生境和生活史对策三角

植物能够生存

植物不能生存 杂草

平高 (持久性差) 的条

对策

件下，植物不能生存； 因此只需考虑能允许植 物生存的上三角。

生境生产力 环境胁迫

关于植物对胁迫的反应以及环境胁迫在种间相互作用和生活史进化中的地位， 植物生态学家之间有很大的分歧（参见Tilman 1988, Grace 1990）。Tilman（1988） 认为，所有植物群落，不管环境胁迫是否存在，都必然存在着强烈的竞争。在 Tilman （1988）看来；最强的竞争者应是能把环境中可利用资源量降低到最低水平的植物， 在 Grime 的术语里这实际上是一个胁迫耐受者（Grace 1990）。对于 Grime（1977, 2001）来说，竞争者是那些能够在生存环境中快速占据生长空间、获取限制性资源 的植物，如生长非常快的多年生克隆草本植物，而 Tilman 认为这些物种都只不过 是多物种竞争（演替）过程中昙花一现的过客（transients），最终将会被最能忍耐 资源匮乏的植物种所取代。 所有植物的生境本质上都是具有某种形式空间结构的斑块状生境。即使在物理 环境条件均匀一致的地区，植物个体的生命活动也必然局限在一定空间范围内。在

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这样具有空间结构的生境中，植物的生存能力取决于三个基本过程（Bolker & Pacala ，转化资源的能力（一旦发现了适 1999）：发现资源的能力（迅速地侵占空白斑块） 合的斑块，则尽可能快速地增长，充分利用斑块中的资源），和获取资源的能力（在 和其它植物的竞争中具有较高的忍耐资源匮乏的能力）。植物可以通过生产大量的 种子提高发现能力，也可以通过快速生长提高利用能力，亦可以通过最有效地摄取 资源而提高生存能力，但是植物不能同时具备这三种能力，因为所有植物都必然面 临着繁殖/生长/维持三方面的资源分配权衡。传统上，对于空间环境中植物的竞争， 人们主要考虑了发现空白斑块能力和忍耐资源匮乏能力之间的权衡，基本忽略了存 在另一类对策者的可能性，即环境资源的快速转化（Bolker & Pacala 1999）。

三、入侵植物的生活史 生活史对策的划分，尤其是 r-对策或杂草对策，至少和一个现实问题（即生物 入侵）有密切联系。一种生物以任何方式（人为方式为主）传入原产地以外地区， 并在那里定居建立起自然种群，就被称为“外来种”（exotic species）。有些外来种 能从引入地迅速向周边地区扩张、数量增加很快，可能对当地的生态环境、农业及 人类健康产生一定危害，那么这些外来种就被称为入侵种（invasive species；Mack et al. 2000, Kolar & Lodge 2001）。生物入侵当前被认为是生物多样性丧失的第二号 杀手，仅排在生境破坏之后。随着国际贸易增长，偶然或有意引种的数量也将不断 上升。在防止外来种入侵成灾的过程中，严格限制它们的进入是最关键的第一步。 那么我们怎样才能有效地鉴别哪些植物是最危险的外来种呢？

（一）什么样的植物更易成为入侵者？ 预测什么样的物种最有可能成为入侵者，一直是人们非常重视和追求的目标 （Kolar & Lodge 2001）。绝大多数被入侵的生境都是那些被频繁扰动了的生境。当 环境资源由于扰动作用而释放出来时，成功的入侵者必须能够迅速地抓住这些资源 从而实现种群的快速增长。所以，按照前面所描述的生活史对策划分方案，r-对策 者或者杂草对策者可能更适应于这些扰动的生境，因而更易成为入侵者。克隆植物 比非克隆植物更易成为入侵种，这是因为它们能够通过克隆繁殖而快速增长、抢占 生境。克隆分株之间的风险分摊和整合作用可以提高植物对严酷生境的忍耐性，同 时克隆生长还能够避免在种子萌发阶段的个体大量死亡，从而使克隆植物的定居与 存活率都远远高于那些完全依赖种子繁殖的植物（de Kroon & van Groenendael 1997）。 （weedy）植物种概括总结 Baker & Stebbins（1965, Baker 1974）对“杂草性”

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了一些有利于形成入侵的生活史特征，包括： 发达的休眠机制，其萌发需求在很多环境中均可满足； 生长、发育和繁殖成熟都很迅速； 很高的表型可塑性，经常只要生长条件许可就能不断地繁殖； 非特化的传粉机制，包括自花传粉、风媒传粉、和非特异性(泛化)的传粉者 等； 单亲本的（uniparental）繁殖系统，如自交、无融合生殖、或克隆生长； 非常高的繁殖潜力（种子或者营养繁殖体）； 具有短距离扩散和长距离扩散的适应机制。 Baker 认为更多符合这些特征的物种比较少符合的物种更易成为入侵种。此论述曾 广为引用，甚至 Baker 所列的特征被农产品公司作为常规标准用以说明其 GMO （genetically modified organisms）产品不会成为“杂草”的依据。但是，成功的杂 草可能具备所有的这些特征，也可能只具备其中之一。 为了进一步改进对入侵物种的预测，Rejmanek & Richardson（1996）利用相对 复杂的统计学方法（判别函数分析）总结了那些多次成为入侵种的松树的特征。他 们发现，生长速度快、较轻的种子和更频繁的（两次结实之间间隔时间短）种子生 产是形成入侵的三个最主要预报因子。类似地，Reichard & Hamilton（1997）采用 另外一个方法（回归树分析）预测了木本植物的入侵性，总的预报成功率达到了 75％以上；在 Reichard & Hamilton 的分析中，出现频次最多的生活史性状有：营 养繁殖、成熟年龄小、两性花、果实在植株上停留较长时间、和种子萌发不需预处 理等。Daehler（1998）对全球杂草数据的分析表明，农业杂草往往是草本的、繁 殖迅速的、和非生物扩散的，非常接近于 Baker 的理想杂草。 Grotkopp et al.（2002）研究了 29 种松树，发现无论是根据物种数据还是根据 系统发育独立的对比，幼苗相对生长率（RGR）和物种入侵潜力都呈现出显著的正 相关关系，而且判别函数分析和逻辑斯谛回归分析都说明 RGR 是区别入侵种和非 入侵种最重要的生活史性状。RGR 一般和生境的生产力存在着正相关：在富饶生 境中生存的物种其 RGR 较高，而在贫瘠生境中生存的物种其 RGR 也较低（参见 Grotkopp et al. 2002，及所列参考文献） 。因此，至少在某些生活史类型内（如木本 植物），人们已经能够根据植物生活史性状判断其入侵能力。这些生活史性状往往 与 r-对策或者 Grime 的杂草对策（以及竞争对策）有很大的重叠。显然，这个方面 的研究有良好的发展前景，因为这不仅是生活史基础研究的需要，而且也是外来种 检疫和管理的需要。也许，以后动植物进出口检疫部门可以利用这方面的研究成果 来限制某些潜在“危险植物”的进入。农业引种时可能也需要这些信息对引种植物 的逃逸风险进行正确评估。

（二）入侵后植物生活史性状的适应性变化

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外来种在入侵之后，往往面临着由于扰动而减弱的种间竞争，或者发现了非常 适宜的生长条件（空生态位），或者摆脱了原来的专性捕食者（寄生者）的限制等 等，从而使种群迅速增长并爆发成灾（Sakai et al. 2001, Keane & Crawley 2002, Shea 。以麦瓶草 Silene & Chesson 2002, Wolfe 2002, Clay 2003, Mitchell & Power 2003） latifolia 作为模式系统，Wolfe（2002）在入侵地北美和原产地欧洲共调查了 86 个 种群（北美 36，欧洲 50） ，发现：泛化天敌（蚜虫、蜗牛、以花为食的草食动物） 在欧洲对植物造成的危害远远超过了在入侵地北美造成的危害。在原产地欧洲，麦 瓶草有两种特化的捕食者（种子捕食者、花药黑粉菌），它们对麦瓶草的繁殖造成 了极大的危害；但在北美它们要么干脆没有，要么虽然发现有，却只限于个别的种 群而且很低的频率。实际上，有 60％的北美种群完全摆脱了天敌的危害。 对于原产欧洲现已在美国归化的 473 种植物，Mitchell & Power（2003）比较 了植物在原产地和入侵地所受到的捕食作用。他们发现，植物在入侵地新环境中真 菌类（锈菌、黑粉菌、白粉菌等）天敌种类平均减少了 84％，病毒类天敌减少了 24％（Mitchell & Power 2003）。这些工作都很好地说明了入侵种在新环境中承受了 较低的外因死亡率。 外因死亡率下降预期将对入侵植物的生活史产生极大的影响，尤其是成熟年龄 （体型大小）和繁殖力。生活史理论预测（参见图 1-19）：如果幼体（包括种子和 幼苗）死亡率下降的幅度大于成体，那么最优成熟年龄将提前（并因而可能导致较 小的体型），繁殖力将增加；反之，如果幼体死亡率下降的幅度小于成体，那么最 优成熟年龄将推后（并因而可能导致较大的体型），繁殖力将减小；如果成体和幼 体死亡率下降的幅度大致相当，那么最优成熟年龄和繁殖力都将保持不变。所以， 入侵后植物在体型和繁殖分配上会发生何种形式的改变取决于各个年龄组天敌危 害减弱的程度如何，是非常复杂的，至少不会像某些研究者（Blossey & Notzold 1995）曾经设想的那样简单化（参见 Willis et al. 1999, 2000, Thebaud & Simberloff 2001）。既使忽略了不同年龄个体外因死亡率的变化而把注意力只集中在成熟植株 的营养器官，外来植物生活史和资源分配的适应性变化模式仍然是较为复杂的，依 赖于植物对草食动物的具体防御方式。 Blossey & Notzold（1985，见 Willis & Blossey 1999）比较了来自入侵地（美国） 和来自原产地（欧洲）的紫色千屈菜（Lythrum salicaria），发现在入侵地紫色千屈 菜生活力更强、体型更大。他们把这种差异归因为植物资源分配从防御向生长/繁 殖适应性调整的结果。紫色千屈菜在原产地欧洲受到了特化的植食性昆虫的严重伤 害，被攻击部位主要是地上和地下的营养器官。这些特化昆虫在北美一直没有发现， 直到 1992 年后被人为引进了 3 种（两种食叶甲虫、一种危害根部的象鼻虫）作为 紫色千屈菜的生防媒介。这意味着北美的紫色千屈菜在没有这些植食性天敌危害的 条件下生活了近 200 年的时间，所以紫色千屈菜可能已经对新环境产生了进化适

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应，即把原来投入到防御草食动物捕食的资源转投到植物的生长和繁殖活动中，从 而使种群在新生境中更具有竞争力。 但是，植物对捕食者伤害的适应性反应不仅仅是在化学或者物理防御上增加资 源投入，也可能会通过高生育率或高生长率来补偿天敌伤害，尤其是生活在捕食压 力大但资源丰富环境中的植物（Coley et al. 1985, Herms & Mattson 1992, Lehtila 1999；见第四章）。在原产地通过高生育率或高生长率来补偿天敌伤害的入侵者（即 忍耐防御对策者），在没有天敌捕食的新系统中，往往可以立即获得巨大的种群数 量增长，但却不会表现出 Blossey & Notzold 所设想的那种资源分配调整。以原产 欧洲大陆和英国但已入侵到澳大利亚和新西兰的 4 种二年生植物为材料， Willis et al. （2000）比较了它们在相同环境条件下的生长和结实状况，发现这些植物在入侵后 并未表现出遗传决定的个体增大。植物在入侵地个体大小的增加只是对良好环境的 表型可塑反应。Thebaud & Simberloff（2001）研究了原产地为欧洲、入侵地为美国 加利福尼亚州和加罗林群岛的植物，以及原产地为美国加利福尼亚州和加罗林群 岛、入侵地为欧洲的植物，发现植物在入侵地并未总是表现出增大的趋势，尽管有 许多植物种确实是如此。这些结果说明，许多外来种在原产地可能是通过忍耐（补 偿生长）来防御草食动物伤害的。 如果在原产地主要通过抵抗对策来对付天敌伤害的植物，在入侵地的新生境中 一般不会马上爆发，它们可能需要潜伏一段时间来进化调整自己的资源分配（减少 防御投入），然后才能形成有效入侵。是不是植物对草食动物的不同防御方式（抵 抗和忍耐）决定了入侵种是否需要经历一个潜伏期？对此，我们还没有任何线索。 外来种在新环境中受到的选择压力一般不同于原产地，尤其是天敌逃避效应。 所以我们可以预期，外来种将会在生长、维持和繁殖之间的资源分配上产生适应性 调整（Blossey & Notzold 1995, Daehler & Strong 1997；但参见Willis et al. 1999, Willis 。对于一些外来种，生活史的这种适应性调 et al. 2000, Thebaud & Simberloff 2001） 整只是进一步强化了它们的入侵能力，但对另外一些外来种（如在原产地主要通过 物理和化学抵抗防御手段来对付天敌伤害的植物，见第四章），生活史的适应性改 变可能是它们成为入侵种的必要条件。当然，我们在这里提出的这些问题还都只是 根据生活史进化理论作出的初步预测，需要今后更深入的观察和实验来严格地检验 这些理论预测。

参考文献

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第二章

植物繁殖生态学 张大勇

在第一章，我们重点讨论了植物在生长、维持（存活）和繁殖三个基本生命活 动之间的资源分配问题，却基本上忽略了繁殖的具体过程和细节。本章专门探讨植 物的有性繁殖过程及其生态学影响，但同样基于可操作性的理由，这里我们不得不 忽略年龄结构，即不考虑各个年龄的个体在繁殖和存活等生活史参数上可能存在的 差异。毫无疑问，综合考虑年龄结构和有性繁殖过程将使生活史进化和繁殖生态学 两个进化生态学的主要分支真正地融为一体，形成一个统一的理论框架。可以说， 这是今后植物进化生态学领域内理论和实证工作所面临的最大挑战。 高等植物固着生长的特性使它们不能主动地去寻找配偶，而必须依靠“中间媒 介”来传递花粉、实现两性配子的融合。这些“中间媒介”可以是无生命的，如风 或水；也可以是有生命的，如昆虫或蜂鸟等。这种依赖性使得植物产生了许多依靠 中间媒介散布花粉（如用花蜜等回报吸引动物传粉者）和不依靠“中间媒介”（即 通过无性繁殖或自花传粉）的适应机制。繁殖是进化过程的核心，也是研究任何生 物进化问题的关键，因此植物种群生物学家必须重视他们所研究对象的繁育系统。 描述一种植物的繁育系统（breeding system）至少需要包括以下三个方面的内容 （Silvertown & Charlesworth 2001）：种群是无性繁殖的还是有性繁殖的？如果是有 性繁殖的，花的性别特征（性系统）是什么？以及影响植物自交和异交的花部性状 有哪些？ 传统上，植物繁育系统的研究主要考察与近交衰退（inbreeding depression）有 关的交配模式的遗传学问题，而且直到最近 20 年，这方面的研究还一直是与传粉 生物学研究相分离的。传粉生物学起源于 Sprengel、Darwin、Muller、Knuth 等人 的博物学观察（参见郭友好 1994, 黄双全、郭友好 2000 的综述），并一直保持着 这种经验主义（empirical）的生态学传统，但却很少考虑花粉传递的遗传学后果。 与此相反，繁育系统生物学作为种群遗传学的一部分，起源于 20 世纪中期，并主 要是应用实验手段检验一些遗传学理论问题，而忽略了自然环境中传粉者的访花行 为和传粉过程。随着花生物学家开始掌握自然史、生态学、遗传学与分子生物学等 方面的背景知识，繁育系统和传粉生物学逐渐融合成一个被称为“新综合” （Lloyd & Barrett 1996）或“新植物繁殖生物学” （Morgan & Schoen 1997）的领域（张大勇 等 2001）。 雌雄同体的植物可以通过两个途径获得适合度，即通过种子实现的雌性适合度 和通过花粉实现的雄性适合度。在新植物繁殖生物学中，最显著的一个特色是尤其

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强调植物的雄性适合度（Snow & Lewis 1993）。每个有性繁殖的有机体都只有一个 父亲、一个母亲，所以植物通过种子途径与通过花粉途径向后代传递的基因数在种 群水平上必然是相等的。当然，种群内不同个体之间可能存在着差别：有些个体通 过种子途径进入下一代的基因数比通过花粉途径更多一些，而有些个体可能主要通 过花粉途径传递基因，但自己并不结实或很少结实。早期的植物学家把注意力几乎 全部集中在种子生产上，似乎种子生产就能代表个体的所有繁殖成效。避免自交（因 而提高了植物的雌性适合度）被认为是花部性状的主要、甚至唯一的选择力量。用 Darlington 的话说， “有花植物的生殖史在很大程度上是一种对植物以不同方式逃避 自交的说明”（Darlington 1963）。近年来，人们逐渐意识到原先仅从种子生产的角 度而获得的植物繁殖生态学知识并不完整，并开始有越来越多的工作试图从避免雌 雄功能相互干扰（并因而提高了植物的雄性适合度）的角度重新诠释植物花部性状 的适应意义（Lloyd & Yates 1982, Lloyd & Webb 1986, Webb & Lloyd 1986, Bertin 1993, Bertin & Newman 1993, Barrett 1998, 2002a, b, 2003）。 传统的植物繁殖生态学强调种子生产，而忽视了花粉途径对植物适合度的贡 献。造成这种局面的一个重要原因可能是对它们开展研究的难易程度不同（马克平、 张大勇 2001, Silvertown & Charlesworth 2001）。获取有关雌性生育力的信息相对较 为简便，只需在开花时标记植株，然后在种子或果实脱离母株之前清点它们的数量 即可。但雄性生育力的研究却比较困难，因为即使植株产生了花粉也不能确保该植 株一定是雄性可育的。由于植物生产的花粉数量远远大于胚珠数量，所以绝大部分 花粉都没有成功授精的机会。根据 Harder（2000）对单子叶植物收集的数据，能够 成功到达柱头的花粉比例经常不到 1%，最低的仅有 0.07％。而且一些植物还会产 生无生殖潜能的花粉以吸引传粉者，因为很多传粉者访问植物是为了取食花粉。要 表明植物的雄性可育性，人们必须测试其花粉的授精并产生种子的能力。具体测量 雄性生育力（即一个植株到底有多少花粉粒最终形成了种子）则是更艰巨的任务， 并往往需要采用现代的分子标记技术，如等位酶（allozyme）、限制性片断长度多 态（RFLP）、微卫星（microsatellite）或单核苷酸多态性（SNPs）等（见第十章）， 才能较可靠地确定受精卵中雄配子的来源。

第一节 无性与有性繁殖 无性繁殖在植物中非常普遍，它使植物可以完全摆脱对传粉媒介的依赖。广义 的无性繁殖包括两大类： （1）营养繁殖，也称为克隆生长（参见第一章的第六节和 第三章）； （2）无融合生殖（apomixis），也称无配生殖（agamospermy），即不经过 配子体的有性融合而直接产生种子。但是由于营养繁殖不需要经过一个单细胞的 “瓶颈”，因而营养繁殖体并不是象有性繁殖和无融合生殖那样用编码在一个细胞

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中的信息产生的。基于这一考虑，许多人倾向于把营养繁殖看作为一种形式的生长， 而不是繁殖（Harper 1977, Dawkins 1982）。换言之，当分析无性与有性繁殖的利弊 时，只需考虑无融合生殖即可，因为无融合生殖才是有性繁殖的真正“竞争对手”。

一、无融合生殖 无融合生殖有时泛指有花植物中所有形式的无性繁殖（Richards 1997, 2003）。 但在本章中，我们仅把通过种子进行的无性繁殖称为无融合生殖（van Dijk 2003）。 无融合生殖的一个重要特征是，花的形成和正常受精的有性繁殖是完全相同的，但 前者花中某些与母本基因型相同的二倍体细胞能够形成胚囊，这些胚囊无须受精可 直接发育成胚。所以，无融合生殖的种子与母本基因型完全相同。 无融合生殖可能是孢子体的，即整个配子体世代缺失（如柑桔属 Citrus），胚 胎直接由珠心或珠被的二倍性孢子体组织发生（不定胚生殖）；或更常见地，无融 合生殖是配子体的，即雌性配子体的染色体数目与孢子体相同。在配子体无融合生 殖中，从形态学上看，它仍然有完整的孢子体与配子体世代交替，但因绕过了减数 分裂，配子体也是二倍的。绕过减数分裂可有两种方法：无孢子生殖（apospory） 和二倍孢子生殖（diplospory），前者是珠心细胞或内珠被细胞经过多次体细胞分裂 而直接产生胚囊，后者是胚囊虽由大孢子母细胞产生，但在产生过程中或者根本未 减数分裂，或者减数分裂错误，以致于染色体不进行配对和减数。减数分裂不正常 的一个后果就是：在同一植株内，常有一部分胚珠由于减数分裂失败而产生二倍体 胚囊，而另一些胚珠则完成减数分裂而产生单倍体胚囊与卵细胞。前一种胚珠内的 二倍体卵细胞能进行孤雌生殖（通常为假受精，pseudogamy，即必须有极核受精才 能使胚乳正常发育），而后一种胚珠则必须受精才能形成种子。所以这些植株的一 部分种子后代是无融合生殖的，而另一些种子后代则是正常有性繁殖产生的。这类 植株叫做兼性无融合生殖（facultative apomict）（Stebbins 1957）。同样，用无孢子 生殖方法产生二倍体胚囊的植物也可能是兼性无融合的，因为在有些胚珠中无孢子 发生的胚囊根本不发育或发育很慢，没有能够把由大孢子而来的单倍体胚囊挤掉 （Stebbins 1957）。 无融合生殖在裸子植物中不存在，在被子植物中也只局限于少数的类群，主要 （大约 75％）出现在高纬度地区的菊科（Compositae） 、禾本科（Gramineae）和蔷 薇科（Rosaceae）中（Richards 1997, Traveset 1999）。据 Carmen （1997）统计，约 330 个属的有花植物有无融合生殖现象，其中约 40％报导有配子体无融合生殖。人 们初步的估计是，在 1000 种被子植物中大约有一种是无融合生殖的（Morgie 1992） 。 无融合生殖的前身可以是各种不同类型的繁育系统，如自花授粉（如，Aphanes）、 雌雄异株（如，蝶须属 Antennaria）、异长花柱（如，补血草属 Limonium）等（Richards

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1997, Traveset 1999），而且它在有性类群中多次独立地发生，以致于现在每一个无 融合生殖的属内都包含有性繁殖的物种（Stebbins 1957, Richards 1997）。除了可以 通过无性繁殖固定一个成功的基因型外，无融合生殖产生的繁殖体是种子，这个特 性使得无融合生殖的物种具有了远距离扩散和长期休眠的潜能。 有时在未能传粉情况下，无融合生殖可以起到保障种子生产的作用，但大多数 无融合生殖都是假受精的，成功传粉是必不可少的。众所周知，胚乳三倍体基因组 中有 2 份由母本提供、1 份由父本提供。Haig & Westoby（1991）提出，应把胚乳 看成是母本基因与父本基因矛盾冲突的一个折衷产物：父本基因倾向于促进胚乳发 育，而母本基因的作用效果则与之相反，抑制胚乳的生长和从母体获取营养（Haig & Westoby 1989a, 1991） 。如果胚乳的遗传组成偏离了这个 2:1 的比例，原有的平衡 就会被打破，使得胚乳的正常生长发育受到严重干扰。菊科植物的胚珠往往富含营 养，能够在无胚乳的状况下滋养胚胎，因而它们可以摆脱假受精的限制而进行自主 的（autonomous）无融合生殖（van Baarlen et al. 1999）。象有性繁殖一样，假受精 的无融合生殖植物必须通过风媒或虫媒传粉才能产生可育的种子。这个事实告诉我 们，不能简单地将无融合生殖看作是一种对种群低密度或传粉昆虫数量少的适应性 进化反应（Silvertown & Charlesworth 2001）。 假受精的无融合生殖植物必须要有花粉的刺激才能使极核受精，但是自主无融 合生殖的植物，如菊科的蒲公英（Taraxacum）和粉苞菊（Chondrilla），是完全不 需要花粉的，却也仍然维持着鲜艳的黄色花瓣、花蜜及花粉生产功能（van Dijk 2003）。在这样的专性无融合生殖中，雄性不育突变不仅不会影响植物的种子生育 力，而且节约下来的资源还可以转投到种子生产，提高雌性适合度。Maynard Smith （1978）认为，专性无融合植物的良好花粉生产功能只能说明这样一个事实：无融 合生殖是最近才从有性祖先演变来的。因为无性繁殖的物种缺少遗传变异，需要较 长的时间才能淘汰一些原先曾经有利的但现在却是不利的性状，使得花粉生产等雄 性功能得以保留至今。这是对于无融合植物花粉生产的常规解释，但 van Dijk（2003） 最近提出了另外一个观点。 雄性不育的克隆系不能和有性近缘种杂交产生新的克隆系。这样的雄性不育克 隆系可能会由于适应能力差和突变负荷不断累积而灭绝。只有产生可育花粉的无融 合克隆系才能通过和有性繁殖二倍体杂交而产生新克隆；这些新克隆从无融合生殖 的父本那里继承了花粉生产的功能（Morgie 1992），并有可能更好地适应于当前环 境，或者摆脱原克隆系中越积累越多的有害基因。例如大多数无融合生殖的蒲公英 都是三倍体，它们不仅生产花粉，而且花粉减数分裂还会照常进行，产生出既有单 倍体也有二倍体的雄配子（van Dijk 2003）。这些二倍体花粉与有性繁殖的单倍体 胚珠融合产生了新的无融合生殖的三倍体。只产生未减数三倍体花粉的蒲公英也 有，但非常罕见。未减数的三倍体花粉和有性植物杂交产生的是四倍体，四倍体再 和有性植物杂交产生的是五倍体，每次杂交，倍性都会增加一个。这样，不减数的

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无性系无法通过花粉途径获得新的、相同倍性个体的数量补充和遗传变异，实际上 等于是在用多倍化的手段来自杀，最终难逃灭绝的命运。 无融合生殖最主要的缺点在于，无融合生殖细胞系形成了一个巨大的亲缘连 锁，优越基因无法“摆脱”越积累越多的有害基因。尽管通过体细胞重组（染色体 断裂与融合） 、减数分裂重组、染色体丢失和获得、以及突变累积等也能获得一些 遗传变异，但无融合生殖的细胞系不能重组新的有利突变，因此当环境发生改变时 不能很好地适应新的环境（Richards 1997）。这可能是真正的专性无融合生殖（完 全丧失了有性繁殖的能力）非常罕见的原因（Asker 1980）。专性无融合生殖仅局限 在少数几个不产生花粉的二倍孢子生殖的（diplosporous）属内（Richards 2003）。 有花植物的一些属性，如多年生、杂种性和多倍性，似乎都与无融合生殖紧密 相关（Stebbins 1957），这些属性在某种程度上使它们的携带者先天地就具有无融 合生殖的潜势。由于一些尚未知晓的原因，菊科很容易出现二倍孢子生殖，而禾本 科和蔷薇科很容易出现无孢子生殖（Asker 1980, Richards 1997）。这三个科的植物 有几个共同的特点： （1）通过风或昆虫进行的泛化传粉； （2）温带或草原地带分布； （3）单种子的果实。相反，不定胚生殖则常见于亚热带和热带的木本植物，这些 木本植物往往都是二倍体，果实内有许多粒种子（Richards 1997）。无融合生殖与 这些性状形成关联的原因现在还不是很清楚（Traveset 1999）。 由于相对缺少遗传变异，无融合生殖适应新环境的进化潜力非常有限（Stebbins 1957, Maynard Smith 1978），加上不断累积的突变负荷，无融合生殖物种往往寿命 都不长，成为进化的盲端（dead ends）。反映在系统发育树上，无融合生殖（作为 一个性状）一般都只能标记在系统树“枝条”的末端（van Dijk 2003）。

二、有性繁殖 有性繁殖的两个最重要特征是：（1）它通过配子体的有性融合、染色体分离、 等位基因重组等产生了遗传变异； （2）它允许基因迁移，从而使得成功的突变能在 世代之间、种群之间以及种群内部运动、扩散。此外，有性繁殖还可以克服米勒棘 齿效应（Muller’s Ratchet，即有害突变的累积），打破连锁不平衡，并使得受精卵 可以免受病毒的侵染（Richards 1997）。 有性繁殖是几乎所有真核生物都具有的、较为原始的性状，这可能有助于生物 的繁殖和长期生存。遗传变异为有性系提供了进化潜能：当环境条件发生改变时， 有性系能适应新的环境，而无性繁殖的生物却很难产生快速应变反应。但是无性繁 殖的个体无需分出一半左右的能量用于生产雄性个体（或花粉），而且可把她的全 部基因都传给自己的后代（有性繁殖的个体只能传递一半） ，所以在和有性繁殖个 体的生存竞争中具有明显的种群统计学（demographic）优势（参见张大勇 2000） 。

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因此，性是进化上的一个悖论：有性繁殖在进化上的缺点远比优点明显，但它却在 生物界普遍存在。那么，是什么因素使得有性繁殖在进化竞赛中取得了胜利呢？在 这个问题上人们已经形成了许多不同的、看似合理的解释（Maynard Smith 1978, Barton & Charlesworth 1998）。Barton & Charlesworth（1998）甚至认为，经过近 30 年的深入研究和工作积累，人们恐怕已经穷尽了所有可能想到的理论解释，至少目 前最迫切需要的不是更多的假说，而是更多的数据以便评估各种理论解释的相对合 理性。 在半个世纪前，人们就已经详细地描述了被子植物胚胎发生的全过程 （Maheshwari 1950）。对花的起源与进化，文献中也已经有很好的综述（Friis & Endress 1990, Doyle 1994, Frohlich 2003），而且人们还探讨了种子起源的适应性问 题（Haig & Westoby 1989b）。Haig & Westoby（1989b）认为，最初的种子应该起源 于具异型孢子的蕨类植物，其大孢子被选择向更大的方向发展，并在扩散之前进化 出捕获小孢子的性状。 裸子植物的繁殖结构虽然极为多样化，但拥有一个共同的特征，即胚珠/种子 裸露在外。裸子植物没有雌雄同花的球果，它们要么是雌雄（异花）同株的（如松 科、杉科等） ，要么是雌雄异株的（如苏铁科、银杏科、红豆杉科等），但某些物种 可能既有雌雄异花同株的种群又有雌雄异株的种群（Givnish 1980, Barrett 2002a）。 除麻黄属（Ephedra）之外，裸子植物均为风媒传粉。松科植物的花粉粒甚至还有 起翅膀作用的两个横向展开的气囊，使花粉能飞行相当长的距离。裸子植物的繁殖 生态学没有象被子植物那样引起人们广泛的关注，还需要做大量的工作。Ellstrand et al.（1990）总结了裸子植物遗传结构的数据，认为裸子植物的遗传多样性一般都非 常高，但空间分化程度很低。迄今为止，没有证据说明非被子植物具有较低的遗传 多样性或具有较微弱的基因流（Ellstrand et al. 1990, Midgley & Bond 1991）。 相对于蕨类植物，裸子植物和被子植物有两大优势：一是它们的有性繁殖不再 依赖于外部水分；二是受精卵保护在种子里，能散布到远离亲本的地方。但是，大 约只有 750 种裸子植物生存至今，而蕨类植物却可能超过了 10,000 种。被子植物 是很成功的一个植物类群，大约有 220,000 种（Cronquist 1981）。被子植物成功的 原因有很多（参见第七节），但最重要的可能是被子植物的生活型更加丰富，能比 蕨类植物和裸子植物适应更广泛的生境类型。裸子植物大多是乔木，这就限制了它 们能够生存的生境范围，而且它们的繁育系统和传粉系统都相对简单，其种子散布 机制也都是非特化的（Givnish 1980）；这些特性不利于它们的繁荣和发展。 雌蕊的发育可能是被子植物进化过程中最重要的一步：即将发育成种子的胚珠 被变态的大孢子叶（即心皮）包裹，而子房通过花柱与柱头相连，柱头接受花粉， 花粉管在花柱中向下生长并最终给胚珠授精。这样的雌蕊显然对植物繁殖有非常重 要的影响，它使植物具备了必要的生理学机制来“过滤”不合格的雄配子，实现传 粉后的配子选择。

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第二节 自交与异交 大多数被子植物都产生完全花（既有雄蕊又有雌蕊），并且其中相当大的一部 分是自交亲和的，因而是潜在的自交者（Barrett 1988, Bertin 1993, Bertin & Newman 1993）。然而，完全自交的植物也很少。最接近于完全自交的形式当属闭花受精 （cleistogamy）——因为花从不开放所以只能自花授粉，但所有闭花受精的植物一 般也产生自由传粉的两性花（开花受精 chasmogamous），故而整个植株并未完全自 交（Lord 1981, Lu 2002） 。另一方面，雌雄同体植物（包括雌雄同花、雌雄异花同 株、雄全同株、雌全同株等）——尤其是动物传粉的——由于其传粉过程等因素的 限制也很少能够彻底避免自体授粉（包括自花授粉和同株异花授粉）。这意味着植 物的通过雌雄两个途径获得的适合度存在着交叉、重叠（图 2-1）。根据在一些地区 调查的结果表明，62%～84%温带植物（主要是草本）和 35%～78%热带植物（包 括灌木、乔木、藤本和草本）至少是部分自交者（Arroyo & Uslar 1993） ，即在一个 植株上结实的种子中有一部分是自己花粉和自己胚珠交配而产生的（见第五章） 。 而且，繁育系统从异交到自交的变化是被子植物中最常见的一种进化转折（Stebbins 1957, Holsinger 2000, Barrett 2002a）。由于近交衰退的广泛存在，植物进化出了多 种多样的方式来避免自交。

一、影响植物交配格局的各种花部机制 自体授粉可以发生在花内（自花授粉，autogamy），也可以发生在同一植株的 不同花之间（同株异花授粉，geitonogamy）。自花授粉的水平取决于花药和柱头时 空分离的程度（表 2-1） 。雌雄异位（herkogamy）和雌雄异熟（dichogamy）可以显 著降低同株异花授粉水平，但一般不能完全阻止同株异花授粉（见第六、七章）。 表 2-1 雌雄同花（两性花）植物避免两性功能时空重叠的机制 雌雄异位（herkogamy）：花药和柱头位置在空间上分离 雌雄异熟（dichogamy）：花药开裂与柱头可授期在时间上分离 1．雄性先熟（protandry）：雄性功能时间上在先 2．雌性先熟（protogyny）：雌性功能时间上在先

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雌雄同体的植物

雌性途径

雄性途径

（胚珠）

（花粉）

图 2-1 雌雄同体植物（如雌 异交

自交

自交

异交

雄同花、雄全同株、雌全同

胚珠

胚珠

花粉

花粉

株等）可以通过雌性（胚珠） 和雄性（花粉）两个途径获 得繁殖适合度。对于部分自

（母本）

自交

（父本）

交的植物，两个途径有一定

异交后代

后代

异交后代

的交叉、重叠，而且每个性 别的自交组分，由于胚珠贴

近交衰退

现和花粉贴现的存在，都会 影响异交繁殖成功率。即使 是没有自交发生的植物，雌

总繁殖成效

雄性别之间也仍然可能存在

（适合度）

相互干扰 （虚线）， 详见正文。

（一）同株异花授粉 同株异花授粉水平在种内和种间都有很大变化，主要取决于传粉者的觅食行 为、一个植株上同时开放的花的数量、以及种群内开花个体的密度。如果传粉者在 同一个体上连续访问若干朵花，那么就会造成同株异花授粉（Snow et al. 1996, Vrieling et al. 1999）。而且，随着植株个体大小和每日开放花数的增加，同株异花 授粉和自交率往往都呈现上升的趋势，尽管可能存在着饱和效应（图 2-2）。因此若 要完全避免同株异花授粉，一个植株上的花朵必须同步地雌雄异熟（当植物产生的 花很多时，同步雌雄异熟的可能性很小），或者在每一时刻都只开一朵花。 同株异花授粉意味着花粉输出下降的雄性适合度代价，即花粉贴现（pollen discounting），和通过干扰结实产生的雌性适合度代价，即近交衰退和胚珠贴现 （ovule discounting），在 Polemonium viscosum、Ipomopsis aggregata、Malva moschata

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等植物中或多或少都观察到了这些现象（de Jong et al. 1993） 。花粉贴现是指在自体 授粉过程中消耗的花粉由于失去了异交机会而导致的异交雄性适合度下降 （Holsinger 1991, Harder & Barrett 1995b, Holsinger 1996, Harder & Wilson 1998） 。显 然，闭花受精意味着 100％的花粉贴现，其花粉完全没有机会去给其它植株授粉。 即使是自交不亲和的物种，自体授粉也会干扰植物的种子生产，因为自交花粉可能 挤占了柱头上有限的空间，或者自交花粉管抑制了异交花粉管在花柱中的萌发与生 长。这种抑制作用可能完全是由于对柱头上有限生长空间的竞争，即所谓的花粉阻 塞（pollen clogging） ，也可能是由于花粉管之间的生化相互作用。虽然已有一些实 验工作证明自体授粉确实可以降低自交不亲和植物的结实率（Bertin & Sullivan 1988, Galen et al. 1989, Waser & Price 1991, Broyles & Wyatt 1993） ，但花粉－雌蕊相 互干扰的具体机制仍然不清楚，事实上很少有人去研究这个话题（Barrett 2002b）。 （b）

自交率

昆虫每次访问的花数

（a）

每个体日开花数

每个体日开花数

图 2-2 植物每个体日开花数与昆虫每次访问的花数以及自交率的关系。 对于开花数多的植株， 昆虫访问一般更加频繁，但往往存在着一个饱和增加的趋势，如（a）所示；如果植物是自交 亲和的，同株异花授粉导致的自交率随着开花数增加而上升，如（b）所示。在（b）中，自 交率和开花数的关系是线性的还是饱和形式的，取决于传粉者行为和花粉滞留（pollen carryover）的程度（Snow et al. 1996） 。

Harder & Barrett（1995）以凤眼莲属植物 Eichhornia paniculata 为材料，首次 通过实验工作证明了同株异花授粉的花粉贴现效应。当实验控制 E. paniculata 的花 序大小时，同株植物上不同花之间的花粉传递不仅导致了更高的自交率，而且使得 较大花序的花粉输出量下降，降低了植株作为异交父本的适合度。Harder & Barrett 认为，这种与大量开花相伴的雄性适合度代价是花部性状非常重要的选择力量，原 先经常被看成是避免自交的花部适应，如雌雄异熟、雄全同株（andromonoecy）、 异长花柱（heterostyly）等，可能都是通过减少同株异花传粉而降低雌雄干扰的机

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制（Harder et al. 2000, Routley & Husband 2003）。 为了说明雌雄功能时空分离对植物传粉和交配格局的影响，Harder et al.（2000） 以 E. paniculata 为实验材料，经人为处理后得到两类个体：一类是在花序上保留 5 个同时开放的完全花，另一类是在花序下部有 5 个模拟雌花（雄蕊去除） 、花序上 部有 5 个模拟雄花（柱头去除）。两类个体产生的雌雄配子数是相等的。他们把这 些个体以相同的比例混合种植在一起后发现，人工模拟的雌雄分离的花序（个体） 不仅自交率明显下降，而且异交雄性适合度（outcrossed siring success）也显著地大 于完全花的花序。 如果同时开放若干朵花可导致同株异花授粉及其适合度代价，那么为什么植物 （尤其是在温带地区）很少采用一次只开一朵花的策略呢？同步大量开花可能会吸 引更多的传粉者来访问，使植株获得更多的交配机会。而且在很多情形下，尤其是 当生长季比较短的时候，植物采取“每天开少量花、开花时间延长”的策略是行不 通的，因为后期开放的花可能没有足够的时间使种子成熟。克隆生长能使基株快速 增大并迅速捕捉周围可利用的生长空间和资源，但它付出的一个代价就是无法避免 同一基株内不同分株之间的传粉（Handel 1985）。所以具有较大花展示（floral display）的植物，如木本和密集型克隆草本植物，只能采取雌雄功能时空分离、自 交不亲和、雌雄异株等手段来尽量减少同步大量开花的繁殖代价。尽管同株异花授 粉在被子植物中相当普遍，并对性别分配、花部性状以及雌雄异株的进化等都具有 重要的意义，但在很长一段时间里，同株异花授粉一直是繁育系统研究中被忽视的 一个方面（de Jong et al. 1993, de Jong et al. 1999, de Jong 2000），而且对其生态学我 们仍然知之甚少（Snow et al. 1996）。

(二) 时间上的性别分离——雌雄异熟 植物具有各种各样的花部机制来促进或者阻止自交和雌雄功能相互干扰。虽然 雌雄异位主要出现在那些依靠动物来传粉的植物中，但雌雄异熟在动物传粉和风媒 传粉的植物中都普遍存在（Lloyd & Webb 1986, Webb & Lloyd 1986）。菊科、凤仙 花科、桔梗科和山龙眼科中的绝大部分物种，以及唇形科和玄参科中的许多物种， 都是雄性先熟的，而莎草科、灯心草科、樟科和较为原始的睡莲科和木兰科植物则 普遍地雌性先熟（Bertin & Newman 1993）。多数情况下，各种雌雄异熟机制往往局 限在若干亲缘关系较近的种类当中。例如，许多属都既包含雌性先熟也包含雄性先 熟的物种。这种非常有限的系统分布表明多数雌雄异熟机制是新近发生的，而且是 多次起源的。 Bertin & Newman（1993）对雌雄异熟在被子植物中出现的频率及其进化的原 因进行了广泛调查。他们从花内和花间两个水平进行比较后发现，在 3151 个花内 雌雄异熟物种中，66.2％雄性先熟，33.8％雌性先熟；然而在花间水平上，却是雌

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性先熟占优势：在 565 个花间雌雄异熟物种中，77.9％雌性先熟，22.1％雄性先熟。 根据定义，花间雌雄异熟物种的性系统只能是雌雄异花的，包括雌雄异花同株、雄 全同株、雌全同株等。 在蜂类传粉的雌雄异熟植物中，花蕾开放与花蜜生产通常遵循一个严格的时间 模式，正好与传粉者的觅食对策相吻合。这些植物具有逐渐从下向上开花的直立花 序，每朵花的花期可持续一到数天。它们一般是雄性先熟的，而且其传粉昆虫在花 序上的运动也是由下向上的。这样，当一个花序上开花数量较多时，最下部的花已 经通过了雄性阶段而正处于雌性阶段：昆虫来访时携带的外来花粉正好给它们授 粉。昆虫在花序上从下往上运动，最后在离开时带走花序上部正处于雄性阶段花的 花粉（Lloyd & Webb 1986）。 最常见的雌性先熟植物可能是车前草（Plantago），它们的花序为穗状花序， 并且开花顺序是从下往上的。这些物种先开放的花往往先行使雌性功能，然后才行 使雄性功能。因此，开花较多的花序上，下部花是雄性的，上部花是雌性的。因为 车前草基本上属于风媒植物（偶尔也有昆虫访问），花粉从下向上移动的可能性很 小，所以同株异花授粉得到了有效控制。 早期人们认为避免自交是导致植物雌雄功能时空分离（雌雄异熟和雌雄异位） 的主要选择力量，但 Lloyd & Webb（1986，Webb & Lloyd 1986）、Bertin & Newman （1993）和 Barrett（1998, 2002a, b）等人不赞同这种观点，他们强调，避免花粉输 出（雄性功能）与花粉接受（雌性功能）之间的干扰和提高花粉传递的精确性（以 避免花粉浪费）可能是雌雄功能时空分离的主要进化动力（详见本书第六、七章）。 但是，在具体工作中鉴别避免自交和避免雌雄干扰谁是最主要的选择压力可能很困 难，因为二者都涉及自体授粉过程。自体授粉是自交的前提，也是多数雌雄干扰作 用的必要条件（但不是全部，例如，心皮膨大对花药摆放位置的干扰） 。因此，即 使起到了避免自体授粉的作用，我们也不能肯定花部性状（雌雄异熟）的适应意义 是为了避免自交还是为了避免花粉－雌蕊干扰。 如果避免自交是雌雄异熟进化的主要选择力量，那么雌雄异熟在自交亲和物种 中的比例应该高于在自交不亲和物种中的比例，然而在被子植物中却并非如此 （Bertin 1993）。另外，如果避免自交是导致雌雄异熟进化的主要力量，可以预测雌 性先熟更易被选择，因为从接受外来花粉以避免自交的角度来看，雌性先熟比雄性 先熟更有效；对于雄性先熟的植物，如果柱头可授时花粉没有完全散出，那么自交 仍然可能发生。但雄性先熟在生物传粉的物种中更普遍，说明至少对于这些植物来 说，避免自交可能不是雌雄异熟进化的主要选择力量。

（三）空间上的性别分离——雌雄异位 雌雄同花植物的花在形态学上具有多种多样的适应方式，更为详细的介绍可参

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见本书第七章。根据种群内个体雌雄异位的方式是否相同，可以区分出同型或异型 雌雄异位两大类。同型雌雄异位包括四种主要类型，即柱头探出式、柱头缩入式和 动态式花柱（图 7-1）；异型雌雄异位则包括异长花柱（二型花柱与三型花柱）、镜 像花柱（单型与二型）以及柱高二态性等（图 7-2）。 对花柱多态性（stylar polymorphism）适应意义的传统解释通常是简单地把它 看作为异交机制（Darwin 1876, 1877） ，但这种解释是不充分的。首先，具有花柱多 态性的植物经常是自交不亲和的，而生理上的自交不亲和已经成功地保证了异交； 其次，通过阻止型内交配，异型自交不亲和系统（二型花柱、三型花柱、镜像花柱 等）事实上限制了产生异交的机会。所以，花的形态学和生理学适应可能各自具有 不同的功能。形态学适应主要是通过降低性器官间干扰以及减少雄配子浪费而提高 植物的雄性生育力，而自交不亲和则被动地防止植物自体受精和近交衰退，主要是 提高了植物的雌性适合度（Barrett 2003）。 花柱多态性中最为奇特的类型也许就是镜像花柱，可分为单型（一个植株上既 有左花柱的花也有右花柱的花）和二型（一个植株上或者只有左花柱，或者只有右 花柱的花）两种类型。虽然自 19 世纪末就已知道这种花柱多态性，但直到最近人 们才真正开始理解其遗传、进化和功能（Jesson & Barrett 2002a, b, c, Barrett 2003）。 单型镜像花柱分布广泛，存在于被子植物的 10 个科中，既有双子叶植物也有单子 叶植物。相反，二型镜像花柱只在三个单子叶植物科中独立地发生（Barrett 2002a）。 单型和二型镜像花柱这种明显不同的系统学分布意味着它们的进化起源受到了不 同因素的制约。Jesson & Barrett（2002b）通过对 3 个镜像花柱物种的比较研究证 实，从直立花柱到单型镜像花柱再到二型镜像花柱，同株异花授粉的水平是逐渐降 低的，促进了异交传粉的发生。 在动物传粉的姜科山姜属（Alpinia）植物中，我国学者李庆军等人发现了另外 一种特殊的传粉机制（Li et al. 2001a, Li et al. 2001b, Li et al. 2002），可称为卷曲性 花柱（flexistyly），或运动性花柱（movement style） 。山姜属植物种群有两种表型的 个体：花柱上举型和花柱下垂型，其差异表现在它们开花过程中的行为不同。两种 表型的花期都是 12h，上午 6 时左右开放。花柱下垂型个体的花在刚开放时花药打 开，花粉散出，但此时其柱头却向上反卷，远离昆虫拜访的通道，不能接受拜访昆 虫携带的花粉；花柱上举型个体在上午开花时柱头却向下弯曲，位于昆虫拜访的通 道上，能够接受拜访昆虫携带的花粉，然而这时其自身的花药并不开裂，没有花粉 散发。两种花型一直保持各自的状态，直到中午时分。然后，两种花型的柱头开始 向相反的方向运动：花柱上卷型个体的柱头首先向上卷曲，当它离开能够接触拜访 昆虫的位置后，它的花药才打开，花粉散出；花柱下垂型个体的柱头则随之向下弯 曲，逐渐进入昆虫拜访的通道，而此时上午散发的花粉已经被频繁拜访的昆虫带走， 不能再给垂下来的柱头授粉。通过这种独特的柱头反向运动和花粉散发的时间差 异，以及与授粉者拜访频率的巧妙结合，组成一个精巧的行为机制，使有效的传粉

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只能发生在两种表型之间，不但避免了自花授粉，而且还避免了同株异花授粉和同 型个体间的授粉（张玲、李庆军 2002）。 这种花柱行为的适应意义同样可从避免自交和避免雌雄干扰两个方面来理解。 虽然目前还没有确切的证据说明哪种机制更重要一些，但本章作者倾向于认为姜科 植物的卷曲性花柱主要是为了避免柱头对花粉输出的干扰。首先，柱头总是远离昆 虫拜访（花粉扩散）通道这个现象，可以看成是避免接受自身花粉，但也可以看成 是避免干扰自身花粉的输出。而且，如果主要是为了避免自交，那么雌性先熟的花 柱（上午已经接受了异株花粉）没有必要下午时再向上举起，除非后到达柱头的自 身花粉，相对于先到达柱头的异株花粉，具有较大的竞争优势。因此，我们更倾向 于认为卷曲性花柱是避免雌性功能干扰雄性功能的一种行为学适应机制。显然，甄 别卷曲性花柱的两种假说需要我们对花柱卷曲行为进行必要的实验操纵，有关工作 正在进行当中。 卷曲性花柱可以看作是雌雄异型异熟（heterodichogamy）的一个例子（Renner 2001）。雌雄异型异熟的种群中包括了这样两种类型的雄性先熟和雌性先熟个体： 当一种类型释放花粉时另一类型植株的柱头正处于成熟可授期，故也可称交互的雌 雄异熟，相当于交互雌雄异位在时间上的对等物（Lloyd & Webb 1986） 。雌雄异型 异熟在系统发育上是广泛分布的，至少出现在有花植物的 9 个目、11 个科和 17 个 属中（Renner 2001）。我们目前对山姜属卷曲性花柱的遗传学还不是很清楚，但和 异长花柱、镜像花柱一样，它也极有可能是受单位点上两等位基因控制的。这种遗 传机制已经在核桃（Gleeson 1982）和榛子（Thompson & Romberg 1985）雌雄异型 异熟研究中得到了证实，而且雌性先熟相对于雄性先熟还是显性的。与二型花柱、 镜像花柱等一样，负频率依赖的选择（即在种群中出现频率越高，适合度就越低） 是雌雄异型异熟种群中维持 1:1 花型比率的最可能机制（Barrett 2002a）。 柱头和花药的空间分离在有花植物中是广泛分布的，它避免了雌性和雄性功能 间的干扰，并减轻了自体授粉的强度。然而，如果这些性器官分离太大，传粉者在 访花时可能只接触一套性别器官或只能以身体的不同部位接触它们，将降低异交传 粉的准确度以及植物的雄性和雌性适合度。此时，改变花形态使柱头和花药位置与 种群内现有表型相匹配的变异个体将可以成功地侵入种群。负频率依赖的交配保证 了任何一个表型在种群内都不会获得完全统治地位，维持着一种平衡的多态性 （Barrett 2002a）。但花柱多态性在一个种群内只能维持少数几个交配型。毫无疑问， 这是由于传粉过程的反复无常使得植物很难在动物传粉者身上准确地分离出多个 附着花粉的位置。三型花柱种群中的三种交配类型也许代表了形态学适应所能达到 的复杂性上限（Barrett 2002a）。

（四）自交不亲和

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自交不亲和（Self-Incompatibility, 常简写为 SI）是有花植物中最常见的一种阻 止自交、促进异交的机制。据 Hiscock & Kues（1999）估计，大约 60％的有花植物 是自交不亲和的。在有花植物中，自交不亲和似乎多次独立地进化起源（Jarne & Charlesworth 1993），这在近期关于 SI 分子机制的研究进展中得到了进一步证实 （Hiscock & Kues 1999, Franklin-Tong & Franklin 2003, Hiscock & McInnis 2003, Hiscock & Tabah 2003）。自交不亲和的种群有时会含有极少量的自交亲和的个体， 而且自交不亲和系统瓦解的例子也并不少见，如自交亲和的苹果品系。自交不亲和 系统一般受控于一个（有时多于一个）位点，称为 S-位点，这个位点往往有许多不 同的等位基因（Barrett 1988）。如果接受花粉的植株与授粉植株具有相同的等位基 因，花粉将被受体排斥。因此，自交不亲和可在两个层次上防止近交，即，除了自 交被完全阻止之外，有紧密亲缘关系个体之间的交配也受到了极大的限制（因为近 亲很可能共享相同的 S 等位基因）。被拒绝的花粉或者在柱头表面不萌发，或者虽 然可以萌发但不能生长到子房给胚珠授精。近年来，在自交不亲和的细胞和分子机 制方面取得了较大的进展（Hiscock & Kues 1999, Franklin-Tong & Franklin 2003, Hiscock & McInnis 2003, Hiscock & Tabah 2003）。 植物有两类自交不亲和系统，即配子体自交不亲和（GSI）和孢子体自交不亲 和（SSI）。在 GSI 系统中，花粉类型由花粉粒自己的单倍基因型所控制。一个在 S-位点有两个等位基因的杂合体将产生两种不亲和类型的花粉，即 S1/S2 植物产生 S1 和 S2 型花粉。S1 型花粉在具有 S1 等位基因的柱头上（如 S1/S2、S1/S3 等）将被拒 绝，但可以被没有该等位基因的基因型（如 S2/S3）所接受。我们熟悉的苹果、虞 美人（Papaver rhoeas）以及车轴草（如 Trifolium repens）等都属于 GSI 类型 （Silvertown & Charlesworth 2001）。在 SSI 系统中，花粉的不亲和类型由产生花粉 个体的基因型所控制，一个植株只产生一种不亲和类型的花粉，但花粉携带了两个 等位基因的产物。如果等位基因 S2 对 S1 显性，那么 S1/S2 植物的花粉都将是 S2 型， 无论花粉粒携带的基因具体是 S1 还是 S2。所以，S1/S2 植物的花粉能使 S1/S3 植物受 精，但不能使包含等位基因 S2 的植物（如 S2/S3 和自己）受精。很多十字花科（如 白菜、甘蓝等）和菊科植物都是孢子体自交不亲和的（Silvertown & Charlesworth 2001）。 对于多数自交不亲和植物，不亲和类型（或称交配型）很难用肉眼识别，因而 被称为同型（homomorphic）自交不亲和系统。但在一些 SSI 系统中，不同的不亲 和类型在花的形态上可能有所不同，如存在两个（二型花柱）或三个（三型花柱） 花型（Lloyd & Webb 1992），它们在花柱长度、花药高度、花粉大小、花粉产量、 以及不亲和行为等方面都有差异（见第七章）。与同型自交不亲和的物种不同，异 型自交不亲和的种群往往只有少数几个不亲和类型。二型花柱的自交不亲和由一个 具两等位基因的位点所控制，而三型花柱则由存在着上位作用（epistasis）的两个 位点控制，每个位点上也都只有两个等位基因（第七章）。但需要注意，并非所有

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的异型物种都是自交不亲和的（Casper 1985, Barrett et al. 1996） 。同型物种和异型物 种似乎不能同时出现在一个科中，只有茜草科（Rubiaceae）是个例外（Wyatt 1983）。 何时阻断花粉管生长取决于 S 基因发挥作用的时刻。在多数 GSI 系统中，花粉 管的生长在花柱中被阻断，而在多数 SSI 系统中，花粉管生长在柱头表面就被阻断。 但在子房里阻断交配（延迟的自交不亲和）也是很常见的现象（Seavey & Bawa 1986），尽管此时很难区别这种合子后的（post-zygotic）花粉拒绝是由自交不亲和 引起的，还是由近交衰退引起的（Sage & Sampson 2003）。有些植物的自交不亲和 作用只是由于异交花粉比自交花粉的花粉管生长速度更快一些，属于一种隐形的 （cryptic）自交不亲和（Eckert & Allen 1997, Travers & Mazer 2000）。 在自交不亲和的种群内，越是稀有的等位基因就越受自然选择的青睐，因为携 带稀有基因的花粉比携带其它常见基因的花粉拥有更多相容的配偶。所以，理论上 我们可以预期 S-位点的等位基因数量应该很多，并且在平衡时它们应该具有相同的 频率（Wright 1939, Lawrence 2000, Uyenoyama 2000）。由于这种频率依赖的选择优 势取决于种群内已有的等位基因数量，即等位基因数量越多，新基因被选择的力量 就越小，所以 S-位点上等位基因数量不会无限地增加下去。Lawrence（2000）总结 了文献中 19 种同型自交不亲和有花植物的 S 等位基因的数据，发现在 30 个种群中 只有 2 个种群的 S 等位基因数小于 10，14 个种群在 10～20 之间，另外 14 个种群 则在 20 以上。 近交衰退一般被认为是自交不亲和系统起源和维持的主要选择力量，但也有人 提出自交不亲和与种群近交程度是两个相互独立的性状，后者主要受有效种群大小 的控制（Barrett 1988）。自交不亲和虽然有效地避免了自我交配和近交衰退的有害 效应，但并不能阻止自体授粉发生。即使是自交不亲和的，自体授粉过程仍然可以 导致胚珠贴现和花粉贴现，带来很高的交配代价。所以自交不亲和植物一般也都具 有避免自体授粉、提高异株传粉效率的各种花部适应机制。 对于异长花柱植物的雌雄异位和自交不亲和的进化时间顺序，人们已形成了多 个不同的假说。经典模型认为，避免近交选择了单位点/两等位基因控制的自交不 亲和系统，然后才进化出了交互的雌雄异位和各种形式的花多态性以提高不亲和类 型之间的传粉效率（Charlesworth & Charlesworth 1979）。Lloyd & Webb（1992）对 该假说提出了异议，他们认为植物首先进化出交互的雌雄异位来提高花粉传递的效 率，然后才由于不同花型花粉管生长的逐步调整而出现了自交不亲和；事实上，这 也就是达尔文的观点（Darwin 1877） ，即花柱－雄蕊多态性的主要功能是促进异型 传粉（disassortative pollination）。

二、自交之利：繁殖保障和自动选择优势

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多数雌雄同体的植物或多或少都存在一定程度的自交。但自交不一定都具有适 应意义。在许多物种中，自交只是植物大量开花以吸引传粉者的一个非适应性的代 价（Lloyd 1992, Lloyd & Schoen 1992, Schoen & Lloyd 1992, Barrett 2003）。虽然如 此，关于自交率进化的理论探讨大都侧重于自交能给植物带来什么样的适合度利 益，以及它们是否足以补偿与自交相伴的适合度损失。当然，自交之利也就是异交 之弊。 Holsinger（1996）提出自交的适应进化主要是由于以下两个方面的选择优势： 首先，当由于很低的种群密度或缺少传粉者等导致外来花粉量不足时，自交可以提 高植物的结实率，即产生了繁殖保障效应（reproductive assurance）；其次，如果自 交花粉比异交花粉更易获得使胚珠受精的机会，那么自交可以提高植物通过花粉途 径向后代所贡献的基因数，即所谓的自动选择优势（automatic selection advantage）。 繁殖保障效应可以认为是自交的生态学优势，而自动选择则属于自交的遗传学优 势。 在一个数量稳定的完全异交种群中，平均每个雌雄同体的植株传给下一代两套 基因，一个是通过胚珠和外来花粉结合产生的种子，另一个则是通过花粉途径进入 其它植株生产的种子中（图 2-1）。在这样的异交种群中，考虑新出现的一个自交突 变体，它与种群内其它个体有完全相同的花粉和种子产量（即不考虑繁殖保障效 应）。如果自交消耗的花粉量微乎其微，或者说自交不影响植物的异交繁殖成功率 （即不考虑花粉贴现作用），那么这个自体受精的突变体将向后代贡献三份基因， 一份通过异交花粉，二份通过自己自交产生的种子（图 2-1）。换句话说，自交个体 与异交个体相比具有一个 3:2 的优势，自交基因型在种群中所占的比例将每个世代 增加 50%。这意味着自然选择将非常有利于自交，并最终可使自交基因在种群内完 全固定下来（Fisher 1941）。 达尔文认为繁殖保障是自交能够进化的最重要因子（Darwin 1862, 1876, 1877）。 在异交无法发生的环境中，如缺少传粉者，即使近交衰退非常剧烈，自交也会受到 选择以保障胚珠的受精。许多植物的兼性自交机制能允许植物先试图异交，然后在 异交失败的情形下再自交，这样确保种子生产能够顺利进行。例如，在一些倒挂金 钟属（Fuchsia）植物中，当传粉者较稀少时，花丝在雄性阶段后期会一直生长， 直到和花柱等长，使雄蕊能够与柱头接触（Traveset 1999）。 根据自交花粉和外来花粉到达柱头的相对时间，我们可分出前自交（prior selfing）、竞自交（competing selfing）和后自交（delayed selfing）三种不同的自交 类型（Lloyd 1979b）。前自交是指自体授粉发生在异体授粉之前（例如在花开放前 柱头和雄蕊短促地接触一下）；竞自交则是指自体授粉和异体授粉同时进行（例如 风媒和虫媒植物的同株异花自交）；而后自交是指自体授粉发生在异体授粉之后的 情形（例如在花枯萎时雄蕊向柱头靠拢）。前自交和后自交都不需要外界因子的介 入，而竞自交却可能包含传粉动物介入的情形（Lloyd（1992; Lloyd & Schoen, 1992）

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后来修改了竞自交的定义，仅指在没有传粉动物介入的情况下，自体授粉和异体授 粉同时出现） 。如果是后自交，那么自交有可能会产生繁殖保障效应；如果是同株 异花自交或者其他形式的竞自交，繁殖保障作用很难产生；而前自交有产生繁殖保 障效应的可能性。无论是何种形式的自交，如果花粉贴现不严重，那么自动选择优 势（自交者比异交者多贡献了一份基因拷贝）总是存在的。Lloyd & Schoen（1992） 认为同株异花授粉也许是最普遍的自交方式，因而大多数植物种的自交可能都属于 竞自交类型。 自动选择或者繁殖保障是自交得以进化的必要条件。虽然人们还提出自交可以 带来的其它一些方面的利益（参见第五章），但无论从经验证据还是从理论基础上 都远不及上述两个因素。需要强调，许多情形下自交并不一定带来自动选择优势或 繁殖保障效应，只不过是植物大量开花（增加对传粉动物的吸引力）一个无法避免 的后果（Lloyd 1992, Lloyd & Schoen 1992, Barrett 2003）。但在实践中，人们却很难 鉴定哪些自交是适应的、哪些是非适应的，也很难鉴定哪些自交是由于自动选择的 缘故、哪些是由于繁殖保障的效应。事实上，这方面的研究相当薄弱。例如，对于 自交的繁殖保障作用，建立在形态相关基础上的猜测比较多，而直接的实验证据却 很少（Herlihy & Eckert 2002）。

三、自交之弊：近交衰退、花粉贴现与胚珠贴现 与异交后代相比，自交后代由于其高水平的遗传纯合度而降低了后代质量，这 种质量降低被称为近交衰退。达尔文早就注意到，自交产生的种子有相对较低的活 力和生育力（Darwin 1862, 1876, 1877）。自交，尤其是专性自交，降低了种群的遗 传变异，导致高水平的遗传纯合度。长此以往，自交就会消除有害的隐性等位基因 和部分隐性等位基因（纯化选择）。同时，自交还打破了杂合基因型，但对纯合基 因型没有影响。异交植物的后代通过重组产生了遗传变异，而自交植物只能通过家 系间的选择来适应环境改变（Jarne & Charlesworth 1993）。传统上，近交衰退被认 为是阻止植物自交的主要因子，可用 δ＝1－Ws/Wx 来表示，其中 Ws 和 Wx 分别代表 自交后代和异交后代的适合度。如果自交后代的适合度是异交后代适合度的一半以 上，即 δ < 0.5，一个引起自交率增加的基因就会受到选择（Lloyd 1979b, 1992）。 近交衰退的遗传学基础一般认为是杂合优势和隐性有害基因的纯合，通常后者 可能更重要一些（Charlesworth & Charlesworth 1987, Charlesworth & Charlesworth 1999）。理论模型预测随自交率的增加，近交衰退的程度将会降低，因为有害隐性 等位基因表达出来并被自然选择清除。已有一些实验证据支持这一预测（Barrett & Charlesworth 1991, Husband & Schemske 1996, Johnston & Schoen 1996）。杂合优势 假说则很难检验，它要求实验中将要近交的亲本的近交系数为 0，而大多数研究都

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不能满足这一条件（Jarne & Charlesworth 1993） 。估计近交衰退的程度最好是在自 然条件下比较自交和异交个体的生长和繁殖表现，因为实验室或温室环境可能都会 造成对近交衰退的低估。换言之，近交衰退不是一个恒定值，而是根据环境的严酷 程度发生着变化。在环境条件优越时表现为中性或轻微不利的性状，在恶劣的胁迫 环境中可能是非常有害的（Dudash 1990, Wolfe 1993, Hauser & Loeschcke 1996, Cheptou et al. 2000a, Cheptou et al. 2000b）。 自交增加种群内纯合体的比例，使得有害的隐性基因更易被自然选择所淘汰。 所以人们可以预期，自交率越高的物种其近交衰退程度就越微弱。在花蔺科植物 Gilia achilleifolia 中，花药和柱头分离的（自交率低）种群近交衰退程度明显高于 花药和柱头靠得较近的（自交率高）种群（Takebayashi & Delph 2000）。Husband & Schemske（1996）的综述说明，高度自交植物种的近交衰退只有高度异交物种的 43%。然而，植物自交率与近交衰退之间的关系并不简单，有些典型自交的物种也 表现出较强的近交衰退（Charlesworth & Charlesworth 1987, Husband & Schemske 1996）。 除了近交衰退之外，自交往往还伴随着较高的交配代价，这是因为自交可以导 致异交花粉输出量的下降，即花粉贴现（Holsinger et al. 1984），或者导致异交胚珠 量的下降，即胚珠贴现（Lloyd 1992）。前面提到的同株异花授粉可能是产生花粉贴 现的最重要原因之一。具有较大花展示的植株往往可以吸引更多的昆虫来访问，因 而可以提高个体的花粉输出，但它同时使昆虫连续访问多朵花，并在这个过程中可 能浪费大量花粉，降低了自动选择优势。胚珠贴现则使一些本来可以用于异交的胚 珠被自体授粉过程所消耗。有时，胚珠在自体授粉后很快败育，这虽然有效地避 免了自交，但却无法避免胚珠被浪费。这种胚珠败育行为可能是一种适应对策， 因为它有效地减少了在没有遗传前途种子身上的资源浪费（Barrett 2002b） 。 最近对加拿大春季开花植物——美洲耧斗菜（Aquilegia canadensis，毛茛 科）所进行的研究（Herlihy & Eckert 2002）清楚地说明了胚珠贴现在交配系统 进化中可起重要的作用。美洲耧斗菜种群很小，而且传粉者数量经常很不稳定， 这些都有利于植物采取花内自交的手段来保证结实。尽管美洲耧斗菜在异交受 限条件下通过自交确实提高了种子的产量，但对花进行实验操纵和分子标记研 究证明，自交所带来的繁殖保障效应不足以补偿胚珠贴现和近交衰退所造成的严 重后果。为什么美洲耧斗菜在面临着非常有害的遗传学后果时仍然维持着 75％ 左右的自交率？目前这还是个谜。但无论如何，这项研究表明了胚珠贴现对于 植物自交率进化的重要性。

四、混合交配系统

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百分位数（percentile）

百分位数（percentile）

迄今为止可获得的关于不同物种繁育系统的数据表明大多数异交植物可以自 我授粉，而大多数自交植物也可以异交，即：在自然界中混合交配系统相当普遍 （Lloyd 1979b, Barrett & Eckert 1990, Vogler & Kalisz 2001）。由于在对传粉者吸引 力、柱头和雄蕊的接近程度、柱头和雄蕊成熟的同步性、以及自交亲和水平等方面 存在着显著差异，同一物种不同种群的自交率也可能发生很大的变化，如图 2-3b 所示（Barrett & Husband 1990, Husband & Barrett 1991, Barrett 2003）。 （a）

图 2-3 植物的异交率无

（b）

论在种间还是在种内都有 很大的变异。 （a）169 个 动物传粉物种的数据； （b） 55 个凤眼莲 Eichhornia

paniculata 种群的数据。 其中，异交率（t）的估测 均采用等位酶标记。本图 引自 Barrett（2003） 。 异交率（t）

只考虑自交的自动选择优势和近交衰退，种群遗传学模型一再显示（Lande & Schemske 1985），当近交衰退系数δ<0.5 时，一个使自交率增加的基因能够侵入一 个异交种群。Lande & Schemske（1985）综合考虑近交衰退和自交率共同进化后得 出结论，雌雄同花植物进化稳定的交配系统要么是完全自交的（如果δ<0.5）要么 是完全异交的（如果δ>0.5），不存在稳定的混合交配系统（同株植物的种子既有 自交的又有异交的）。也就是说，Lande & Schemske 认为自交率应该或者趋向于 1，

119

或者趋向于 0。Schemske & Lande（1985）总结了自然种群中观察到的自交率，发 现自交率在 0 或 1 两个端点处呈现明显的双峰频度分布。按照他们的观点，自然界 中观察到的一些植物的混合交配系统实际上只是暂时的，可能正处于由完全异交向 完全自交的过渡当中（Schemske & Lande 1985）。然而，利用遗传标记实际估测 的异交率却表明，被调查的物种中至少有三分之一是混合交配的，既有一定程 度的自交也有一定程度的异交（图 2-3；并参见第五章，图 5-3） 。动物传粉物 种的交配系统确实最好看作为一个数量性状，而不要看作为一个物种有或无的 离散性状（Vogler & Kalisz 2001） 。一些情况下，这种连续变异甚至可以发生在 同一物种内的不同种群身上，这些种群的变化范围可能从完全自交到完全异交， 如图 2-3b 所示（Barrett & Husband 1990, Barrett 2002b, 2003） 。 有趣的是，风媒植物的调查数据说明，异交率在靠近 0 和靠近 1 之处表现 出双峰分布，而 0～1 之间的混合交配系统非常少（Vogler & Kalisz 2001） 。因 此至少对于这些风媒植物来说，现有的数据和模型预测是一致的。 Barrett（2003）强调，混合交配系统植物的自交组分具有适应意义的证据 非常少，可能只是性选择的一个代价。甚至在能够提供繁殖保障的情形，由于 强烈的胚珠贴现和近交衰退，自交似乎也未能提高适合度（Herlihy & Eckert 2002） 。如果在模型中考虑更多的因素，如花粉和胚珠贴现、繁殖保障等，那么 就可能存在着一个进化稳定的中等程度的自交率（Uyenoyama 1986, Holsinger 1991, Lloyd 1992, Lloyd & Schoen 1992, Sakai 1995） 。例如，当存在花粉贴现作 用时，即使不考虑近交衰退的影响，自交率也不会达到 100%（Holsinger 1991, 1996, Zhang 2000） 。为了说明这一点，让我们考虑一个自交完全亲和种群。种 群内个体之间的差别只是体现在落在自己柱头上的花粉比例，其它方面都是一致 的，即我们考虑的是竞自交情形。令 S 和 Sm 分别为种群内野生型和突变型个体自 交胚珠的比例；θ 和 θm 分别为两类个体生产的花粉落在自身花柱上的比例，1-θ （1-θm）为用于异交的花粉比例。突变基因型个体向下一代贡献的基因数为自交后 代贡献的基因数（2Sm），加上通过异交种子（1-Sm）贡献的基因数，再加上通过异 交花粉途径贡献的基因数 (1 − S )

(1 − θ m ) ： (1 − θ )

w = 2S m + (1 − S m ) + (1 − S )

(1 − θ m ) (1 − S )(1 − θ m ) =1 + Sm + (1 − θ ) (1 − θ )

（2-1）

如果自交率是由柱头上自交花粉和异交花粉的相对比例以及相对竞争能力（ε；参 见图 2-4）所决定的，那么突变型个体的自交率为：

120

Nρθ m ε θ mε = Nρθ m ε + Nρ (1 − θ )nπ θ m ε + (1 − θ )ω

Sm =

（2-2）

其中，ω = nπ为所有潜在配偶的异交花粉能够成功地落在该突变植物柱头上的概 率。如果野生型的花粉贴现率（因而自交率）是进化稳定的，那么必有： ∂w ∂θ m

= θ m =θ

注意，根据（2-2）式有： S =

∂S m ∂θ m

− θ m =θ

(1 − S ) =0 (1 − θ )

（2-3）

θε 。代入到（2-3）中，我们可以求出进 θε + (1 − θ )ω

化稳定的花粉贴现率为：

θ=

1−ω /ε 2 −ω /ε

（2-4）

ω ε

（2-5）

以及进化稳定的自交率为：

S =1−

N：生产的花粉量 ρ:离开花药的比例

图 2-4 混合交配系统进化的 Nρ：离开花药的花粉量 θ:落在自身 柱头的比例

Nρθ：自交花粉量 ε: 自 交 花 粉 相对于异交花 粉的竞争能力

Nρθε：有效的自交花粉量

集团作用（mass-action）模

1-θ: 未落 在自 身柱头的比例

型 （ 根据 Holsinger 1996 修改） 。 由于假定了不同基因

nNρ(1-θ)：n 个潜在

型个体的花粉捕捉效率，π，

配偶输出的花粉量

是相同的、并且和种群密度

π:被捕获的比例

以及基因型频率无关，所以 本图所描述的传粉过程可能

Nρ(1-θ)nπ：异交花粉量

对于风媒植物是最贴切的。

根据（2-1）和（2-2）两式，在一个完全异交的种群里（θ = 0，S = 0），部分 自交的突变体能够侵入种群的条件为 w>2（野生型个体的适合度），或者等价地ω < ε。这个条件实际上是说自交花粉获得授精的机会必须大于异交花粉才能使自交进

121

化，而（2-5）式说明一旦自交可以侵入种群，进化稳定的自交率必然小于 1。换句 话说，除非ω = 0，否则百分之百的自交在进化上是不可能的。Holsinger（1991, 1996） 对支持这个集团作用模型（mass-action model）的经验证据进行了总结。Zhang（2000） 则把该模型推广到更一般的、存在近交衰退的情形。 根据交配系统进化的集团作用模型（2-2 式），自交率与种群大小（密度）之间 应该具有负相关关系。每个植株接受的外来花粉量随 n 值（潜在配偶数）的降低而 减少，但落在柱头上的自身花粉量却可能不受种群内其它个体数量的影响，至少对 风媒植物是如此。这样，自交率一般将随着潜在配偶数量（种群密度或大小）的增 加而下降。例如，美国黄松（Pinus ponderosa）在低密度林丛中自交率大约为 15%， 而在高密度的林分内自交率只有 4%左右（Farris & Mitton 1984）。同样，热带树种 的自交率也表现出随开花个体的密度增加而下降的趋势（Murawski & Hamrick 1991）。何田华等（He et al. 1998）对我国云南地区濒危物种木根麦冬（Ophiopogon xylorrhizus）三个种群的自交率进行了等位酶分析，发现自交率与植物密度有显著 的负相关。陈小勇（Chen 2000）对我国红树植物秋茄（Kandelia candle L.）在人为 砍伐前后的研究表明，密度降低后（砍伐后为原密度的 1/10 左右）自交率升高了 将近一倍。但是，也有相反的情况，如自交不亲和的福禄考（Phlox drummondii） 其自交率与植物密度呈现正相关（Watkins & Levin 1990）；这可能是由于在植物密 度较低时传粉者活动距离较长，使亲缘关系较远的个体进行了有效交配。 如果由于局域适应而存在一个最优花粉散布距离（Campbell & Waser 1987）， 或者近交衰退对扩散后代的影响大于对不扩散后代的影响时（Holsinger 1986），混 合交配系统也可以维持（见第五章） 。进一步研究需要对自交系统和异交系统进行 比较，确定物种性状和环境变量之间的相关关系，弄清某一特征是繁育系统进化的 原因还是繁育系统进化的结果（Jarne & Charlesworth 1993）。

五、自交对资源分配的影响 Cruden（1977）最早注意到，异交植物的花粉/胚珠比率（P/O 比）远远大于自 交者，并试图从种子生产效率的角度来解释这个现象。他认为，P/O 比是由“最小 花粉-胚珠比率”所决定的：低于这个最小比率，种子生产就会受到花粉量制约。 但是，仅根据种子生产效率而进行推断忽视了一个重要的事实，即种群内每一经有 性生殖产生的后代都只有一个父亲、一个母亲（Charlesworth & Charlesworth 1981, Charnov 1982）。种群经雄性途径与经雌性途径贡献的基因数必然是相等的。因此， 自然选择作用的结果应该使将每单位母体资源投入到雄性功能和投入到雌性功能 所带来的适合度收益应该正好相等。或者说，雌雄同体植物的性别资源分配应该恰 好使雄性功能的边际适合度回报（marginal fitness returns）等于雌性功能的边际适

122

合度回报。Cruden 生殖效率假说的缺陷是认为仅根据种子生产量就能完全描述个 体适合度，忽略了有性生物还可经雄性（花粉）途径传递基因、获得适合度的问题 （Holsinger 1996）。 理论模型研究的结果表明，自交率对雌雄同体植物的最佳性别资源分配有较大 的影响（Charlesworth & Charlesworth 1981, Charnov 1982, Charlesworth & Morgan 1991）。在分析自交对资源分配的影响之前，我们首先简要地回顾一下异交雌雄同 体植物种群的最佳资源分配策略（详见第三节） 。在一个异交种群内，如果雄性适 合度收益和雌性适合度收益都是资源投入的幂函数（幂指数分别为 b、c），那么最 佳性别资源分配为： 雄性资源投入量 b = 雌性资源投入量 c

（2-6）

对于动物传粉的植物，由于动物能够携带的花粉量是有限的，所以雄性适合度收益 随资源投入增加可能会迅速达到饱和，而雌性适合度收益往往可以近似地表示为资 源投入的线性函数，除非种子扩散极为有限并因而导致了显著的局域同胞竞争。或 者说，动物传粉的雌雄同体植物通常都有偏雌的性别资源分配（b c） 。风媒植物的生长构型和风向、风 速等决定了花粉输出的比例（Freeman et al. 1997），但不大可能产生严重的花粉贴 现效应（de Jong 2000）。因此，风媒植物的雄性适合度曲线经常被假定为开花数量 的线性函数（de Jong et al. 1999） 。其它条件如果相同，风媒植物应该比虫媒植物具 有更加均衡的性别分配，甚至在一些特殊情形下（如种子空间散布非常有限并导致 了严重的局域同胞竞争）可能存在着雄性资源投入大于雌性资源投入的情形。对北 美 高 草 原 的 两 种 优 势 禾 草 — — 须 芒 草 （ Andropogon gerardii ） 和 黄 假 高 梁 （Sorghastrum nutans）所进行的研究表明，风媒植物确实可以表现出偏雄的资源分 配（McKone et al. 1998）。 现在我们考虑一个自交率为 S、近交衰退为δ的植物种群。理论模型的分析表 明（Charlesworth & Charlesworth 1981, Charnov 1982），这个种群进化稳定的性别资 源分配比例为： (1 − S ) 雄性资源投入量 b = 雌性资源投入量 c {1 + S (1 − 2δ )}

（2-7）

显然，当自交率 S >0 时，植物分配给雄性功能（花粉以及花冠、花蜜等诱物的生

123

产）的资源比例将减少，并且自交率越高，雄性资源分配比例就越低。这个理论预 测得到了大量经验数据的强有力支持（Charnov 1982, Schoen 1982, Charnov 1987, Brunet 1992） 。例如，Schoen（1982）报道的 6 个 Gilia achilleifolia 种群以及 Charnov （1987）报道的 31 个野生稻（Oryza perennis）品系，它们的自交率在不同种群之 间变化幅度都很大，而且雄性资源分配（投入雄性功能的干物质量占繁殖资源总量 的比例）和自交率之间存在着很强的负相关关系。 自交对性别分配的影响得到了人们广泛的关注，但无论在理论上还是在具体实 际工作中都很少有人关心自交对繁殖分配的影响。通过模型研究，Zhang（2000） 得出了混合交配植物的进化稳定资源分配模式，发现在较弱自交衰退（δ<1/2）的 条件下，自交率将在自然选择作用下不断增加，并且这种交配系统的变化将促使植 物把更多的资源分配给繁殖，而繁殖后存活到下一年的几率则越来越低。极端情形 下，自交甚至会定性地改变植物的生活史，使之从多年生转变为一年生。自交率与 繁殖分配正相关的经验证据文献中还没有报道，但是自交和一年生生活史的正联结 却是人们早已熟知的事实（Stebbins 1957, Barrett et al. 1996）。 通过系统发育上有效种对的比较研究发现，生活史和植物交配系统之间存在着 显著的相关：一年生植物的自交率比多年生草本植物高，而多年生草本植物又比木 本植物的自交率高（Barrett et al. 1996）。早期人们对此现象给予的解释强调自交给 一年生植物带来的利益，即繁殖保障（Stebbins 1957）。但是，常规的自交方式（竞 自交和后自交）无论对一年生还是对多年生植物都能提供相同的繁殖保障作用，所 以这并不能说明自交与一年生的正联结。Morgan et al.（1997；参见 Lloyd, 1992） 则强调自交给多年生植物造成的代价，认为由于多年生个体多次繁殖，近交衰退效 应将不断地表达、累积；而且虽然多年生植物通过繁殖保障效应可以提高种子生产 量，但种子产量的提高会降低植株未来的存活和繁殖潜能（即存活与繁殖的权衡， 见第一章）；这两方面的因素都使得多年生植物，如果进行自交，需要付出某些一 年生植物无须付出的代价。因此，Morgan et al.（1997）的结论是多年生植物的自 交率应该低于一年生植物。 以上两种假说有一个共同的特点，即仅考虑生活史怎样影响交配系统，而忽略 了交配系统反过来也会影响生活史的可能性，而后者是 Zhang（2000）模型的最主 要结果。当然，交配系统和生活史的进化联系是一个非常复杂的问题，何者为因， 何者为果，目前并没有定论。根据系统发育树的种间比较研究可以帮助我们解决这 个难题，为交配系统和生活史之间的功能联系提供更多有用的线索（Barrett et al. 1996, Bohle et al. 1996, Bena et al. 1998）。

六、自交的种群遗传学后果

124

众所周知，自交和异交的相对频率是植物种群遗传结构最重要的决定因素，它 既影响种群内的遗传多样性也影响着种群间的遗传分化。在自交种的所有遗传变异 中，有 51%的变异存在于种群之间，而异交种只有 12%存在于种群之间。自交率 高的物种其种群间遗传分化明显高于自交率低的物种（Hamrick & Godt 1989）。自 交种群比亲缘关系相近的异交种群拥有更高比例的纯合基因型。但在解释多态位点 比例（Ps）或随机交配杂合度（Hes）种群间差异上，交配系统与种子扩散机制、 地理分布范围或生活型等一样，具有同等的重要性（Hamrick & Godt 1997）。然而， 自交率差异可以解释将近 40%的种间在基因分化系数（GST）上的变异，其它生活 史性状解释的变异量不超过 28%。交配系统对种群遗传多样性的作用主要是影响杂 合度和基因分化系数。 自交物种的种群内和种群间遗传变异式样包含着自交者最初在种群内扩张的 信息（Schoen et al. 1996） 。如果自交的进化主要是由于繁殖保障的缘故，种群可能 在自交者出现时经历了瓶颈效应；如果自交是由于自动选择优势而进化的，那么种 群有可能未经历过瓶颈。自交还往往倾向于和扩散及侵占新环境的能力联结在一 起，被称为 Baker 定律（Baker 1955）。Baker 主要是根据他对海洋岛屿上拓殖者 （colonists）的观察而得出的结论；这些植物大多是自交亲和的。自交亲和的植物 在最初岛屿上种群个体数量极少时（极端情况下可能只有一株植物）仍然可以繁殖 后代，而自交不亲和的植物则无法做到这一点。与此类似，具有集合种群结构的植 物也将会选择自交的繁育系统，因为局域种群频繁的灭绝－再生 （ extinction-colonization ）过程对于可以保证繁殖的自交者是有利的（Pannell & Barrett 1998） 。集合种群内的局域种群灭绝和再生过程，与种群间微弱的花粉流结 合在一起，能够导致种群内遗传多样性的显著下降（Ingvarsson 2002）。 如果根据现存种群的遗传多样性式样可以检测出种群历史上所经历的瓶颈，那 么对不同类群的植物可以大致推断出它们自交进化的选择力量是什么。除非种群瓶 颈持续时间既长又很严重，否则种群瓶颈对预期随机交配杂合度没有多大的影响， 但它对种群内等位基因多样性有显著的影响。分子序列数据可使我们得到更精确的 预测。当处于突变－漂变平衡时，种群内分离位点的数目和等位基因两两之间平均 离散度，与有效种群大小和突变率的乘积直接相关。在没有达到突变-漂变平衡的 种群内，这些统计量的差异对种群近期数量动态的历史可以提供一定的线索 （Tajima 1989）。种群瓶颈将既可减少分离位点的数目也可减少等位基因之间平均 离散度。随着种群从瓶颈中恢复，新等位基因的频率一般都很低。这些等位基因对 平均离散度影响不大，因为平均离散度主要是由那些具有一定频率的等位基因所决 定的，但对分离位点的数量却有很大影响。因此，如果分离位点数高于根据平均离 散度所期望的值，那么就意味着种群近期经历了瓶颈。 沟酸浆属（Mimulus）植物的等位酶和叶绿体 DNA（cpDNA）限制性内切酶位 点分析，以及 Leavenworthia 属（十字花科）核基因两个内含子核苷酸序列分析，

125

都说明了交配系统可对植物种群遗传结构产生非常显著的影响（Holsinger 2000）。 沟酸浆属自交种的等位酶和 cpDNA 核苷酸序列多样性都只有同属异交种的四分之 一左右。自交种较低的 cpDNA 核苷酸序列多样性是出乎意料的，因为叶绿体是母 系遗传，与自交与否应该没多大的关系，但高度自交种的核基因位点上淘汰有害等 位基因的本底选择（background selection）可以显著地减少核基因组和胞质基因组 的多样性（参见 Holsinger 2000）。自交的 Leavenworthia 种群在人们所研究的两个 位点上几乎都只有一个单倍型（haplotype），而且每个种群都各由一个不同的单倍 型组成（Liu et al. 1998, Liu et al. 1999） 。而在异交的种群内，同一种群个体之间的 相似性只略微高于不同种群个体之间的相似性。在异交的 Leavenworthia 物种内， 磷酸葡萄糖异构酶位点电泳多态是由于某种形式的平衡选择所维持的。因此，自交 者由于在这个位点上缺少遗传变异，与异交者相比可能有较低的个体适合度。 不断积累的分子序列数据进一步强化了“自交减少种群内遗传变异、增加种群 间遗传分化”的常规看法。既然交配系统对遗传多样性有如此巨大的作用，我们可 以预计，自交率的差异将极大地影响植物间趋异分化的方式。因此，交配系统的遗 传改变将深刻地影响种群对新选择压力的反应。 具有混合交配系统的物种对自然选择的进化反应可能要比异交物种慢很多 （Shaw et al. 1998），主要是由于以下几个方面的原因（Holsinger, 2000）。在自交种 群内，遗传多样性更多地是分布在家系之间，而不是在家系内部。通过阻止家系之 间基因交换，自交减少了自然选择可以作用的基因型多样性。家系内部个体之间遗 传变异在总遗传变异中所占比例随种群自交率增加而线性地减少。在完全自交的种 群中，几乎所有的遗传差异都体现在母本家系之间，但在异交种群内，母本家系内 部遗传差异预期和家系之间一样大。因为把隐性基因暴露给了选择，自交将从种群 中淘汰更多的目前有害的基因（Crnokrak & Barrett 2002），而这些基因在将来变化 的环境中可能具有适应性。事实上自交者，与具有相似种群大小的异交者相比，只 能维持四分之一左右的遗传变异。自交种群家系内部的遗传均一化降低了自然选择 的有效性。就象自交降低了中性位点的遗传变异一样，自交也显著地减少了通过突 变-选择平衡维持的多基因变异（Charlesworth & Charlesworth 1995），进一步降低了 自然选择的有效性。 从长远的观点看，还有一个方面自交者与异交者明显不一样。在个体数量有限 的种群中，有害突变可能由于遗传漂变的作用而固定下来。如果这些有害突变的固 定导致种群大小的进一步下降，新的有害突变被固定的机会将会进一步增加。这样 的一个正反馈过程可能会导致种群的灭绝（Gabriel et al. 1993），称为“突变融解” （mutational meltdown）。由于自交种群的有效大小比相同个体数量的异交种群小很 多，而且隐性有害等位基因通过纯合而表达的可能性在自交种群中也显著地增加， 所以突变融解对于自交种群可能构成严重威胁（Lynch et al. 1995）。由于突变融解 和较低的对自然选择反应的能力，自交物种的期望寿命一般都比较短（Schoen et al.

126

1997），故而很难看到从自交到异交的进化转变。这或许说明了为什么交配系统进 化主要表现为异交到自交，而不是反过来从自交到异交。然而，关于交配系统的系 统发育分析目前还太少，无法直接检验这个预测（Holsinger 2000）。

第三节

性别的合与分

自然界中，植物可在三个层次上进行雌雄功能的组合：同一个体的同一朵花中、 同一个体不同花中、或不同个体身上。雌雄功能组合的这三种形式又可以任意结合， 构成了植物雌、雄配子生产在空间配置上的高度多样性（表 2-2）。 表 2-2 植物的性系统及其在被子植物中出现的频率（Yampolsky & Yampolsky 1922） 定义

性表达多态性

性系统

性单态的

雌雄同花（两性花） hermaphrodite

所有个体（基株）都产生既有雄 蕊又有雌蕊的两性花

72%

雌雄（异花）同株 monoecy

雌雄功能表现在同一个体上，但 不在同一花内

5%

雄全同株 andromonoecy

一个植株上既有两性花又有雄 花

1.7%

雌全同株 gynomonoecy

一个植株上既有两性花又有雌 花

2.8%

雌雄异株 dioecy

雌花和雄花分别着生在不同的 植株上

4%

雌全异株 gynodioecy

雌花和两性花分别着生在不同 的植株上

7%

雄全异株 androdioecy

雄花和两性花分别着生在不同 的植株上

极为罕见

gender monomorphic

性二态的 gender dimorphic

出现频率

按照雌雄功能是否组合在同一朵花内，植物可以分为雌雄同花的（也称两性花 的）和雌雄异花的（diclinous）两大类。按照雌雄功能是否组合在同一个体身上， 植物种群可以分为性单态的（gender monomorphism），如雌雄同花、雌雄（异花） 同株、雌全同株和雄全同株等，和性二态的（gender dimorphism），如雌雄异株、 雌全异株和雄全异株等。具有单态性系统的植物也可以统称为雌雄同体（cosexual） 植物。根据 Yampolsky & Yampolsky（1922）对 121,492 种被子植物调查的数据， 80％以上的植物种都是雌雄联合的单态性系统，与性别分离的二态（或多态）性系

127

统相比，占有绝对的优势。为什么植物倾向于把雌雄功能结合在同一个体身上甚至 同一朵花内？

一、为什么雌雄同体？ 对于雌雄同花的植物，传粉动物的一次访问就既给柱头授了粉又从花药中带走 了花粉，使植物两个性别的功能同时受益。因为一套吸引物，如花瓣、花蜜和气味 等，可以诱使传粉者接触植物两个性别的器官（Givnish 1980, Bawa & Beach 1981, Charlesworth 1993）,植物在很大程度上减少了“广告成本”。这种雌雄同花的性系 统既保证了有效传粉，又节省了吸引传粉动物的成本。但是，植物的吸引结构在两 性功能上的作用并不是对称的。许多研究表明（Willson & Rathcke 1974, Queller 1983, Bell 1985），植物在吸引结构上的资源分配主要是为了散布花粉，对花粉接受的影 响较小。昆虫的一次光顾即可使胚珠受精，而生产出来的花粉要完全散布出去则需 要昆虫的多次访问。事实上，鲜艳、美丽的花朵经常可以近似地看作是植物的雄性 投入。另外，虫媒植物的果实一般都包含多粒种子，因而吸引传粉者的成本可以分 摊到许多后代的身上（Freeman et al. 1997）。 雌雄同体意味着植物可以进行自体授粉。由于自交能够带来自动选择优势和繁 殖保障效应（参见第二节），因而雌雄同体在选择上可能是有利的。但自交可能导 致后代质量下降（近交衰退）和有效花粉输出及异交胚珠量的减少（花粉和胚珠贴 现；参见第二节）。传统上，人们大多根据自交的利弊来判别雌雄同体或雌雄异体 的适应意义。根据性别资源分配理论，Charnov 等人（Charnov et al. 1976, Charnov 1979, 1982）对植物雌雄功能是联合还是分离提出了另外一个经济学意义上的解释。 这种解释与植物是否自交无关，而着重强调资源投入与每个性别适合度收益（fitness gain）之间的关系。更具体地，如果每个性别的适合度回报率随资源投入增加而上 升，性别分离将受到选择；如果适合度回报率随资源投入增加而减少，那么雌雄联 合应该受到选择，因为只有以这种方式利用资源植物才能获得最大的适合度。所以， 雌雄分离还是雌雄联合可以看成是植物追求资源利用效率最大化的微观经济学问 题。多数情形下雌雄同体可以使植物更加有效地利用资源，获得包括母本适合度和 父本适合度在内的最大繁殖成效。为了帮助理解这个经济学原理，下面我们介绍 Charnov et al.（1976）最先提出的性别分配模型。 首先让我们看一个雌雄异株的种群。雄性个体只生产花粉，雌性个体只生产种 子。一个雌株产生的种子里面既有雌性后代也有雄性后代，总数记为 F。令 M 为 每个雄株生产的、并可以成功到达柱头的有效花粉量。为了简单起见，我们假定雌 雄异株种群的性比率为 1:1。雌株适合度，即该个体由种子途径向下一代传递的基 因数为 F。因为一个种群的总体雌性适合度必然等于总体雄性适合度，所以当种群

128

性比为 1:1 时，平均每个雌性个体的适合度等于平均每个雄性个体的适合度，或者 说，雄株适合度也为 F。 现在，让我们考虑一个自交不亲和的雌雄同花突变体能否侵入这个雌雄异株的 种群。雌雄同花的突变体把它所有可利用的资源中的 v 部分投入到花粉生产，1－v 部分的资源用于种子生产。它所生产的种子数记为 f(1-v)，有效花粉量记为 m(v)。f （m）被称为雌性（雄性）适合度收益（fitness gain），或者雌性（雄性）适合度函 数。突变体生产的花粉量在种群花粉库中所占比例为 m(v)/MN，N 是雌雄异株种群 内雄性个体的数量。因为种群内的性比被假设为 1:1，所以雌性个体的数量也为 N。 突变体通过花粉途径贡献的基因数为[m(v)/MN]×NF=m(v)F/M。因此，雌雄同花突 变体的适合度为：

W = f (1 − v ) +

m(v )  f (1 − v ) m(v )  F = + F M M   F

（2-8）

显然，雌雄同花个体能够侵入雌雄异株种群的条件为（图 2-5）：

f (1 − v) m(v ) + >1 F M 同样如果上式反过来，雌雄异株种群就是稳定的。

1

（2-9）

雌性相对适合度,

f/F

f/F+m/M=1

图 2-5 雌性相对适合度与雄性相 对适合度之间的权衡关系。如果 权衡为图中显示的外凸形式，雌 雄联合可以侵入雌雄分离的种 群；反之，如果权衡为下凹形式， 那么雌雄联合不能侵入。外凸的 0

1 雄性相对适合度,

m/M

权衡意味着雌雄同体比雌雄异体 能够更有效地利用资源。

下面我们再考虑一个雌雄同花个体组成的种群。首先确定这个种群内个体的

129

ESS 性别资源分配比例。令野生型个体把 r 部分的母株资源分配给雄性功能（花粉 生产），剩余的 1-r 部分则分配给雌性功能（种子生产）。突变体把 v 部分资源分配 给花粉生产，1-v 分配给种子生产。突变型个体的适合度可以分别表示为： f (1 − r ) W = f (1 − v) + m(v) （2-10） m( r ) 如果 r 是一个 ESS，那么必须满足：

∂W ∂v

= f ' (1 − r ) + m' ( r ) v=r

f (1 − r ) 1 ∂ ( fm) = =0 m( r ) m ∂r

（2-11）

方程（2-11）意味着雌雄同花植物的雌性适合度函数和雄性适合度函数的乘积，即 f·m，应该被自然选择最大化（Charnov 1982）。 雌雄两个性别的适合度函数均可以采用指数函数来描述（Charnov 1982, Lloyd

1984），即 m = Mr b ， f = F (1 − r ) c 。容易求出，使得适合度函数乘积达到最大的性 别分配为：

r=

b r b = 或 1− r c b+c

（2-12）

雄性适合度收益（m）

M

Charnov（1982）认为，如果种子生产不受花粉短缺的制约，那么雌性适合度收益 函数将是资源投入的线性函数，即 c =1。而雄性适合度函数一般都是非线性的。根 据不同 b 值，我们可以得到不同形式的雄性适合度曲线（图 2-6）。

（a）饱和

（b）线性 图 2-6 资源投入与植物雄性适 合度收益（m）之间的三种基本

（c）加速

函数关系。雌雄同体植物的雄 性适合度函数一般被认为是饱 0

1

和形式的。

资源投入（r）

现在让我们假定雌雄同花种群已经进化到了 ESS 状态，并考虑完全雌性（或

130

雄性）个体能否侵入的问题。如果突变个体是完全雌性的，那么它将生产 f(0)=F 粒种子（所有资源都用于种子生产） 。突变个体如果是完全雄性的，则生产 m(1)=M 有效的花粉，其适合度为 m(1)

f (1 − r ) m(1) = f (1 − r ) 。种群内野生型雌雄同花 m( r ) m( r )

个体的适合度为 2f(1-r)。因此，雌雄同花如果是稳定的性别系统必须满足下列条件 （Charnov 1979, 1982）：

f (1 − r ) 1 1 = > , (1 + b) 2 F

b

m( r )  b  1 =  > M 2 1+ b 

（2-13）

即雌雄同花个体必须分别是雌雄单性个体适合度的一半以上。显然，满足条件 （2-13）的 b 值必须小于 1。因此我们可以得出结论：当雌性适合度收益是线性函 数时，雄性适合度收益必须是资源投入的饱和函数（即 m’>0, m”<0），雌雄联合才 是进化稳定的性系统。如果 b>1，雄性适合度曲线将表现为加速递增的形式（图 2-6），f 和 m 的权衡将成为图 2-5 中的下凹曲线，此时单性个体将可以侵入。 哪些因素会使雄性适合度收益呈现饱和形式？如果因为固着生长的缘故，一株 植物只能给邻近的少数个体授粉，那么花粉生产量加倍并不能使成功授粉相应地也 增加一倍（Nakamura et al. 1989），这时来自同一植株的花粉将产生局域配偶竞争。 这也许可以说明为什么雌雄同体（包括动物）和固着生长具有明显的相关。另外， 昆虫身体能够携带的花粉量总是有限的，而且昆虫身体附着花粉量增加会导致昆虫 更加频繁的清洁行为（grooming behavior），使花粉的损失比例上升。就如前面已经 提过的，由于同株异花授粉，植株开花数量越多，其花粉被昆虫成功带走并到达其 它植物柱头的比例就越低（Hessing 1988, de Jong & Klinkhamer 1994, Harder & Barrett 1995b）。文献中已有一些证据支持雄性适合度是开花数量（雄性投入）饱和 增函数的假说，例如 Geranium caespitosum（Hessing 1988）和 Ipomopsis aggregata （Campbell 1998）。 在上面的讨论中，雌性适合度收益曲线（f）假定为线性函数，这对于多数植 物种群可能都是合理的（Charnov 1982, Campbell 2000）。但是，如果我们考虑种子 空间散布的局限性，那么至少在理论上雌性适合度函数也可表现出饱和效应 （Charnov 1979, Lloyd 1984），尽管少数几个受控实验研究并未发现足够的证据 （Rademaker & de Jong 1999）。如果雌性和雄性适合度都是资源投入的饱和增函数， 那么雌雄适合度之间的权衡关系将更加外凸，使得单性植株的侵入变得更加困难， 或者说，雌雄同体变得更加稳定（de Jong 2000） 。Charnov et al.（1976）还列举了 其它一些对雌雄同体有利的因素，如限制花粉生产和限制种子生产的资源不同，植 物的雄性功能（开花、授粉）时间与雌性功能（果实成熟）时间不完全重叠等等， 这些因素也都有利于雌雄同体成为稳定的性别系统。

131

在上面的模型中，我们有意地回避了雌雄同体植物可能自交的问题。如果考虑 自交因素，结果将在很大程度上依赖于近交衰退系数的大小。如果自交本身是一个 受到正选择的适应性状（即δ< 1/2） ，那么自交将使雌雄同体更加稳定；反之，如 果自交在选择上是不利的（δ> 1/2） ，但又无法回避（例如，由于同株异花授粉的 缘故），那么自交将有利于单性雌株的侵入，降低了雌雄同体的稳定性（Charnov 1982, de Jong 2000） 。另外，许多雌雄同体植物的自交率不是一个固定值，而是随雄性资 源投入（如开花数）的增加而增大（图 2-1）。这时，如果近交衰退非常强烈（即δ >1/2），那么即使很少量的雄性资源投入也会在很大程度上影响植株的雌性适合度。 在这样的情形下，雌性资源投入越多（相应地，雄性资源投入越少），由自交和近 交衰退引起的适合度损失就越少，或者说，雌性适合度收益函数可能表现为加速递 增的形式（de Jong 2000），有利于单性雌株的侵入。 雌雄功能相互干扰是雌雄同体（尤其是雌雄同花）植物的一个重要繁殖代价 （Lloyd 1984, Barrett 2002b）。但是，雌雄同体植物可以通过多种手段来避免雌雄 功能之间产生相互干扰，例如单性花（包括雌雄异花同株、雄全同株、雌全同株等）、 雌雄异熟、雌雄异位等（Lloyd & Webb 1986, Webb & Lloyd 1986, Bertin & Newman 1993, Harder & Barrett 1995, Harder et al. 2000）。因此，多数雌雄异株的进化都不大 可能是为了避免雌雄干扰（参见第八章）。

二、雌雄分离的进化 有花植物的性系统可以分为性单态和性二态的两大类（表 2-2）。在性单态的种 群中，平均每个体作为父本贡献一半基因，作为母本贡献一半基因。但这并不意味 着每个个体在雌雄功能上是对称的，一定各占 50％（Lloyd 1980）。有些个体可能 偏雌性一些，有些个体可能偏雄性一些，往往和个体大小或者局地条件紧密相关 （Lloyd & Bawa 1984, de Jong & Klinkhamer 1994, Klinkhamer et al. 1997, Zhang & Jiang 2002）；更详细的讨论参见下一节。 相反，在性二态的种群中，个体在性表达状态上则呈现出双峰分布，每个植株 都是或者主要执行父本功能，或者主要执行母本功能（图 2-7）。性二态种群内的植 株可能都是单性的，即雌雄异株，也可能有些植株是单性的，有些植株是两性的， 即雌全异株（单性个体是雌性）或雄全异株（单性个体是雄性）。由于在种群水平 上雌性适合度必然等于雄性适合度，所以雌全异株或雄全异株种群内的两性个体在 雌雄功能上必然偏向于雌性（雄全同株）或雄性（雌全异株），导致了种群性表达 状态的双峰分布（Barrett 2002a）。对于雌雄异株的性系统，形态学性表达和功能性 表达是完全一致的，但对于雌全异株和雄全异株的性系统来说，二者并不统一，形 态学上两性的个体实际上主要执行单个性别的功能。解释植物性系统时必须注意性

132

表达状态的定量属性，以及形态学标准与功能标准经常并不统一的问题（Barrett 2002a）。 (b) 雄全异株

(c) 雌全异株

(d) 雌雄异株

个体数

个体数

(a) 雌雄同体

0

1 0

1

雌

雄 雌

雄

图 2-7 在性单态（雌雄同体）和性二态（雄全异株、雌全异株、雌雄异株）植物种群内不同个 体性表达状态（雌雄相对适合度贡献）的分布示意图。横轴为个体雄性适合度贡献占该个体总 适合度贡献的比例。

（一）性二态的进化途径 化石记录表明，最原始的被子植物是雌雄同体的（Sun et al. 1998）。有花植物 性系统进化的主要趋势是从性别联合走向性别分离（Darwin 1877, Lloyd 1982, Renner & Ricklefs 1995, Richards 1997, Charlesworth 1999），这已在被子植物 16 个 科中得到了很好的验证（Webb 1999） 。如图 2-8 所示，雌雄异株的进化主要有两条 途径（Barrett 2002a）。大多数的研究都集中在雌雄同花经雌全异株向雌雄异株进化 途径上，但 Renner & Ricklefs（1995）对所有被子植物性系统的调查数据进行分析

133

后提出，雌雄同花经由雌雄异花同株进化成雌雄异株的可能性更大一些（图 2-8）。 在雌雄同花→雌全异株→雌雄异株途径中，雌性个体通过雄性不育突变的扩散而侵 入性别联合的种群，然后通过雌性生育力的遗传修饰，自然选择将逐渐调整两性花 个体所执行的性别功能，使之越来越雄性化，直到最后成为雄性个体。在雌雄同花 →雌雄异花同株→雌雄异株的进化途径中，雌雄同花首先通过不育突变进化产生单 性花（雌雄异花同株），然后在雌雄异花同株种群内，对雌花和雄花相对数量的分 裂选择（disruptive selection）将使种群逐渐产生性别分化，最终形成了完全生产雌 花和完全生产雄花的单性个体。

雌雄同花 图 2-8 开花植物性二态进化 的 两 个 主 要 途 径 （ Barrett 雌雄异花同株

雌全异株

2002a）。从雌雄异花同株向 雌雄异株的演变也可能包括 单性雌株的侵入过程，如图 中虚线所示。雄全异株是非

雌雄异株

常罕见的性系统，现有证据 表明它更可能是从雌雄异 株，而不是雌雄同花，演变

雄全异株

来的。

从性单态到性二态的进化转变可能是跃进的，也可能是渐变的，取决于不育突 变的性质。有些不育突变是完全的，有些仅是部分的，在自然界中，二者均有可能 发生。完全雄性不育基因使携带它的个体完全丧失了生产有效花粉的功能，而部分 不育基因使个体仍然保留部分该性别的功能。在性二态进化的两个主要途径中（图 2-8），雌全异株途径包含着雄性完全不育个体侵入的过程，而对于雌雄异花同株途 径，一般认为雌雄异株的进化是由于部分雄性不育（雄花数量的相对减少）或部分 雌性不育（雌花数量的相对减少）个体的不断侵入。 对经由雌全异株的进化途径，人们已经开展了大量的理论和实证研究 （Charlesworth 1999, Webb 1999），而对经由雌雄异花同株的进化途径却相对地没有 给予足够的重视。事实上对于这条途径，我们并不清楚从性单态到性二态的转变是 由于完全雄性不育基因的介入（图 2-8 中的虚线），还是由于雌花和雄花数量相对 比例的逐渐调整。比较生物学的研究已经说明，雌雄异株的进化与雌雄异花同株具 有最紧密的相关（Renner & Ricklefs 1995，但见 Weiblen et al. 2000）。雌雄异花同

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株种群产生单性花，并具有许多对雌雄异株物种来说也是适应的生态学和生活史性 状。所以，可能某些共同的选择压力使雌雄异花同株和雌雄异株共同出现在一个植 物类群内。最近一项分子系统发育研究令人信服地说明了在新热带灌木—— Siparunaceae 科中，雌雄异株多次地起源于雌雄异花同株（Renner & Won 2001）。 甚至某些物种（如泽泻科的宽叶慈姑 Sagittaria latifolia）具有雌雄异花同株和雌雄 异株两种形式的繁育系统（Sarkissian et al. 2001, Dorken et al. 2002），说明雌雄异株 肯定是从雌雄异花同株演变来的。 理论上，单性雄株（雌性完全不育）的侵入并形成雄全同株种群也可以成为雌 雄异株进化的第一步（参见第八章） 。但是，现有的少数几个可以肯定在功能上为 雄全异株的例子都是从雌雄异株演变来的（Pannell 2002a, b） 。目前没有任何确凿的 证据说明，雌雄异株是雌雄同花经由雄全异株而进化来的（Barrett 2002a）。 如果性别特化和资源补偿（见下节）是雌雄异株进化的主要动力，那么雌雄同 花→雌雄（异花）同株→雌雄异株的途径（图 2-8）应该是非常普遍的。Renner & Ricklefs（1995）对所有被子植物进行的比较研究说明，雌雄异株和雌雄异花同株 在科级水平上相关最为紧密。但是，最近一项关于单子叶植物雌雄异株进化的系统 发育研究发现，雌雄异株物种的姊妹群通常都包含有雌雄同花的物种（Weiblen et al. 2000），意味着雌雄同花→雌全异株→雌雄异株的途径可能更普遍。而且，即使雌 雄异株肯定是从雌雄异花同株进化来的，它也仍然可能经过一个单性个体侵入的阶 段（图 2-8 中的虚线），因为有证据说明雌雄异花同株的种群存在着很高的（同株 异花）自交率和近交衰退（Dorken et al. 2002, Barrett 2003）。

（二）从性单态到性二态的进化动力 一些证据说明，雌雄异株可能是从雌雄异花同株逐渐进化来的，但通过雄性完 全不育突变的侵入而导致的性二态进化的证据更多一些（Charlesworth 1999）。根据 理论模型的研究，从性单态向性二态跃进转变的关键控制因子有以下三个 （Charlesworth 1999） ： （1）自交和异交的适合度后果， （2）资源在雌雄功能间的最 优分配，和（3）性表达的遗传控制。虽然经常出现在一些作物身上，细胞质雄性 不育在自然植物种群中是很少见的。许多具有细胞质雄性不育的物种在核基因组中 都有育性恢复基因（restorer allele），可以成功地把细胞质雄性不育的个体转化为功 能上雄性可育的个体（Silvertown & Charlesworth 2001 ）。具体考虑核质互作 （nuclear-cytoplasmic interaction）的性二态进化模型一般更加复杂（Bailey et al. 2003），此处从略。 假设雄性不育受核基因的控制，并且用 k 表示雌性个体相对于两性个体母本适 合度（种子产量）增加的比率，即

135

k=

雌性个体适合度－两性个体母本适合度（种子产量） 两性个体的母本适合度（种子产量）

反映了植物从雄性不育中获得的雌性适合度补偿，可称为资源补偿系数。单性雌株 侵入两性种群的必要条件为（参见第八章）：

k > 1 − 2 Sδ

（2-14）

在自交率（S）、近交衰退（δ）和资源补偿（k）这三个变量之中，无论哪一个增 大都有利于性二态的进化（Charlesworth & Charlesworth 1978） 。即使种群是异交的 （S =0），或者没有近交衰退（δ =0），只要雌性个体比雌雄同花个体能多生产一 倍的种子，即 k >1，雄性不育基因就能在种群中扩散开来（Van Damme 1984, Eckhart 1992, Thompson & Tarayre 2000）。或者说， k >1 是雌全异株性系统能够进化的一 个充分条件。 k 值一般都大于 0，因为雌株可以把更多的资源投入到种子生产当中。即使没 有资源的再分配，如果雌雄同体导致了两个性别功能之间的冲突（Barrett 2002b）， 那么单性雌株仍然可以从雄性功能缺失中获得利益。雌株种子产量的提高可能是由 于资源的再分配，也可能是由于避免了雄性功能对种子生产的干扰（例如，花粉阻 塞）。但避免性别冲突对于性二态的进化到底有多大的意义我们目前并不是很清楚， 因为对这个问题我们还没有开展任何系统的工作。毫无疑问，今后我们应该开展更 多的研究，以评估避免雌雄冲突在性二态进化中的重要性。 雄性不育的突变体刚侵入种群时在很多方面仍然与两性花个体很相象，往往还 残留着花药和无效花粉的生产功能。这意味着雄性不育的个体一般不能立刻把雄性 资源投入全部转移到雌性功能上去。而且，两性花植物种群的最优性别分配通常是 偏雌的，即不到一半的繁殖资源被投入到雄性功能（Lloyd 1984, Goldman & Willson 1986, Charlesworth & Morgan 1991）。因此，以上两个因素结合在一起使我们可以预 期雌株的母本适合度通常都在两性个体的两倍以下，即 k 值一般都将小于 1（Kohn 1988, Ashman 1994, Asikainen & Mutikainen 2003） ，除非植物雌性适合度收益曲线 随资源增加表现出很强的加速递增效应（参见图 2-6 中的曲线 c）。 如果雄性不育未对植物的雌性生育力给予任何补偿（k = 0） ，那么雌雄同体植 物的自交率 S 与近交衰退δ的乘积必须大于 0.5，雄性不育基因才能成功地在种群 中扩散。换言之，雌性个体可通过改善后代质量来获得足够的适合度收益以弥补由 雄性不育引起的雄性适合度损失（Eckhart 1992, Maki 1993, Kohn & Biardi 1995, Thompson & Tarayer 2000）。近期的几项关于雌全异株物种的实验研究都表明单性 雌株确实满足上述的侵入条件（Kohn & Biardi 1995, Schultz & Ganders 1996, Sakai et al. 1997）。当然，更常见的情况是雄性不育突变个体的种子数量和质量都得到了提 高（Webb 1999）。 如果传粉条件较差，雌性个体的种子生产有可能受到严重花粉短缺的限制，而

136

两性花个体可从自交中获得繁殖保障，即 k 值也有可能小于 0。传粉者一般更喜爱 访问两性个体，相对较少访问雌性个体。因此即使在两性个体未受到花粉限制时， 雌性个体也仍然可能会受到花粉短缺的影响（Delph & Lively 1992, Ashman 2000）。 这时，近交衰退必须非常强烈才能保证雌性个体具有相应的选择优势。关于性二态 进化的近期理论模型更加强调性别分配和生活史权衡（Seger & Eckhart 1996）以及 雄性不育基因与引起近交衰退的基因之间遗传关联（Schultz 1999）的作用。然而， 控制花部性状的基因与适合度基因之间的关系却一直不是很清楚（Takebayashi & Delph 2000）。

（三）多倍化、个体大小以及传粉条件与性二态的进化 性二态之所以能够进化的原因包括（1）避免自交（近交衰退）， （2）资源的再 分配，和（3）避免雌雄功能冲突。由于自交不亲和已经有效地防止了自交和近交 衰退的危害，所以性二态繁育系统在自交不亲和植物中发生的可能性应该相对较 小。然而在许多自交不亲和的属中，雌雄异株物种却经常出现，似乎与理论预期结 果相矛盾。但人们发现这些雌雄异株的物种大都是多倍体的（Charlesworth 2001）。 多倍化破坏了植物的自交不亲和系统（Chawla et al. 1997, Miller & Venable 2000, 2002），导致了自交和近交衰退的发生，这就为雄性不育基因的侵入和性二态的进 化奠定了必要的基础。北美枸杞属（Lycium，茄科）的分子系统发育分析表明，性 二态只在多倍体和自交亲和的物种中出现，但其亲缘关系最近的物种却是自交不亲 和的雌雄同花二倍体（Miller & Venable 2000, 2002） 。类似的模式似乎也独立地出现 在南非的枸杞属植物中。另外，其它科中互不相关的 12 个属的证据也表明，在性 二态进化过程中，多倍化可能起到了“启动子（trigger）”的作用（Miller & Venable 2000）。由于多倍化所引起的自交不亲和系统的崩溃在有花植物中是一个很普遍的 现象，性二态的繁育系统按理说应该也是很常见的，但事实却并非如此（表 2-2）。 隐性雄性不育基因是许多种子植物分离负荷（segregation load）的主要成分（Willis 1993, Carr & Dudash 1997），所以性二态繁育系统比较罕见的原因不是由于缺少合 适的遗传变异。对这个问题我们还需要进行更进一步的研究。 另一个可能导致性二态的因素是植株的个体大小（de Jong 2000）。在体型高大 （如灌木和乔木）或克隆生长旺盛（如水生植物）的物种中，同株异花传粉容易导 致很高水平的自交（Eckert 2000）。例如，在水媒的克隆海草植物（Zostera marina） 中，最近用微卫星标记检测出克隆生长与自交率之间存在着强烈的正相关（Reusch 2001）。克隆水生植物——宽叶慈姑（Sagittaria latifolia）既有雌雄异花同株也有雌 雄异株的种群，使该物种成为研究性别联合与分离的一个优秀模式物种（Sarkissian et al. 2001, Dorken et al. 2002）。采用遗传标记对宽叶慈姑进行的最新研究表明，同 株异花自交和强烈的近交衰退在该物种从雌雄异花同株到雌雄异株的进化转变中

137

发挥着重要作用（Dorken et al. 2002） 。许多雌雄异株植物的个体都很大，意味着在 原始的两性种群中同株异花自交可能是一个比较严重的问题，并因而促使植物朝着 雌雄异株的方向发展。与 Freeman et al.（1997）的观点相反，避免自交，至少在某 些情形下，可能也是雌雄异花同株→雌雄异株进化的主要选择力量。 自交率的增加有利于性二态的进化。但自交率增加并不一定全都是由较大的花 展示和同株异花授粉所导致的。雌雄功能时空分离（雌雄异位和雌雄异熟）程度的 下降也会导致较高水平的花内或花间自体授粉，同样可带来自交和近交衰退问题。 例如，Wurmbea 属（原为百合科，后来又划为秋水仙科 Colchicaceae）包括大约 41 种多年生的地下芽小草本植物，非洲和澳洲基本各占一半。所有非洲种都是雌雄同 花的，而 22 个澳洲种中有 5 个出现了性二态，并且雌雄同花物种的花展示（个体 开花数量）远远低于雌雄异株的物种。在种群水平上对 W. dioica（Barrett 1992）和 W. biglandulosa（Vaughton & Ramsey 2002）性系统种内变异进行的研究表明，性二 态是通过单性雌株侵入两性种群而实现的（雌全异株途径） 。虽然性二态物种的开 花数量比雌雄同花物种多，但这种相关不能明确说明因果关系。Case 等人（参见 Barrett 2003）利用 45 个形态学指标，结合分子数据（2 个叶绿体基因，psbBTNH 和 trnLF），构造了该属的最简约系统树，然后对花柱形态（直立花柱、折回花柱） 和性系统（雌雄同花、雌雄异株）的转换进行了历史重建。他们发现，雌雄异株至 少从雌雄同花当中独立地进化了 4 次。在性二态产生之前，开花数量从未增加，但 在每次雌雄异株出现之前都无一例外地先出现了折回花柱（即雌雄器官空间分离程 度下降）。这说明花内自交，而不是同株异花自交，是导致近交衰退和性二态进化 的可能机制。对 W. dioica 雌雄同花和雌雄异株种群传粉生物学的野外研究进一步 证实了这个结论（见 Barrett 2003）。 Wurmbea 属植物自交率的增加对于繁育系统的进化产生了两种截然不同的效 果。在传粉数量不足的环境中，一些物种朝着花内自交的方向发展，并最终演变成 花很小、开花资源分配很低的雌雄同花性系统。在该属中有 4 个雌雄同花种具有折 回的花柱（花内自交率较高），并且都是单花的、小花的。相反，对于那些传粉数 量充足但质量差（即多为自体传粉）的物种，单性个体可能由于具有远交优势而侵 入种群，导致了性二态的建立。因为没有“同株异花授粉的制约”，同时由于性选 择的作用，这些物种在繁殖上的资源投入，尤其是雄株的花展示，可能会显著提高。 也就是说，传粉数量不足和传粉质量很差将导致植物分别进化为不同的性系统 （Harder & Barrett 1996） ，说明生态学因素（传粉条件的好坏）对于繁育系统的进 化是至关重要的。

（四）环境胁迫对性二态进化的影响 达尔文最早注意到一个现象，即性二态更倾向于出现在干旱或者其它胁迫生境

138

种子适合度

中（Darwin 1877, Weller & Sakai 1990, Barrett 1992, Costich 1995, Wolfe & Schmida 1997, Ashman 1999, Barrett et al. 2001, Case & Barrett 2001, Delph 2003）。例如在夏 威夷地区，Schiedea 属（石竹科）所有二态物种都分布在干旱生境内，而单态物种 只有 4 个未出现在湿润生境中（Weller & Sakai 1990）。在伊比利亚半岛，喷瓜 （Ecballium elaterium，葫芦科）的性系统存在着地理分离，雌雄异花同株的亚种 出现在北部湿润地区，而雌雄异株的亚种出现在南部干旱地区。在若干性二态（雌 全异株的或亚雌雄异株的）物种当中，随着环境胁迫的增强，雌株在种群内所占比 例越来越大，两性花个体生产的果实却越来越少，说明性表达状态的分化越来越显 著（Webb 1979, Arroyo & Squeo 1990, Delph 1990a, Barrett 1992, Wolfe & Schmida 1997, Ashman 1999）。最近，Delph（2003）对文献中关于环境胁迫和性二态正相关 的经验证据进行了很全面的总结。性二态和环境胁迫的正相关并不符合人们的直 觉，因为环境胁迫通常都会导致较低的植物密度或者较少的传粉者，使得单性雌株 更易遭受花粉短缺的限制，从而更难侵入到两性种群中。

雌性个体

图 2-9 随着环境胁迫的增强， 雌性个体和两性个体种子适合 度（数量乘以平均质量）变化

两性个体

趋势示意图。两性个体的种子 适合度下降可能比单性雌株更 快一些，从而导致性二态更易

环境胁迫

在胁迫条件下产生， 详见正文。

资源丰度

但在胁迫生境中，近交衰退可能加剧（Dudash 1990, Wolfe 1993, Hauser & Loeschcke 1996, Cheptou et al. 2000a, Cheptou et al. 2000b），自交率由于密度下降或 传粉者行为改变而可能增加（Farris & Mitton 1984, Murawski & Hamrick 1991, Karron et al. 1995, He et al. 1998, Routley et al. 1999, Chen 2000, Mustajarvi et al. 2001），资源补偿效应（即 2-14 式中的 k 值）也有可能显著增强，因为受到环境胁 迫的两性个体一般倾向于把更多资源分配给雄性功能（Freeman et al. 1980, Charnov 1982, Lloyd & Bawa 1984, Korpelainen 1998）；这些机制都可使单性雌株在胁迫环境 中具有（与两性个体相比）相对更高的种子适合度（图 2-9），有利于性二态的进化 与维持（Delph 1990a, b）。 但是为什么受到环境胁迫的两性植物往往在雄性功能上投入相对更多的资源

139

呢？假设其它因素不变，仅仅可利用资源总量的不同就可以导致不同形式的适合度 收益曲线（图 2-10）。换言之，如果环境胁迫意味着植株在繁殖上投入资源量的减 少，那么胁迫环境中雄性适合度收益函数的形式可能趋于线性甚至加速递增，而雌 性适合度收益曲线如果是线性的则不受资源总量的影响。这样，由于在不同环境中 适合度收益曲线可能是不同的，所以不仅性别分配而且雌雄同体性系统的稳定性都 将发生相应的变化（De Laguerie et al. 1993）。有证据表明，S 型的雄性适合度曲线 至少在一种风媒植物中出现（Schoen & Stewart 1986）。

适合度收益

图 3.10 如果雄性或雌性适 合度收益曲线是非线性的， 那么可利用资源总量的不同 可以定性地改变适合度收益 最大资源投入量减少

曲线的性质，使之从饱和变 成近似线性的或者加速递增

资源投入

的形式。

不仅物理胁迫，生物胁迫同样也可以导致二态的性系统。例如，草食动物的采 食作用往往对产生花粉的个体伤害更大，因而更有利于单性雌株的侵入和性二态繁 育系统的建立与维持（Ashman 2002）。

三、雌雄同体植物大小依赖的性别分配 在植物种群内，形态学上雌雄同体的植物在雌雄两性功能的表达上却可能存在 着很大的不对称性。性别分配模型预测，植物的性别资源分配和个体大小存在着紧 密的相关，即存在着大小依赖的性别分配（size-dependent sex allocation; SDS） （Lloyd & Bawa 1984, Burd & Allen 1988, Klinkhamer et al. 1997, Zhang & Jiang 2002, Sakai & Sakai 2003）。支持 SDS 的经验数据也已经有很多，可参见 Klinkhamer et al.（1997） 和 Campbell（2000）的综述。 考虑一个异交的一年生植物种群，每年到繁殖季节时个体大小可以分为 N 个 级别，第 i 级别个体在种群中所占的数量比例为 pi，

∑

N

i =1

pi = 1 。后面我们将会看

到这些具体的 pi 值对随大小而变的资源分配格局没有定性的影响。用 Si 表示第 i 级别个体的大小（和该级别个体可利用的资源量），ri 为该级别个体分配给雄性功

140

v

能的资源比例，向量 r = {ri i = 1, 2, L N } 则完全刻划了该种群的资源分配对策。 假定雌性生育力（fi）和雄性生育力（mi）都只是资源投入量的函数，即个体大小 只间接地影响可利用的资源量，但不直接影响雌性和雄性生育力，因而它们可以分 别写为： f i = f [ S i (1 − ri )] ， mi = m( S i ri ) 。Klinkhamer et al.（1997）把这个假设 称为植物大小的预算效应（budget effect）。根据这个假设，植物获得的适合度回报 只取决于资源投入的绝对量，或者说，如果一个小个体和一个大个体投入了等量资 源给雌性或雄性功能，那么它们将获得相同的雌性或雄性适合度。至少对于动物传 粉的植物，个体大小对适合度回报的直接影响应该是很小的，因为对传粉者产生吸 引力的是开花的数量，而不是植株的绝对大小。令 f 和 m 分别为种群平均雌性和 雄性生育力，即 f =

∑

p f ， m = ∑i =1 pi mi 。 i =1 i i N

N

现在让我们考虑一个突变者在种群中的命运，该突变者的资源分配策略为：当

v

个体大小为 Si 时，分配给雄性功能的资源比例为 yi。 y = { y i i = 1, 2, L N } 为该突 变个体的总体资源分配对策。既然种群内个体大小的频率分布为 pi，i=1, 2, …N， 所以突变者大小为 Si 的概率也可以假定为 pi 。突变者期望的雌性适合度为： N N  m( S i y i ) W fi = ∑i =1 pi f [ S i (1 − y i )] ，期望的雄性适合度为：Wmi = ∑i =1 pi   m

 f。 

突变者的总适合度为：

m( S i y i )  N  W = W fi + Wmi = ∑i =1 pi  f [ S i (1 − y i )] + f （2-15） m   v 如果现在种群的资源分配对策， r ，是进化稳定的，那么对于任何 i 都必须有 ∂W ∂y i

v v y =r

= pi

 ∂  f =0  f [ S i (1 − y i )] + m( S i y i ) m ∂y i   yi = ri

（2-16）

或者，

f ∂m( S i y i ) ∂f [ S i (1 − y i )] = m ∂(S i yi ) ∂[ S i (1 − y i )]

（2-17）

这个结果意味着在 ESS 种群内，对于任何一个级别的个体，如果 ESS 取中间值， 即 0< ri <1，那么资源投入到雌性和投入到雄性功能应得到相同的边际适合度回报 （图 2-11）。

141

（a）

适合度回报率

（b）

♀ ♀

♂

♂

T

T

（c）

（d） ♀

资源投入量

♀

♂ ♂

个体大小

个体大小

图 2-10 每单位资源投入所产生的雌性和雄性适合度回报随资源投入量增加而变化的趋势。 当雌性适合度函数是线性的时候（a），个体大小如果小于临界值 T，那么所有资源都应投 入给雄性功能，因为这样获得的适合度回报更高；如果个体大小超过了临界值 T，那么雄 性资源投入量保持为恒定值 T，剩余的所有资源则都分配给雌性功能（c）。当雌性适合度 也是饱和函数时（b），雌性和雄性资源投入在超过临界值后都随个体大小增加，一般是雌 性投入增加更快一些（d） 。

如果雌性适合度函数是通常人们所认为的线性函数，那么我们可以得到一个重 要结论：存在个体大小的一个阈值，低于它时个体把所有资源投入给雄性功能，高 于它时个体的雄性功能资源分配保持恒定，而雌性资源分配线性增加（图 2-11c）。 如果雌性适合度不是线性的，而也是一个饱和函数，那么资源分配比例随个体大小

142

的增加会发生什么样的改变？Klinkhamer et al.（1997）对这种情形进行了数学分析， 得出结论：如果雌性适合度趋于饱和的速率低于雄性适合度，那么随个体大小增加 资源分配变得更加偏雌；反之，如果雄性适合度趋于饱和的速率低于雌性适合度（就 像在某些风媒植物中那样），资源分配比率将会变得偏雄。由于人们通常认为前一 种情形适用于大多数植物种群，所以，至少动物传粉的植物一般应该随着个体大小 增加而在性表达状态上更偏向于雌性。Klinkhamer et al.（1997）总结了文献中关于 单次繁殖的多年生植物随个体大小增加性别分配的变化，发现 44 个种当中有 26 个 表现出了显著的 SDS；尤其引人注目的是，这 26 个具有 SDS 的物种当中有 25 个 表现为个体随大小增加而更加雌性的趋势，与理论预期结果非常一致。 上面的模型只考虑了个体大小的资源预算效应，未考虑个体大小对适合度的直 接影响。但对于风媒传粉的植物，个体越大越有利于花粉扩散。所以，同样的资源 投入量，对于不同大小的个体来说，可获得不同的适合度回报，可称为个体大小的 体型效应（stature effect） （Burd & Allen 1988, de Jong & Klinkhamer 1994, Klinkhamer & de Jong 1997, Klinkhamer et al. 1997, Sakai & Sakai 2003）。Sakai & Sakai（2003） 的模型同时考虑了预算效应和体型效应，发现多数情况下风媒植物的雄性资源分配 应随个体大小而增加，但也可以出现下降（雌性资源分配增加）的情况。这与人们 在风媒植物中实际观察到的结果是相符的（Bickel & Freeman 1993, Fox 1993, Klinkhamer & de Jong 1997）。 对于 SDS 模型，人们还从其它角度做了进一步扩充，例如考虑了多年生植物 和自交率随开花数量而增加的情形（de Jong et al. 1999, Zhang & Jiang 2002），得出 了一些新的结论。例如，Zhang & Jiang（2002）分析了多年生草本植物的 SDS 问 题，发现种群内如果个体太小，这些小个体或者不繁殖或者只表现出雄性功能。de Jong et al.（1999）在分析了自交率随雄性资源投入而增加的情形后发现，此时即使 雌雄适合度函数都是线性的也会导致产生 SDS 现象，并且不取决于植物是风媒还 是虫媒。

四、雌雄异花的性系统 表 2-2 说明，雌雄同花是有花植物中最常见的性系统。雌雄异花的性系统在被 子植物中所占比例虽然不到 20%，但其表现形式却是多种多样的，具有特别复杂的 形态学。下面我们对雌雄异花性系统的各种主要类型做一简要概述。

（一）雌雄异花同株 雌雄异花同株是很普遍的性系统，尤其是在大型风媒传粉的植物中，如乔木、

143

莎草和水生植物，但在虫媒传粉的植物中却相对很少（Richards 1997）。至少在某些 植物区系中，这种繁育系统是与产生多种子干果的乔木和灌木生活型联结在一起的 （Flores & Schemske 1984） 。同一植株上性别分离的一个好处就是，植物能够很容 易地根据环境条件调节投入到各个性别的资源比例，使花粉扩散（雄性功能）和花 粉捕获（雌性功能）的总体适合度效益达到最大。而且由于在空间上（经常也在时 间上）性别分离，雌雄异花同株植物还可以避免雌雄功能相互干扰以及自交和近交 衰退的负面影响（Freeman et al. 1981）。 风媒植物花粉的最佳散发和接受要求不同的空气动力学（参见 Freeman et al. 1997）。雄花经常形成很长的、下垂的花序，并在风中摆来摆去，这样可以使雄花 产生的花粉顺利地混入在气流中。如果雄蕊在气流中保持一个固定位置，它将在风 向背后产生一个较长的反转漩涡，使花粉又回到雄蕊，对花粉向外散布极为不利。 而如果花序随风摆来摆去，永久的空气漩涡就不会形成，保持了气流的连续性，这 样花粉可以被带到更远的地方。但是，雌花的要求正好和雄花相反：对花粉散发非 常不利的空气漩涡对柱头捕获花粉却是非常有利的。所以雌花序往往是硬质的 （rigid），而且上举（有利于接受花粉沉降），并通常着生在较粗的主干枝条上。因 此在风媒植物中，雄性和雌性繁殖成功对空气动力学的要求正好相反。通过雌雄空 间分离，植物较好地解决了这个矛盾。或者说，雌雄异花同株有效地避免了雌雄干 扰。 根据个体大小依赖的性别资源分配模型（见上节），生长条件较好的植物（个 体大，资源充足，总繁殖力强）应该把更多的资源投入到雌性功能（见上节），但 是风媒传粉植物往往不遵循这一预测：随着生境斑块质量的提高，风媒植物往往增 加雄性投入（Burd & Allen 1988, Soloman 1989, Traveset 1992, Bickel & Freeman 1993, Fox 1993） 。如果花粉能扩散到更远的距离，并因而降低同胞花粉的局域配偶竞争， 那么大型风媒植物增加雄性投入就会得到更高的适合度回报（Burd & Allen 1988, de Jong & Klinkhamer 1994, Klinkhamer et al. 1997, Sakai & Sakai 2003）。关于雌雄异花 同株植物性别分配随个体大小变化的信息还很少，并且大多针对草本植物。随个体 大小的增加，雌雄异花同株植物的雄性资源投入有些是增加了，但也有些减少了， 两方面的证据都有（Bickel & Freeman 1993）。目前人们需要更多的数据来检验这两 种假说，尤其是用乔木和灌木的数据，因为乔木和灌木由高度和大小引起的适合度 差异比草本植物要更显著一些。 性别分配模型预测，自交应该使得植物分配给雄性功能和吸引结构的资源减少 （Charlesworth & Morgan 1991）。但与雌雄同花植物相比，自交的雌雄异花同株植 物不会以相同程度削减对雄性功能的资源投入，因为雄花自己需要拥有一套独立的 吸引结构（花萼、花瓣、花梗等），并产生较多的花粉以实现花间传递。此外，资 源分配模式的进化改变可能会受到缺乏遗传变异或者性状间遗传相关的限制（Ross 1990, Mazer 1992, Agren & Schemske 1995）。不同时空尺度上环境条件的变异也必

144

须加以考虑，因为植物的性表达可以随环境条件改变而发生变化。

（二）雄全同株 雄全同株在性表达模式的研究中曾引起人们特别的关注（第九章），虽然只有 不到 2%的被子植物种是雄全同株的（表 2-2）。雄全同株极可能是从雌雄同花进化 来的，其雄花的起源或者是部分两性花的雌蕊由于雄性不育突变而退化（Lewis 1942, Whalen & Costich 1986），或者是在两性花之外又新产生的（Anderson & Symon 1989）。不论是哪种途径都意味着雌性资源分配的相对减少，所以性别资源分配理 论同样也适用于雄全同株性系统的进化。需要强调，雄全同株是一种特殊的配子包 装（gamete packaging）策略（Primack & Lloyd 1980, Spalik 1991），因为降低雌性 分配也可以通过减少每个花中胚珠的数量来实现，这样仍可保持雌雄同花状态。此 外，雄全同株的配子包装策略还表现出明显的时空格局，这也是它的一个独特之处 （Emms 1996）。 对于雄全同株的植物来说，雌性功能和雄性功能在时间上的错位是很常见的， 如百合科的藜芦（Veratrum nigrum） （廖万金等 2003；见第九章）和棋盘花属植物 Zigadenus paniculatus（Emms 1996） ，它们都是两性花先开，然后才开雄花。为什 么雄全同株植物雄花开放时间普遍地晚于两性花？也许是在开花后期雌性功能投 入只能带来很小的（甚至没有）收获，但还需要更多的数据来证实这个想法。许多 雄全同株物种，包括百合科的藜芦（廖万金等 2003），雄花和两性花的花粉产量基 本相同，在某些物种中雄花甚至还低一些，如 Anthriscus sylvestris（Spalik 1991）。 至于雄全同株对植物交配的影响，有人认为它限制了异交（Primack & Lloyd 1980, Bertin 1982, Whalen & Costich 1986），也有人（Anderson & Symon 1989）认为它可 以降低自交率，取决于传粉者的行为。 根据最优资源分配模型，雄全同株只有当形成一个成熟果实的代价比较大、而 且最优雄花数量多于能结实的花数时才会出现（Bertin 1982, Whalen & Costich 1986, Anderson & Symon 1989, Spalik 1991）。雄花的花粉可能比两性花的花粉育性更高， 就象已在 Cneorum tricoccon 中所发现的那样（Traveset 1995），这代表了雄全同株 的一个优点，因为雄性适合度和雌性适合度都可从雄花花粉优良表现中获益（Bertin 1982）。雄全同株的另外一个也许是更重要的优点是，更大的花展示增加了对传粉 者的吸引力。因此雄花能够通过输出花粉而提高植株的雄性适合度（Lloyd 1979a, Bertin 1982, Soloman 1987 ），也能通过吸引传粉者而提高植株的雌性适合度 （Podolsky 1992, Harder & Barrett 1996） 。单性的雄花还可以减少对整个花序花粉输 出的干扰，有效地降低了花粉贴现效应（Harder & Barrett 1996）。 雌雄同花植物的一个普遍现象就是开花数远远大于结实数（Sutherland & Delph 1984, Sutherland 1986）。对此人们通常认为，多开的、未结实的花实际上执行了花

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粉输出功能，具有提高植株雄性适合度的作用（Willson & Rathcke 1974, Burd & 。如果确实如此，那么这些未结实的花应该都只是单性的雄花以减 Callahan 2000） 少在胚珠上的资源浪费。根据这种逻辑，雄全同株应该是一个很常见的性系统，但 为什么事实并非如此呢？或者如 Ehrlen（1991）所指出的，与其问雄全同株为什么 会进化，莫不如问雄全同株植物为什么如此罕见？雌雄同花植物看起来多余的（未 结实）雌蕊究竟在行使什么功能呢？两头下注（bet-hedging）和有选择的胚胎退化 （Sutherland 1986, Kozlowski & Stearns 1989, Ehrlen 1991）也许是两个最主要的原 因，但这还需要更多的实证工作来进一步验证。

（三）雌全同株 雌全同株在 Yampolsky & Yampolsky（1922）的统计中出现的频率也很低，大 约只有 2.8%（表 2-2）。在菊科中，雌全同株尤其常见，其花一般都很小，聚集成 头状花序。在一个头状花序中，两性的盘花被雌性的边缘花所包围，而整个头状花 序在功能上相当于一朵大花。雌全同株性系统的选择优势可从以下几个方面来考 查，即资源分配的机动灵活性、异交、雌雄干扰、昆虫捕食、以及吸引传粉者等（Bertin & Kerwin 1998, Bertin & Gwisc 2002）。首先，由于同一个体可以产生两种类型（雌 性和两性）的花，所以雌全同株，与雌雄异花同株和雄全同株一样，使植株能根据 环境条件或内在因素（如年龄、大小或生理状况等）的不同而适应性地调节资源投 入到两个性别的比例。但是，对北美紫菀属（Aster）16 个物种（Bertin & Kerwin 1998） 和一枝黄花属（Solidago）6 个物种（Bertin & Gwisc 2002）的广泛野外调查和温室 实验研究，却未能发现支持资源分配灵活性假说的足够证据；例如，较大的或生长 条件较好的个体并未产生较多的雌花。但是需要注意，雌花数量并不能完全代表雌 性总投入，后者还应包括种子成熟所需的资源投入。或者说，大个体产生的雌花比 例也许并不高，但雌性功能资源投入比例仍然可能随个体大小增加而发生变化（参 见第三节）。 雌花两性花同株可以提高植株的异交率，尤其是当它和花间雌性先熟结合在一 起的时候。雌花自己不生产花粉，因而其柱头上自交花粉的比例可能有所降低。对 于自交亲和的物种——欧洲千里光（Senecio vulgaris），雌性边缘花确实比两性盘花 的异交率更高一些（Abbott & Schmitt 1985）。雌花一般都分布在头状花序的边缘， 所以它们可以先接触到传粉者（Willson 1983）。但紫菀属和一枝黄花属植物都是自 交不亲和的，所以至少对这两个属植物来说雌花存在的理由不是为了异交优势 （Bertin & Kerwin 1998, Bertin & Gwisc 2002）。虽然如此，单性花也有一个优点， 即可以减少花内雌雄功能的相互干扰（参见第二节）。减少雌雄干扰的假说同样适 用于自交不亲和的植物，因为自身花粉即使不能成功授精也能通过物理或化学手段 干扰植株的正常受精和结实。把异交授粉的成功率和自体授粉后再进行异交授粉的

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成功率进行比较，Bertin 及其合作者确实发现了自身花粉干扰植物结实的证据，尽 管不是所有受试物种都如此（Bertin & Kerwin 1998, Bertin & Gwisc 2002）。 另外一个与雌全同株选择优势相关的因素是昆虫捕食作用。头状花序为草食昆 虫的幼虫提供了丰富的食物。如果草食昆虫主要是受花粉的吸引，而且对花的子房 造成严重伤害，那么雌花的母本适合度将大于两性花的母本适合度。这样，通过生 产一部分雌花，整个植株的雌性适合度可以得到提高。Bertin & Kerwin（1998）发 现，紫菀的盘花确实比边缘花更有可能被昆虫所捕食，但他们不能完全排除位置和 开花早晚等因素对雌花和两性花捕食率的影响。 最后，边缘花的舌片可以增加头状花序对昆虫的吸引力。没有舌片的头状花序 对于传粉者来说肯定是不醒目的，因而只能吸引少量昆虫访问。欧洲千里光有舌片 的基因型比没有舌片的基因型异交率更高一些，可能就是由于前者接受了更多的昆 虫访问（Marshall & Abbott 1984）。但是吸引传粉者假说只适用于虫媒植物，而风媒 的、并且是雌全同株的菊科植物并不少，如蒿属（Artemisia）。另外，这种解释还 需要假定舌片和雄蕊是相互替代的发育状态，在千里光属一种植物（Senecio squalidus）中也发现确实如此（Ingram & Taylor 1982）。然而，许多其它菊科植物 具有两性的舌状花（即同时拥有舌片和功能雄蕊）。 与雄全同株相比，雌全同株没有得到人们足够的重视。而且雌全同株也不象雄 全同株那样在系统发育上分布广泛，仅局限在少数的几个科内。对这两种繁育系统 发生范围的差异，目前还没有令人满意的解释。一个可能的原因也许是形成果实（雌 全同株）的代价比形成花（雄全同株）的代价更高（Charlesworth & Morgan 1991）。

（四）雌雄异株 雌雄异株在裸子植物中所占的比例（大约 25%） （Longo 1994），远高于被子植 物（大约 6%；参见 Renner & Ricklefs 1995），而且在某些热带植物区系中与木本特 性紧密地联结在一起（Givnish 1980, Sakai et al. 1995）。雌雄异株在各个植物区系中 出现的频率变化很大，从很低的 2.6%（西班牙东部的巴利阿里群岛）或 2.8%（加 利福尼亚）（Fox 1985）到夏威夷植物区系的 15％左右（Sakai et al. 1995）。雌雄异 株非常零散的系统学分布表明，雌雄异株经历了多次独立的起源（Lewis 1942, Lloyd 1982）。 雌雄异株主要与风媒传粉、雌雄异花同株、木本、肉果、绿色的小花、水媒传 粉以及非特异性昆虫传粉等紧密相关（Renner & Ricklefs 1995）。但其中多数研究都 只是从局部植物区系中得出的，而且没有考虑解释变量（explanatory variables）之 间的相关关系以及它们在系统发育上的联系。Renner & Ricklefs 考察了整个被子植 物区系，并且考虑了它们在系统发育上的地位，来检验这些相关关系的强弱。他们 发现，雌雄异株始终与雌雄异花同株、风媒、水媒以及攀缘生长紧密相关；动物传

147

播种子在科级水平上不是一个显著的因子，但在雌雄异株的属中出现的频率却非常 高。在许多地区植物区系中，肉果与雌雄异株存在着正相关，但肉果这一性状可能 与雌雄异株并没有什么真正的联系，它可能只不过是变量之间多重相关所导致的结 果（Muenchow 1987），例如肉果和乔木生长型（在热带植物科中它们都是显著的性 状）的相关。在进化上处于较原始地位的双子叶植物中，雌雄异株和雌雄异花同株 都很普遍，Renner & Ricklefs 认为，这也许是因为在这些植物中比较容易实现对雌 雄性别器官发育的抑制。 雌雄异株（以及雌雄异花同株）与非生物传粉较为紧密的联系常被解释为由风 或水进行不精确的花粉传递的结果。一些研究说明，繁育系统的改变与传粉方式的 改变实际上是同时发生的（见 Renner & Ricklefs 1995，及其所列参考文献） 。Renner & Ricklefs 认为雌雄异株与攀缘植物（不管是木质藤本还是草质藤本）之间的联系 可以归结为是对雌雄功能进行最优资源配置的结果。 某些雌雄异株可能是从几个被子植物属的二型花柱进化而来（参见第八章）。 在所有这些研究实例里，雄性个体由短花柱进化而来，而雌性个体来源于长花柱类 型。Beach & Bawa（1980）提出的假说认为，这是由于二型花柱种群的传粉生物学 （传粉者的行为和传粉者种类组成）发生改变所引起的。传粉生物学的改变打乱了 这两种类型之间互补的花粉流，形成了从长雄蕊到长柱头这样方向性的花粉流，而 短花柱和短雄蕊则处于不利地位。 有些植物属于“隐蔽的”雌雄异株，也就是说，它们在形态上是雌雄同花的， 但在功能上只是单性的（Mayer & Charlesworth 1991）。Mayer & Charlesworth（1991） 总结了这种现象，并揭示了繁殖资源分配在雌雄异株进化上的重要性。被称之为亚 雌雄异株的植物，具有严格的雄性个体或严格的雌性个体以及不定比例的两性花个 体，两性花个体的比例还可以随生长环境的不同而改变，如在 Schiedea globosa（石 竹科）中所发现的那样（Sakai & Weller 1991）。 Willson 首次探讨了性选择在雌雄异株进化过程的意义和作用（Willson 1979, 1990, 1994） 。性别分离可能会导致雌雄两个功能都更有效地利用资源。例如，增加 雄性资源投入可能会使花粉输出大幅度地上升；而雌性个体，由于节约了花粉散布 的成本，可以将更多的资源投入到种子生产。而且，雌性个体还可避免同株异花授 粉。现在，我们还不知道有多少雌雄异株是经性选择而进化的，但至少在某些物种 中，如 Myristica insipida（Armstrong & Irvine 1989），确实是如此。 很久以前就有人提出有差异的捕食可能是雌雄异株进化的一种选择力量 （Janzen 1971, Bawa 1980），近年来支持这一假说的证据逐渐增多（Ashman 2002） 。 食草动物根据植物性别进行有差异的捕食在某些物种中报导过（Bawa 1980）。例如， 在雌雄异株植物 Rhamnus ludovici-salvatoris 中，一种蝇只在雄花上产虫瘿（Traveset 1999）。这种植物并不是完全的雌雄异株，换句话说，一些雌性个体产生少量的雄 花，而一些雄性个体也产生少量的果实（结实率低于 1%） 。雌蝇也许完全能区分这

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两种花的性别，因为它们能检测到雌性个体上很少的几朵雄花并在上面产卵。由于 虫瘿是在花粉散布之后形成的，所以雄性功能不会受到负面影响。在该属其它植物 中也存在这一现象，如 R.. alaternus。昆虫的这种食草行为可能对性别分离有重要 的影响，尽管也可能是该类群雌雄异株进化形成后才出现昆虫的这种行为。 雌雄异株在被子植物中出现的频率仅仅大约 6％（Renner & Ricklefs 1995） ，说 明雌雄异株与多样化物种形成没有紧密联系。对具有不同性系统的被子植物的姊妹 群（sister-groups）最近进行的一项比较分析表明（Heilbuth 2000），在科和属水平 上雌雄异株谱系的物种数目较少。这种模式的形成是因为雌雄异株物种的灭绝风险 比非雌雄异株的近缘种可能要高一些。的确，关于雌雄异株和雌雄同体对种子成功 散布的后果的理论研究支持了这种可能性（Heilbuth et al. 2001）。与其两性的姊妹 类群相比，雌雄异株类群较低的物种形成速率也可能造成雌雄异株谱系较低的物种 丰富度。雌雄异株通常与非特异性传粉系统（包括风、水和泛化传粉者）相联系， 而不是与特化的传粉者（在许多两性花植物类群中推动了花多样化和生殖隔离）相 联系（Hodge & Arnold 1995, Johnson et al. 1998）。比较生物学家将来面临的挑战就 是区别低物种形成速率和高灭绝速率在解释雌雄异株类群较低物种丰富度中的相 对重要性（Barrett 2002a）。

（五）雌全异株 在被子植物中，雌全异株出现的频率非常低，仅为 7％左右（ Yampolsky & Yampolsky 1922; Lloyd 1975）。为使雌性个体在种群中得以存在，它们缺失的雄性 功能必须通过更高的雌性适合度来补偿（产生更高质量或更多数量的种子）。但是， 如果雄性不育是受母系遗传的线粒体基因控制的，那么只要雌性个体的育性有所增 强就可以侵入种群（Lewis 1942, Lloyd 1975）。然而，细胞质雄性不育在自然种群 中是罕见的。许多具有细胞质雄性不育的物种在核基因组中都有育性恢复基因，将 细胞质雄性不育的个体转化成雌雄同体的个体。 根据性别分配理论，如果雄性不育只受核基因控制，那么雌性个体的适合度最 低应为雌雄同花个体的两倍，但如果雄性不育是由核基因和胞质基因的双重控制， 那么雌性个体适合度可以低于雌雄同花个体适合度的两倍。在许多雌全异株植物 中，人们早就注意到雌性个体的种子产量比雌雄同花个体高，例如南瓜属植物 Cucurbita foetidissima（Kohn 1988）、斑点老鹳草 Geranium maculatum（Agren & Willson 1991）、百里香 Thymus vulgaris（Atlan et al. 1992）、线叶伐塞利阿花 Phacelia linearis（Eckhart 1992, Eckhart & Chapin 1997）、Chionographis japonica（Maki 1993） 、 马哈利酸樱桃 Prunus mahaleb（Jordano 1993）、Sidalcea oregana（Ashman 1994） （Ashman 1994）、蓝蓟 Echium vulgare（Klinkhamer et al. 1994） 、臭荠状车前 Plantago coronopus（Koelewijn 1996）和长叶车前 Plantago lanceolata（Poot 1997）等；更多

149

的实例可以参见 Webb（1999）。就像雌雄异株一样，雌全异株也一般被解释为逃避 自交和近交衰退的一种机制。在 C. japonica 等物种中，这可能的确是最主要的选 择力量（Maki 1993 ）。但在其它物种中，如奥寇梯木 Ocotea tenera（Gibson & Wheelwright 1996）却是避免近交以外的一些其它因子选择了雌全异株。雌性个体 和两性个体在花冠大小（Eckhart 1992）、花药大小和花蜜生产（Delph & Lively 1992） 等方面不同的资源分配模式，对于雌全异株的进化可能也是很重要的因素。雌全异 株常见于动物传粉的植物。为了理解雌全异株繁育系统的进化，我们需要开展更多 的工作来比较雌性和两性个体之间在传粉者行为、花蜜分泌以及物候等方面的异 同。

（六）雄全异株 与雌全异株相比，雄全异株更罕见。在一个两性种群内，雄性个体能够侵入的 条件是（Charlesworth 1999；参见第八章）：

2(1 − Sδ ) （2-17） 1− S 其中 K 是雄性个体育性的增加值。与雌性个体的情况相同，如果初始的两性种群 是完全异交的（即 S =0） ，雄性个体的育性至少应是两性个体的两倍（即 K >1）才 能侵入该两性种群（Lloyd 1975, Charlesworth & Charlesworth 1978, Charlesworth 1984）。如果入侵一个部分自交的两性种群，雄性个体需要更高的育性增加值，这 是因为在部分自交条件下，可以用于异交的胚珠数量减少了，故而植物很难通过增 加花粉输出来提高繁殖适合度。从中我们得出一个重要结论，即雄性不育比雌性不 育在进化上更容易实现。所以，植物不大可能经由雄全异株而进化成雌雄异株。 在人们曾经描述过的一些雄全异株的植物种群中，绝大多数已证明不是真正的 雄全异株植物，其在功能上实际已经是雌雄异株（Charlesworth 1984）：雌性个体只 是在形态学上表现为雌雄同花。一般来说，传粉者能够分辨植物是否生产花粉，而 且如果发现植物不产花粉就不访问。然而传粉者和植物学家都被植物的这种花部拟 态所蒙蔽了。因此，鉴定植物是否为雄全同株必须从功能的角度而不是从形态学的 角度着手（Pannell 2002a, b）。 明确证明在功能上为雄全异株的例子有四数木（Datisca glomerata） （Liston et al. 1990, Fritsch & Rieseberg 1992），其祖先是雌雄异株的（Rieseberg et al. 1992）。最近 在 Neobuxbaumia mezcalaenses （Valiente-Banuet et al. 1997）和一年生山靛 Mercurialis annua（Pannell 1997b, c）中又报导了雄全异株性系统。几乎所有这些真正在功能上 为雄全异株的例子都是从雌雄异株进化来的（Pannell 2002a） ，因为与它们亲缘关系 最近的物种都是雌雄异株的性系统。很可能雌雄异株种群中出现了一些部分恢复了 雄性功能的雌性个体，这些具有一定雄性功能的两性个体能够在雌性生育力较低 1+ K >

150

（也许是由于植物密度低）的环境中取代雌性个体，因为它们能够自交（Pannell 1997a）。如果这些两性植株确实是从单性雌株变来的，那么它们的雄性生育力一定 比雄性个体低得多，而这又恰好是维持两性个体和雄性个体共存（雄全异株性二态） 的必要条件。

第五节

雄性繁殖适合度

许多年来，人们往往只是从雌性功能的角度来进行植物繁殖适合度的研究 （Willson 1994, Schlichting & Delesalle 1997）。但在过去的二十多年里，有许多研究 都检验了雄性繁殖成效的不同方面，如花粉产量、花粉传递、以及后代的父本分析 （Bertin 1988, Snow & Lewis 1993）。雄性适合度一般表述为经雄性途径生产的（可 简称为雄育的）存活到繁殖年龄的后代数量。由于雄性适合度很难测量，在大多数 研究中甚至无法测量，所以通常只对与雄性适合度相关的一些性状进行了估计，如 花粉萌发能力、花粉管生长速率、花粉进行有效传粉的能力、雄育种子的重量和数 量、种子萌发能力以及雄育幼苗的质量等。当前人们已经开始广泛采用分子标记来 测量雄性繁殖成效，这将会极大地帮助我们理解植物对雄性功能资源投入的适合度 回报（Barrett & Harder 1996, Cruzan 1998, Campbell 2000）。 分配到雄性功能的资源用来产生一定数量、一定大小的花粉粒、雄性附属结构 （如花萼、花瓣、苞片）以及雄性附属物质（如花蜜）。这种资源分配可能与雄性 适合度紧密关联，尽管还缺少充足的实验证据（Bertin 1988, Young & Stanton 1990）。 在测量雄性适合度时，我们不仅需要确定花粉搬运的数量，而且还需对被搬运花粉 的成功率进行监测，因为这两个变量可能不是正相关的（Wilson & Thomson 1991, Wilson et al. 1994）。例如，一只蜜蜂在一个蜜源丰富的个体上也许会携带上很多花 粉，但可能只飞行很短的距离，或者造成大量的同株异花传粉，限制了雄性适合度 的提高。 花粉寿命在物种内和物种间都有很大变化，受环境条件影响较大，而且与雄性 适合度的关系似乎比较复杂（Bertin 1988）。但是，雄性繁殖成功率受花粉萌发率、 在柱头上萌发的快慢以及花粉管在花柱中生长速率等因素的影响，而这些因素又受 控于非生物环境因子（尤其是温度）的作用（Bertin 1988, Murcia 1990）。某个特定 花粉粒能否实现成功授粉取决于柱头上花粉量的组成和多少。几个有关花粉管生长 速率的比较研究发现，自交花粉或不亲和花粉的存在对异交花粉的花粉管生长有负 作用（Shore & Barrett 1984）。花粉粒的竞争能力受其自身基因型的影响，而不同个 体或者同一个体产生的不同花粉粒的基因型都不相同。所以任何一个花粉粒的繁殖 成功都受柱头上花粉粒基因型组成的影响（Bookman 1984） 。较大的花粉负荷可能 有利于花粉的萌发和花粉管的生长，但平均每一花粉粒产生花粉管的机会可能下降

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（Snow 1986），因此，较大花粉负荷中平均每个花粉粒获得授精机会的可能性相对 小一些。花粉落在柱头上的先后顺序对能否获得成功授粉的机会有较大的影响，并 且影响着来源于不同植物花粉粒之间的竞争潜势（Murcia 1990）。最近对木槿属植 物 Hibiscus moscheutos 的研究（Snow & Spira 1996）说明，共存植物之间在花粉管 竞争能力上存在着明显的差异，意味着花粉管竞争能力是植物雄性适合度的一个重 要成分。柱头上不同来源的花粉粒不仅要竞争谁先到达胚珠（利用性竞争），而且 还会干扰其它花粉粒的萌发与生长（干扰性竞争），就像在野萝卜（Raphanus raphanistrum）和 Palicourea lasiorrachis 等植物中已观察到的那样（Marshall et al. 1996, Murcia & Feinsinger 1996）。 对于雌雄同体植物，雄性功能一般受交配机会限制但不受资源限制；相反，雌 性功能受资源限制但不受花粉限制。这就是所谓的花粉捐献假说（pollen donation hypothesis, PDH）（Fishbein & Venable 1996, Broyles & Wyatt 1997, Burd & Callahan 2000）。根据 PDH，较大的花展示对雄性功能尤其有利，因为同时开放许多花的花 序可以吸引更多的昆虫访问，输出更多的花粉。一些人甚至认为，被子植物的开花 数量就是被这样的雄性功能所塑造的（Sutherland & Delph 1984）。主要的实验工作 都是在马利筋属植物（Asclepias spp.）中开展的，但 PDH 是否成立仍处于争论， 有人支持（Queller 1997） ，也有人反对（Broyles & Wyatt 1997）。要确定雄性功能是 否选择了多花的花序，需要对这些物种和其它物种进行更多的研究，要有更周密的 实验设计，并对资源水平（植株大小）等变量进行控制。我们还必须明确自交或异 交的后果，因为如果传粉者促进了同株异花传粉，那么多花的花序在输出花粉方面 就不会特别有效（de Jong et al. 1993, Harder & Barrett 1995a）。从理论上讲，如果同 株异花传粉对雌性适合度的影响（由于近交衰退作用）低于对雄性适合度的影响（由 于花粉贴现效应），我们就可以预测，小个体投入到雄性功能的资源更多，而大个 体投入到雌性功能的资源要相对更多一些（de Jong et al. 1993, 1999；亦参见第三 节）。 通过对雌性和雄性繁殖成效进行评估，我们就可以考查（1）二者是否相关， （2）雌性和雄性适合度的遗传变异有多大，以及（3）雌性和雄性适合度受环境因 子影响的程度是否相同。一些研究已经证实了雌性功能和雄性功能存在着遗传变 异，但没有一个固定的模式表明雌雄功能之间正相关还是负相关（Schlichting & Devlin, 1992; Mutikainen & Delph, 1996; Strauss et al., 1996）。而且研究表明，食草 作用对雌性功能的影响和对雄性功能的影响既不相同也不是等比例的（Mutikainen & Delph 1996, Ashman 2002）。我们还需要更多的数据来评估雌性和雄性组分对不 同环境因子的可塑反应。 对于雌雄同体植物还应强调的一点是，虽然两个性别功能发生矛盾大多表现为 雄性功能（花粉散发）对雌性功能（花粉接受的量与质）的干扰，但也有可能出现 相反的情形，即雌性功能干扰植株发挥雄性功能（Fetscher 2001, Barrett 2002b）。在

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“运动性雌雄异位”中，雌雄分离是在花的一生当中通过性器官位置的发育变化而 实现的。玄参目植物常见的触敏（touch-sensitive）柱头就是这样的一个例子，其柱 头裂片（lobe）一碰到传粉者就会迅速合拢。Webb & Lloyd（1986）提出，柱头合 拢可能是降低雌雄干扰的一种机制，而并非是为了减少花内自交，这在最近一项实 验研究中得到了证明。 Fetscher （ 2001 ）对蜂鸟传粉的沟酸浆属植物 Mimulus aurantiacus 的柱头合拢行为进行了实验操纵后发现，在传粉者接触之前人为地使柱 头合拢，与自然的开放状态相比，可以使花粉输出量提高将近两倍半，而且柱头的 开放或合拢对自体传粉水平几乎没有影响。这项工作首次清楚地说明植物花部性状 的选择力量与自交无关，主要来源于雌性对雄性功能的干扰。同株异花授粉产生的 花粉贴现效应也可以看作是一种形式的雌性器官对雄性功能的干扰，尽管这时自交 和雌雄干扰的作用纠缠在一起，很难确定谁更重要一些。

第六节

花部特征与传粉者的相互影响

花和花序的基本功能就是促进植物之间成功交配。对于生物传粉的植物，花和 花序的功能仅在与传粉者发生短暂的相互作用时才表现出来，此时花（和花序）进 行着花粉的输入和输出过程。植物之间花粉有效传递在很大程度上取决于传粉者的 种类和植物对传粉者觅食行为的操纵。花部特征可分为两个层次，即花设计（floral design）和花展示。花设计是指花的结构、颜色、气味和给访花者提供的报酬（花 蜜和花粉等）等所有单花特征，而花展示是指花在某一时刻开放的数量和在花序上 的排列方式，可看作为花在群体水平上表现出的特征（Barrett 1998, 黄双全、郭友 好 2000）。虽然花部特征与传粉者行为、传粉机制和植物适合度有紧密关系，但花 部特征的改变对于传粉和交配有何后果仍未得到足够的重视。对于选择如何作用于 花部性状，以及被子植物繁殖多样化的驱动机制，我们也仍然没有足够的了解 （Barrett 2003）。对花设计和花展示缺少功能分析的主要原因也许是，许多不同的 性状组合可能对应着相同的交配模式，使得人们很难去探讨花设计和展示的适应性 基础。

一、花部特征对传粉者的吸引 花部诱物和报酬与传粉者觅食的关系是植物和动物协同进化研究的一个重要 内容，例如花色素的化学成分与昆虫的视觉反应、花的气味对访花者的识别和行为 的影响、花蜜和花粉的营养成分与访花者的觅食偏好等（见本章附录） 。不同类型 的访花者对光的敏感程度不同。虫媒花通常有紫外光的反射光谱，能被许多昆虫视

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觉感知（Weiss 1991）。花蜜和花粉也可能在近距离时对传粉者有诱导作用。例如， 在蜜蜂传粉的植物中，花蜜可吸收紫外光谱而被昆虫敏锐地察觉。花蜜反射荧光的 式样和光谱范围为传粉者提供了丰富的花蜜信息。这种机制提高了昆虫的觅食效 率，同时也通过减少对已传粉（花蜜已被采食）花的访问而提高了传粉效率。许多 植物的花冠上有色斑，被称为蜜导（honey guide），其作用是引导近距离的昆虫迅 速找到蜜源。花提供的花粉和花蜜都是富含营养的物质，补偿了传粉者访花付出的 能量消耗。 把花生物学和交配对策联系在一起的研究工作大多集中在花设计方面，尤其是 花内性器官的配置策略，但对花展示的进化生态学研究却相对很少（Schoen & Dubuc 1990, Fishbein & Venable 1996, Harder & Barrett 1996）。前面我们已经提到过 （第二节），较大的花展示虽然可以吸引更多的传粉者，但它不可避免地会导致同 株异花授粉，造成较高的自交率和花粉贴现。蜂鸟传粉的 Besleria triflora，其性表 达状态为雄全同株（两性花和雌蕊败育的雄花） 。这种植物的雄花在功能上并不作 为花粉的供体，仅在于使花展示更为醒目，从而增强了对传粉者的吸引力（Podolsky 1992）。由于 B. triflora 的种子生产受花粉短缺的限制，而且在花粉展现时间长度和 传粉者每次访问成功带走的花粉量等方面，雄花都不如两性花有效，所以 Podolsky （1992）认为单性雄花的适应意义在于提高了两性花的授粉效率，即植株的雌性功 能。但这个解释却遭到了 Harder & Barrett（1996）的严厉批评。Harder & Barrett 认为，雄花的存在降低了花粉贴现以及自交率，因而可比两性花更能提高植株的雄 性生育力。虽然添加雄花和两性花都可以增加花序的吸引力（Podolsky 1992），但 添加雄花比添加两性花对提高植物的雄性繁殖成效更有利。B. triflora 的雄全同株 策略代表了一种独特的适应机制，使植株既增强了对传粉者的吸引力，同时又不会 造成严重的花粉贴现。 花展示包括花开放速率、花寿命和花朵在花序内的空间排列等几个方面的内 容，但很少有人对它们进行全面综合研究，甚至人们也不知道植物是否能够根据局 地传粉环境来适应性调节花展示大小及交配系统（Eckert 2002）。另外，在不同的 被子植物类群之间存在着花大小与数量的差异，但这种差异的适应性基础却被忽略 了（Worley et al. 2000）。虽然花大小与数量的差异被看作是权衡关系的一种体现， 但是关于它们遗传相关的经验证据却几乎没有（Worley & Barrett 2000, 2001）。 为了吸引传粉者，植物还额外发展了许多有利于传粉者活动的机制。在西班牙 东南部，早春植物长苞水仙（Narcissus longispathus）的传粉者由于温度太低而活 动很少，但连续 6 年的野外调查表明大多数花都得到了成功的授粉。其蜂类传粉者 只在阳光照射下体温得到上升才出来觅食。阳光的照射可使花内温度提高 8℃，花 内温度的提高配合了传粉者的活动。更奇妙的是，已发现有 3 种植物，即天南星科 的 Philodendron selloum，Symplocarpus foetidus 和荷花（Nelumbo nucifera），可像恒 温动物那样调节自身的温度，给传粉者提供更加舒适的环境，与此同时也促进了自

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身的繁殖（Herrera 1996a, Seymour & Schultze-Motel 1996）。

二、花部特征对传粉者的适应 传粉生物学研究的一个主要目的是探讨花部特征对特定传粉媒介的适应，并确 定传粉综合征（见附录） ，即一系列反应了适应于不同类型传粉媒介的结构与功能 花部性状（Faegri & van der Pijl 1979）。相对来说，种内花部特征的变异以及由这些 变异所引起的繁殖成功率上的变化却没有得到人们充分关注。一些研究已经证明了 对某些花部特征存在着表型选择作用（Nilsson 1988）。例如达尔文曾推测，管状花 的进化是由于长吻传粉昆虫的选择。Nilsson（1988）在实验条件下降低花冠深度， 花粉传递率降低，降低了植物的生殖力，即吻长加大导致花管深度的进化，证实了 达尔文的猜想。花的进化速率可能会很快，可以迅速地对传粉者种类和丰富度作出 反应（Galen 1996）。对 10 种植物传粉和花对称性关系的研究表明，传粉者偏爱自 由地访问对称花，且停留时间长（Moller & Eriksson 1995）。传粉者的偏爱和潜在的 适合度利益可能选择了花的对称性。 虽然传粉者选择确实可以对植物的花部性状施加影响，但这种选择在自然界中 发生的频率有多高、强度有多大？对于这个问题不同的研究者有不同的观点，争议 较大（Herrera 1996b, Wilson & Thomson 1996）。例如，Herrera（1996）在西班牙东 南部地区调查了 58 种虫媒植物，发现花冠管长度这一表型性状的变异模式并不完 全符合“传粉者框定了花的进化”的传统观点。同样，Wilson & Thomson（1996） 总结的实验证据也不支持花的差异完全是为了适应特定传粉者的观点。某些花部性 状可能并不是对当前传粉者的适应，而是一种遗留适应（exaptation） （Gould & Vrba 1982），即，是对已经灭绝或者不再生长在当前环境中的那些传粉者适应的结果。 文献中已经报导了若干这方面的例子，其中之一就是夏威夷的一种藤本植物 Freycinetia arborea 。 该 植 物 种 有 一 个 较 深 的 花 冠 管 ， 可 能 是 对 管 舌 雀 科 （Drepanididae）中一种已经灭绝鸟的传粉适应。而现在，这种植物由从日本引入 的绣眼鸟（Zosterops japonica）成功地进行着传粉（Cox 1983）。 如果某一花性状能够显著地增加具有该性状植物的适合度，那么可以认为该性 状受到了一个或一群特定传粉者的选择作用。为了确定一个传粉者对植物适合度的 贡献，即传粉者效力（effectiveness），需要对其传粉数量和传粉质量同时进行评估。 传粉数量取决于传粉者访问植物的频率和花被访问率，而传粉质量则取决于传粉者 带到柱头上的花粉、觅食模式和对花性别阶段的选择等。传粉数量和传粉质量的乘 积决定了传粉效力，但二者之间往往不存在正相关关系（参见 Traveset 1999 及其 参考文献）。 传粉者对花性状选择的强度，或者说植物对传粉者选择适应的程度，可能既决

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定于植物固有属性（遗传和生活史） ，又受外在环境因子的制约（Herrera 1996b）。 在环境因子中，传粉者种类组成和相对多度的时空变异可能是最重要的淡化传粉者 对花性状选择作用的因子。传粉者组成的时空变异已经被广泛证实，它可能导致不 同地点（或时间）具有不同的选择方向和选择压力（Herrera 1988, Thompson 1994）。 如果这种镶嵌格局发生在小范围内，例如在个体之间可以频繁基因流动的区域内， 传粉者对花性状选择作用的效果可能是很微弱的。因此要理解某一特定花部性状的 进化，很重要的一点就是在空间（尽可能包括该物种的整个分布区）和时间（季节 内和季节间）尺度上估计传粉者组成和多度的变异（Eckert 2002）。 即使花性状受到了选择并产生了表型变化，它对植物雌性适合度的影响可能还 是比不上个体大小、动物取食、种子散布等因子的作用。例如，肖竹芋属 Calathea avandensis（Schemske & Horvitz 1989）和堇菜属 Viola cazorlensis（Herrera 1993） 花形态的改变只能解释不到 10%的果实产量的变异。但是，正如前面提到过的那样， 选择作用可能是通过雄性功能而发生的。因此我们必须从雌性适合度和雄性适合度 两个方面来确定表型选择的重要性（Primack & Kang 1989, Devlin & Ellstrand 1990, Dudash 1991, Conner et al. 1996）。对于产生不止一朵花的植物，无论考查植物的雄 性功能还是雌性功能，我们都必须以整个花展示（花序）为单位，因为这样的植物 存在着同株异花授粉的可能性（Harder & Barrett 1996）。 传粉者对花性状或花展示产生表型选择作用至少需要以下 4 个方面的必要条 件（Traveset 1999）：（1）有效的传粉者必须很少，并且在时空上多少保持着一定 的恒定性； （2）生活史限制和遗传限制等可以是忽略不计的； （3）传粉对植物雄性 适合度和雌性适合度的影响必须大于其它生态因子，包括非生物因子（微生境、干 旱等）和生物因子（动物取食种子、病原体、种子成功散布等）对适合度的影响； （4）被选择性状的变异必须与植物繁殖成功率紧密相关。对于那些由于同株异花 授粉或自交而显著降低适合度的物种，传粉者的行为可能非常重要，并可能因此选 择了较小的花展示、较少的（植株）花蜜产量、和个体内雌雄功能的时空分离。 对于动物传粉的植物，传粉者缺乏或者显著减少（如在侵占岛屿时或在高山生 境中）可能会影响交配成功率，并选择促进自交的花部性状。例如，花药和柱头的 时间和空间分离程度在不良传粉条件下可能也会有所下降（Lloyd & Schoen 1992, Mallick 2001）。但是，如果由于某些原因，严酷生境中种群的有害等位基因没有被 清除，那么自交可能是非常有害的（Harder & Barrett, 1996） 。这可以解释为什么在 巴塔哥尼亚（Patagonia）高海拔地区植物有较多的自交不亲和现象（Arroyo & Squeo 1990, Jarne & Charlesworth 1993）。在巴塔哥尼亚严酷的高山环境中，Arroyo 及其 合作者沿着 2200m～2600m 的海拔梯度调查了约 150 个植物种的繁育系统，发现随 着海拔升高，异交的繁育系统（雌雄异株和自交不亲和）在群落所有物种中所占的 比例显著增加，虽然传粉者访花频次下降了一半。当然，植物可以采取自交以外的 其它手段来适应不良传粉环境，例如增加开放期间花朵的吸引力。那么为什么不良

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传粉条件有些情形下导致了自花受粉，而另一些情形下却引起了其它进化反应呢？ 原因也许可以归结为近交衰退程度的不同（弱近交衰退选择了自交），但目前缺少 足够的证据（Jarne & Charlesworth 1993）。Harder & Barrett（1996）认为繁殖保障 假说需要更多的检验，因为目前只有少数几项研究在种群水平上检验了传粉者活跃 程度和母本自交率之间的相关关系（都支持该假说），但很少有在个体（或花）水 平上检验该假说的工作（Eckert & Schaefer 1998, Herlihy & Eckert 2002）。即使繁殖 保障效应普遍存在，不够胜任的传粉者仍然可以影响植物的自交率和后代质量 （Harder & Barrett 1996） 。例如，频繁访问不同植物种的传粉者可导致不同种的花 粉相互干扰或者将花粉浪费在其它物种的柱头上。花粉筐负荷分析显示，在我国横 断山区传粉昆虫（主要为熊蜂）和列当科马先蒿属（Pedicularis）植物之间只有中 等水平的忠实度（fidelity），同一花粉筐一般载有多种马先蒿植物的花粉，甚至包 括其它科属植物的花粉，而仅载有某一种或几种特定马先蒿的花粉筐所占比例并不 高（Macior & Tang 1997, Macior et al. 2001）。 大多数传粉生物学研究都隐含着这样一种观点，即传粉系统向着更特化与专化 的方向发展，而且传粉者的特化与专化对植物种的形成和进化辐射是至关重要的 （见郭友好 1994 及其参考文献）。但最近有人开始对这种传粉系统进化的趋势提出 了质疑（Waser et al. 1996, Johnson & Steiner 2000）。Waser et al.（1996）提出，无论 在温带还是在热带地区，传粉系统都比人们以前所认为的更泛化、更多变。植物和 传粉者的地理分布区很少完全匹配，这表明二者之间的相互作用不是专性的 （Thompson 1994）。而且，传粉者还可以侵入新的地区，甚至取代原有的传粉者， 如 Freycinetia（Cox 1983）。即使是无花果和丝兰，它们与传粉者之间的相互作用 可能也不是绝对专性的（Pellmyr et al. 1996, Waser et al. 1996） 。Herrera（1996a,b） 的数据也表明，植物与传粉昆虫目的相关很微弱，亦支持“花很少对传粉者产生特 化”的观点。事实上，传粉综合征这一概念并不能准确地预测某一特定植物的传粉 者（参见 Herrera 1996b 及其参考文献） 。过分依赖已经总结出的传粉综合征（见郭 友好 1994，和本章附录）去推论可能的传粉者，将难免误入歧途，因为在自然界 中例外的情况时有发生，更何况在实际传粉过程中，问题要复杂得多。 越来越多的野外研究表明，即使是高度特化的花，除具有相对稳定的传粉者外， 也常常为其它一些传粉者所拜访。例如，毛茛科耧斗菜属植物 Aquilegia formosa 具 有典型的红色花，以前曾被认为是严格地蜂鸟传粉的（Grant 1952） ；但后来人们观 察到，在美国加利福尼亚地区，该种植物亦为天蛾所访问，进而得出了它与同属另 外一种天蛾传粉的、开白花的植物 A. pubescens 之间存在杂交机会的结论（Chase & Raven 1975） 。传粉者行为的变异很容易导致类似上述情形的发生，而这种行为上 的变异在一些主要的昆虫传粉者中又极为普遍。另一种情况是，尽管有昆虫访花但 无传粉发生（郭友好 1994）。而且在传粉者较少的生境中，许多植物既有生物传粉 又有非生物传粉（Gomez & Zamora 1996, Traveset 1999）。要确定植物以多大的频率

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以及在什么条件下对传粉媒介产生特化适应，需要我们对不同地区（热带和温带） 植物的传粉系统进行更多的研究，尤其是在传粉者组成和花粉限制时空变异等方面 （Dudash & Fenster 1997, Johnson & Steiner 2000）。

第七节

生物传粉与被子植物的多样化

植物进化生物学研究中人们一直很关心的一个问题是：为什么有如此多种（和 科）的被子植物，而其它种子植物的种类却很少？现存被子植物的物种数是所有其 它种子植物物种数量的 100 倍以上（Gorelick 2001） 。自从达尔文以来，人们广泛接 受的一个观点是被子植物和昆虫传粉者的协同进化导致了有花植物和昆虫的巨大 多样性（Darwin 1862, Grant 1949, Thompson 1994, Grimaldi 1999, Gorelick 2001）。 许多研究者（Raven 1977, Regal 1977, Burger 1981, Crepet 1983, Crepet et al. 1991, Eriksson & Bremer 1992）都认为，生物传粉或者提高了植物的物种形成速率，或者 降低了其灭绝速率，从而导致了被子植物的高度多样化。例如，传粉者可以通过机 械或行为机制促进种群间的生殖隔离，提高物种分化速率（Grant 1994, Schluter 1998）。生物传粉还可促使植物保持异交，并因而具有较高的遗传多样性（高遗传 多样性有利于种群快速进化）。因为传粉者能够在稀疏种群内长距离传递花粉 （Regal 1977, Burger 1981），而且，生物传粉一般比风媒传粉植物的种群密度低， 而低密度种群不大可能受传染病或草食动物爆发的影响（Stebbins 1981） ，所以生物 传粉往往和较低的物种灭绝速率联系在一起。类似地，业已有一些证据说明，生物 传播种子（主要是脊椎动物）在一定程度上促进了被子植物的多样化（Tiffney & Mazer 1995）。 但是，Gorelick（2001）列举了 4 个方面不支持生物传粉假说的经验证据： （1 ） 昆虫传粉的植物有几个古植物类群——被子植物、倪藤目（Gnetales）、本内苏铁目 （Bennettitales）、掌鳞衫科（Cheirolepidiaceae）（松柏类，已在白垩纪/第三纪交界 时 灭 绝 ）、 髓 木 目 （ Medullosales ）（种 子 蕨 ， 已 在 二 叠 纪 灭 绝 ）、 以 及 苏 铁 目 （Cycadales） ，但其中只有 4 个经历了多样化（或辐射）过程；（2）在被子植物发 生辐射时，化石记录中却没有出现昆虫多样性的同时大量增加； （3）禾本科植物是 风媒的，却具有非常高的物种多样性（超过了 1 万种） ； （4）蚁科（Formicidae）昆 虫基本上都不是传粉者（只有极少数的蚂蚁是传粉者，而且也是后来衍生的；参见 Gomez & Zamora 1992, Ramsey 1995, Gomez et al. 1996, Gomez 2000），但也非常多 样化，并且在自然群落中往往是优势种。虽然并不否认生物传粉在被子植物和昆虫 的物种分化过程中扮演了重要角色，但 Gorelick 更强调，昆虫传粉既不是被子植物 巨大多样性的充分条件，也不是必要条件。 与生物传播花粉（及种子）促进了被子植物多样性这一观点不同，另一些人

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（Stebbins 1981, Midgley & Bond 1991, Doyle & Donohue 1993, Ricklefs & Renner 1994, Gorelick 2001）则认为有花植物的形态和生理特征在被子植物的多样化过程 中发挥了更重要的作用。这些研究者主张，被子植物比裸子植物更成功的原因是由 于被子植物在以下几个方面具有更高的可塑性，即（1）生长型，（2）可以生存的 生境类型， （3）利用环境资源的方式， （4）繁殖类型（营养繁殖在裸子植物中非常 罕见）， （5）更加多样化的繁育系统（裸子植物的繁育系统通常要简单一些），使被 子植物获得了相对竞争优势。 上述两种观点都有经验证据的支持，尽管只有最近的几项研究采用了全面的数 据（Ricklefs & Renner, 1994; Tiffney & Mazer, 1995）。通过比较被子植物一个亚群 （147 科）有化石记录以来的多样化速率和每科现有的物种数，Eriksson & Bremer （1992）发现虫媒传粉比风媒传粉植物多样化速率明显地要高一些。但是这一工作 的缺陷是假定进化速率和灭绝速率自始至终都是恒定的，而且只能估计每个科在化 石记录中出现的时间（Crepet et al. 1991, Ricklefs & Renner 1994） 。Ricklefs & Renner （1994）表明，最早的化石记录对年龄的估计是不可靠的，而且多样性增加过程也 绝不是指数式的。他们的数据库包括有花植物的所有科（n = 365），并且每个科都 有下列数据：属和种的数目、地理分布、生长型、传粉系统和种子散布方式。动物 传粉科的物种数比非生物传粉科多，尽管其显著性水平低于地理分布和生长型与物 种丰富度之间的显著性水平（没有发现生物传播种子对物种丰富度有显著影响） 。 根据他们的结果，Ricklefs & Renner 推断，被子植物分化的主要动力可能是开拓了 更多的生态学机遇；这种开拓可以是通过适应于不同传粉和种子扩散媒介的形态学 分化而实现的，但更可能是通过采取不同的生长型和生活史而实现的。相反，Tiffney & Mazer（1995）的研究确实表明，生物传播种子在被子植物多样化过程中起重要 的作用（遗憾的是，在他们的分析中没有包括传粉系统）。按照 Tiffney & Mazer 解 释，造成这种相互矛盾的结果是因为在 Ricklefs & Renner 的研究中，具有不同的生 长型或其它性状的植物是被混在一起进行分析的，这样，不同类群之间的差异被抹 杀了。Ricklefs & Renner 将传粉和种子扩散简单地分为生物和非生物两大类，但每 一类的内部都是高度异质化的（Bawa 1995）。因此 Ricklefs & Renner 可能低估了生 物传粉和生物传播种子的作用。 从目前所搜集的数据来看，大致可以确定昆虫传粉对物种数最多的几个科（例 如，兰科）的物种分化作出了贡献，但我们需要更多的资料来评价它在白垩纪中期 被子植物大量分化中所起的作用（Crane et al. 1995）。可以肯定的是，在被子植物 起源（白垩纪早期，大约 1.3 亿年或 9000 万年前）的时候，昆虫传粉就已经存在 了，就如与被子植物关系最紧密的本内苏铁目侏罗纪化石所表明的那样（Sun et al. 1998）。这说明此时已经存在着植物和传粉者的相互作用（Crepet et al. 1991, Crane et al. 1995）。早期被子植物的雄蕊也许是作为给昆虫的唯一回报，如在本内苏铁目中 发生的，花朵可能很小，无花瓣，结构较少、不对称或者环状分布（Crepet et al. 1991）。

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这种早期的花与昆虫共同发生的种类比以前人们认为的多。根据 Crepet 等人的看 法，需要重新评估鞘翅目昆虫到底是不是早期最主要的传粉者，因为其它昆虫类群 （咀嚼花粉的蝇类和小翅蛾）在那一时期也同时出现了。蜜腺出现的时间相对较晚 （白垩纪后期），此时蜜蜂正发生着快速辐射（Crepet et al. 1991）。鳞翅目辐射与被 子植物加速辐射的模式是一致的，但没有证据说明鳞翅目昆虫（对于它们有可靠的 系统发育和传粉者功能的信息）的进化引起了有花植物辐射（Pellmyr 1992）。 孢粉学数据表明，被子植物多样性早期的增长发生在古低纬度区域；这个区域 在白垩纪早期属于半干旱或季节性干旱的气候（Crane et al. 1995）。1998 年，我国 学者孙革与合作者提出了“被子植物起源的东亚中心”假说（Sun et al. 1998）。他 们从辽西-蒙古地区发现大量晚侏罗纪旱生松柏类及倪藤类植物推测，亚洲东部在 距今约 1.45 亿年的时候曾处于季节性干旱或半干旱的气候，而且火山活动十分频 繁。环境的频繁变化和恶劣的条件有利于产生新的物种。孙革等推断，最早的被子 植物便可能由此发生。Crane et al.（1995）认为，多变的恶劣环境条件促成了“早 熟的杂草型生活史”的进化，并伴随产生了孢子叶简聚成花、胚珠包裹在心皮内、 配子体阶段缩短、叶片和茎解剖学上的重大结构变异等事件。这些事件，再加上快 速、灵活的营养生长，可能导致了被子植物的成功与快速物种分化。有意思的是， Crane et al.（1995）甚至主张，解释被子植物多样化需要考虑白垩纪早期和中期的 环境变化，如高速的海底扩张、高海平面、以及全球温度升高等，而这些因素目前 基本上都被忽略了。

第八节

结语

花，被子植物的繁殖器官，比所有其它类群有机体的繁殖器官都表现出了更高 的变异性。由于这种变异性的广泛存在，对植物繁殖生态学和性多样性的研究热情 在生物学中具有一个历史悠久的、令人肃然起敬的历史。林奈用植物性器官变异作 为他的分类体系的基础，达尔文撰写了三部植物繁殖生物学的巨著（Darwin 1862, 1876, 1877 ）， Fisher 为理解植物交配系统的进化提供了种群遗传学原理（Fisher 1941）。尽管如此，目前人们仍然不明白为什么有花植物进化出了如此复杂多样的 手段来实现只不过一个功能――交配成功（Barrett 1998, 2002a, 2003） 。所以，进化 生物学家的一个中心议题就是去弄清有花植物交配对策和性别多样性起源与维持 的选择力量，尤其是避免自交和避免雌雄功能干扰。 植物繁殖生态学近年来的迅猛发展得益于三个方面的因素。首先，丰富的理论 框架、和遗传学与分子生物学的最新进展已经意味着，性系统已成为以个体为基础 的自然选择模型、系统发育分析和比较生物学的独一无二的试验基地。其次，因为 植物特别易于进行实验操纵，所以它们可以作为检验关于繁殖性状功能适应性假说

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的模式系统。最后，传粉生物学与交配系统研究 —— 上个世纪基本上相互分离的 两个繁殖生物学领域 —— 近年来的一体化进程已经使得我们对植物性多样化机 制有许多新的实验发现。综合了理论的、比较生物学的、和实验的方法与途径的研 究对植物交配对策的复杂性提供了崭新见解，并使得传统的以野外观测为主的植物 生态学研究领域发展成为一个理论驱动的、预测性的、实验性的成熟科学。 采用遗传标记和实验操纵等手段，我们在理解植物繁殖性状的进化易变性和功 能等方面已经取得了很大的进展。避免自交曾经被用来解释几乎所有的植物繁殖性 状。这种机制仅仅从一个方面考虑如何减少植物雌性适合度的损失；事实上，许多 植物繁殖性状的适应意义在于它们如何提高了植物的雄性适合度。除此之外，分子 研究还可以帮助我们重建性系统的系统发育历史，并能够提供新的信息以使我们更 好地理解交配系统变异对遗传多样性的影响。更完善的推断性状进化和祖先状态的 系统发育方法（Pagel 1999）可使我们更好地理解性系统进化的历史。基因谱系的 系统发育地理学（phylogeography）与归并分析（coalescent analysis）使我们可以鉴 别历史偶然性和选择作用的相对重要性（Templeton 1998, Charlesworth & Pannell 2001）。利用数量性状位点（quantitative trait loci，一般简写为 QTL）定位分析技术 对花表型进行分子解剖将有助于人们理解有性繁殖性状的遗传决定机制（汪小全 2001），并可澄清这样一个争论：即进化改变到底是受主基因的控制还是受微效多 基因的控制（Bradshaw et al. 1998）？ 最后，需要强调，花并不是独立的功能单位。理解它们的作用不能和它们的背 景割裂开来，这个背景至少部分地是由花序特征和植物生长构型所规定的。尽管最 近一些研究已经探讨了花和花序的功能与遗传关系（Fishbein & Venable 1996, Worley & Barrett 2000），但对由于植物构件生长而产生的植物性别分配的等级控制 （Venable 1996, Worley et al. 2003）仍然只有非常有限的认识。将来对植物有性生 殖问题的研究应该放弃把花看成是植物基本繁殖单位的狭隘视角，并在更广阔的生 活史进化背景下探讨植物花、花序和生长构型之间的功能联系（Barrett 2003）。

附录：传粉媒介与传粉综合征 每朵花的每一部分都有特定的功能，但各个部分的功能是相互联系在一起的。 某些花性状倾向于共同出现，并产生了特定的花和花序类型。这些类型往往代表着 特殊的传粉机制，例如产生大量花蜜的红色管状花几乎都是蜂鸟传粉的。这样的花 类型我们就称为传粉综合征。最常见的两种传粉形式是风媒和虫媒。常规的观点认 为，风媒是从虫媒进化来的，但在棕榈科等少数几个科内存在着例外。风媒从虫媒 而来的一个证据就是，许多风媒植物（如大麻和荨麻）的花仍然残存有蜜腺。现存 被子植物中大约有三分之一的物种是风媒的，剩余的三分之二基本上都是动物传粉

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的，因为其它传粉类型所占比例非常小，可以忽略不计（Grimaldi 1999, Gorelick 2001）。本节的内容主要编译自 Miller & Winn（1999）放在网上的共享资料 （http://bio.fsu.edu/~winn/3402L/index.html），目的是给读者一个关于传粉综合征的 快速简单入门。

一、非生物媒介 风媒是非生物传粉的最重要类型，在禾本科和莎草科等植物科中尤其普遍。多 数裸子植物（包括松树、冷杉、云杉等）都是风媒的。因为风力传播不具方向性， 所以风媒传粉是一个效率低下的浪费过程。为此，风媒植物进化产生了许多促进花 粉散发和捕获的形态学适应，包括花粉粒很小、花粉粒光滑且不具粘性、花被片高 度退化，以及绿色、暗褐色或微红色的苞片和花被片等。暗红色可能对改善花（尤 其是花蕾）的温度状况是非常重要的。风媒植物的花经常位于叶冠层的上方，使其 花粉更易于被风刮走。一些种（如北京东灵山地区的核桃楸 Juglans mandshurica） 春季在还未出叶之前就开花，这样可使花粉扩散不受叶冠层的阻挡。 风媒花一般是单性的，并且两个性别的花往往存在着时空分离。这种分离不仅 防止了自交，而且也可以防止柱头被自交花粉阻塞，同时也避免了柱头对自身花粉 散发的干扰（影响很小，一般可忽略不计）。风媒花的常见空间排列方式为在一个 植株内雌花处于雄花的上方，这样可使花粉不会落在植株自己的柱头上。由于风媒 传粉效率低下，风媒植物产生的花粉量很大，花丝往往很长，使花药从周围的花被 片中明显地伸出来。一些植物甚至有“爆破式”的花药，即在花芽阶段时花丝处在 很强张力作用的状态下，然后在花开放时蹦出，把花粉弹向空中。花药一般只在适 宜的天气状况下（温暖而干燥）才开放，否则花粉很快就会被雨水冲掉。 风媒植物的花粉粒通常都很小，直径变化范围大约在 17～58µm 之间 （Wodehouse 1935），因而具有较大的空气浮力。松科植物的花粉粒比较大，它们往 往有一到二个气囊，这样在不明显增加重力的同时较大幅度地提高了花粉浮力，有 利于花粉长距离传播。甚至在离最近森林都有几百公里的地方还可发现大量的松树 花粉。在无风的空气中，花粉沉降速度约为每秒 2～6 厘米（参见郭友好 1994）。 风媒植物的花粉一般不会粘在一起，并且既光滑又干燥，对增加浮力都很有好处。 相反，虫媒植物的花粉粒则通常有较多的装饰物并且往往很粘，增大了它们成功地 附着在昆虫体表的概率。 风媒花的雌性部分已经进化出各种各样的捕捉和利用风中花粉的能力。与大量 花粉生产相反，风媒植物每朵花中的胚珠数一般都很低，许多种甚至只有一个胚珠， 所以每朵花也只能产生一个种子。为了捕捉风中花粉，风媒花通常都具有膨大而分 叉的柱头，例如禾草的羽状柱头和香蒲的刷状柱头（Faegri & van der Pijl 1979）。一

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些常见的植物种，如路边杂草——车前草（Plantago），既是风媒的、也是虫媒的。 车前草的花为绿色，很不显眼，且花粉产量很大。它们基本上以风媒为主，但也经 常发现有蜜蜂和蝇类来传粉。虫媒与风媒同时存在的其它证据来自于采集花粉的蜜 蜂；在它们的采粉筐中，经常有风媒植物的花粉，有时甚至只有风媒植物的花粉。 水媒传粉是非生物传粉的一个罕见类型，仅发生于少数水生植物中，尽管它们 的传粉机制可能是各式各样的（参见郭友好 1994）。一些植物的花粉释放到水体中， 并漂浮在水表面；雌花从水中挺出、接受到花粉，然后又缩回到水体里。最著名的 水媒例子可能是水鳖科的苦草属（Vallisneria）植物，它们是把整个雄花而不是单 个的花粉粒直接释放到水体中；花粉粒本身并不接触水表。雌花在水体表面张力作 用下制造一个个的凹陷，这些凹陷能让附近漂浮的雄花滑过来，并使花药接触到雌 花的柱头。与这种有效传粉方式相一致，每个雄花的花粉粒数量大大下降。

二、生物媒介 生物传粉的一个突出特点是在传粉过程中，除植物本身外，还有传粉动物的介 入。常见的传粉动物包括蜂、胡蜂、蝴蝶、蛾、鸟类和蝇类。多数植物与传粉媒介 的关系都可以归结为泛化的和特化的两大类。在泛化的类型中，植物试图吸引多种 不同的传粉者，而特化类型的植物则只有单一的传粉者。具有泛化关系的植物种可 以出现在多种类型的生境中，并在缺少某些传粉者的条件下仍然可以生存。但另一 方面，它们也遇到一个问题，即需要面对大量的其它物种的花粉；这些外来花粉有 可能会阻塞柱头使正常授粉不能顺利进行。泛化类型的典型例子是伞形科植物，其 伞状花序上经常可以发现各式各样的昆虫——蜜蜂、黄蜂、蝇类和许多种甲虫，甚 至还有一些蝴蝶（尽管蝴蝶一般被看作为特化者）。 特化类型的植物适应于非常特殊而有效的传粉机制，但它们必须和传粉者同时 出现。在传粉生物学中，这些共生关系由于其精巧甚至有时是奇异的传粉机制而吸 引了传粉生物学家的大部分注意力。 不管是泛化的还是特化的类型，生物传粉具有几个共同的特点。花粉有时比风 媒植物大，花粉粒外壁具有雕纹或粘性，有时形成花粉块（pollinia）。生物传粉植 物的花粉粒数量比风媒物种低许多。雄蕊被特殊安排在特定的位置以便接触到传粉 者，而不是暴露在风中。花的大部分构造都是为了吸引某些动物来传粉和授粉。诱 物（attractants）在这一过程中起着关键作用。

三、传粉者的诱物和报酬

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传粉者不可能无偿地为植物提供传递花粉服务，或者说植物必须给传粉者提供 所需的回报。当然，某些情形下，植物可以成功地欺骗传粉者来访花，但并未提供 任何报酬，就像兰科植物那样。植物给传粉者提供报酬有时也必须通过颜色、气味、 大小和形状等来打“广告”，使传粉者能够迅速地找到它们。动物对花的感知有许 多种不同的方式，并且可以肯定是和人类不一样的：我们看起来不显眼的东西对于 昆虫或者鸟类来说却可能就像一个闪烁的霓虹灯。 最常见的植物给传粉动物提供的报酬是花蜜和花粉。在一亿四千万年前的白垩 纪，花粉可能是最初吸引昆虫访问的物质。为了成功受精，显然一些花粉必须能够 传递出去，而不是全部被动物消耗。花粉的营养物质非常丰富、均衡，包括蛋白质、 淀粉、糖分、脂肪或油、矿质营养、抗氧化剂和维生素等。花粉也富含游离氨基酸。 它们作为昆虫和哺乳动物的食物毫无疑问没有任何问题。以花粉作为传粉者报酬的 植物，其花粉产量一般非常高。为了减少传粉者造成的有活力花粉的损失，有些植 物在同一花内生产两种类型的花粉：健康的正常花粉和不育的但营养仍然丰富的花 粉。在鸭跖草（Commelina sativa）中，供传粉者食用的花药不生产花粉但提供乳 汁，其颜色为鲜黄色，较正常花药更显眼。 花蜜是植物为传粉者提供的另外一种主要报酬。在花出现以前，植物可能就已 经生产花蜜了。被子植物的原始祖先可能在叶片、茎干和其它非花部位已有许多蜜 腺。这些蜜腺的作用本来可能是在植物成熟部位分泌多余的糖分，然后被整合到我 们称为花的组织结构中。作为传粉者的报酬，花蜜从各个方面看都是一种理想的物 质：植物生产它们很容易，在需要时可以迅速地生产出来，并且作为糖溶液，可以 立即被传粉者消化吸收。然而，在一些植物中，花蜜成为一种精心调制的“鸡尾酒”， 只供应于特定的传粉者，而对其它传粉者可能是有毒的。花蜜产量的多少是一个关 键因子。如果产量太高，传粉者不必再到下一朵花觅食，花粉也就传播不出去。但 如果产量太低，传粉者可能不会问津，因为同种或不同种植物之间存在着对传粉者 的竞争。 花蜜的浓度和成分可能存在较大变化。鸟类传粉的花通常产生相当稀释的花 蜜，糖浓度在 20％～30％之间。鸟类无法吸食太粘稠的花蜜。另一方面，七叶树 花蜜的糖度可能高达 70％，使得传粉的蜜蜂必须先用自己唾液稀释它们然后才能 吸收。 除花粉和花蜜之外，植物还提供许多其它形式的物质给传粉者作为报酬。一些 花给来访的蜂类提供脂肪油（甘油酯）来代替含糖的花蜜。给这些植物传粉的蜂具 有特化的绒毛来收集、运输并临时存储有点粘稠的油脂。通常，只有雌蜂才收集这 些脂肪油，然后它们把油和花粉混合在一起作为幼虫的蜂粮（bee bread）。另一些 植物给传粉者提供的报酬是树脂和蜡，它们都是非常珍贵的筑巢物质，尤其是在湿 润的热带地区。一些花给传粉者提供的报酬是热量（Stanton & Galen 1989）；榕树 （无花果）给传粉者提供的报酬是饲养幼虫的环境；一些兰花则给传粉者提供对不

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利条件的庇护。 植物怎样使传粉者知道它们提供的报酬呢？花最主要的诱物包括颜色、大小和 形状、以及气味。植物利用液泡中的色素可以制造变化多端的花部颜色。这些色素 包括花色素苷（蓝色到红色）、β花青苷（红色）、黄酮（乳白色到黄色）、叶绿素 （绿色）、和胡罗卜素（橙色到黄色） 。花色的唯一目的就是吸引传粉者。植物综合 使用这些色素，同时和特殊的表面纹理相结合，创造出许多新的颜色以及亮丽柔和 的外观。这些颜色可以用来吸引不同的传粉者，因为传粉动物在视觉和颜色与模式 识别上变异很大。 许多花产生气味，通常是为了吸引传粉者（有时对人也是很好闻的）。植物制 造这些香气肯定需要付出代价。许多种类的传粉者嗅觉很敏感，各有自己不同的喜 好，就像它们对色彩的视觉那样。许多兰花散发的气味是如此的特殊，以至于只有 一种昆虫访问一种兰花。不同物种的花更多地是通过气味，而不是颜色，来区分的， 仅 仅 因 为颜色 很 少 而气味 种 类 却很多 。 基 于这个 原 因 ，在花 恒 定 性（ flower constancy，即传粉者对仅仅一个植物种的花所表现出的“忠诚度”）的现象中气味 比颜色可能是更重要的。需要注意，表现出恒定性的传粉者并不是不能给其它植物 传粉，而是忠诚于原有的访花对象；即使环境中有更丰富的蜜源植物时，它们也仍 然如此。初看起来，这种忠诚似乎显得很愚蠢，但实际上可能对传粉者和植物都是 有利的。植物可以避免把花粉浪费在其它物种的身上，而传粉者，通过专注于一种 类型的花，可以迅速地学会如何以最大效率和速度在植物的花上觅食。

四、传粉综合征 （一）蜂类传粉 毫无疑问，在全球尺度上，蜂（尤其是蜜蜂和熊蜂）是最重要的传粉者。仅在 德国，人们曾经估计，夏季蜜蜂一天内就可给大约十万亿朵花传粉。制造 500 克蜂 蜜，蜜蜂需要访问约 1 千万朵苜蓿花，导致产生约 13.5 公斤的苜蓿种子。一个蜂 群每年采集的花粉可达 29 公斤。传粉者的“智力” （即感知、识别、和记忆花特征 的能力）在熊蜂和蜜蜂的身上达到了一个顶峰。 蜂媒花一般在白天开放，有股薄荷香味，为传粉者提供的报酬为花蜜或花粉， 或者二者同时提供。蜂有三色视觉，对绿色、蓝色或紫外线敏感，但看不见红色。 因此，为了能够吸引传粉昆虫，蜂媒花一般都具有明亮的颜色，如经常为黄色或蓝 色，但不会是红色。为了给传粉者提供近距离指导，蜂媒花往往有以颜色或气味（有 时是紫外反射）为基础的蜜导，把昆虫指引到花“想要”它去的地方。许多植物种 通过宽阔的下缘的形式给蜂类提供一个着陆平台，使昆虫可以落下并深入到花中。

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因此蜂媒花一般都是两侧对称而不是辐射对称的。由于蜂可访问许多不同类型的 花，各个物种的花粉似乎倾向于附着在传粉昆虫身体的不同位置（如背部、头部、 下腹部等），这样可以提高植物花粉传递的成功率。 蜂媒花的花粉粒有粘性，并且有刺或具雕纹，这样它们可以很容易地附着在传 粉者的口部、腿部或身体的其它部位。因为一个传粉者可以携带成千上万的花粉粒， 所以毫不奇怪，生物传粉花的子房往往有很多胚珠。花要接触到昆虫身上的花粉并 不容易，尤其是熊蜂传粉的花。许多熊蜂传粉的花在熊蜂进去之前必须把花瓣或者 其它花部结构弄开，这种安排可使非目标昆虫不能访问这些花。 许多熊蜂不正常进入花，而在花外边刺穿花瓣偷食花蜜。这些劫蜜者不能给植 物传粉，所以植物似乎也进化出了一些适应机制来防止劫蜜者掠夺花蜜，如隐藏起 来的蜜腺和加厚的花冠等。一些植物种甚至和蚂蚁形成了一种共生关系：植物在花 外部产生少许花蜜吸引蚂蚁，而蚂蚁则保护花免受劫蜜者的掠夺。

（二）蝴蝶传粉 蝴蝶喜阳，并在取食的时候喜欢停住不动。它们具有细长的喙，能感知很宽光 谱的颜色，并且有很好的嗅觉。除了极少数的例外，蝴蝶基本上都是以花蜜为食的。 从这些特性中，我们可以很容易地推知蝴蝶传粉花的一些特点。蝴蝶花应该在白天 开放，产生颇多的花蜜，具有细长的花管（常有含蜜的距或者窝），花色一般为红 色，但有时是白色的。蝴蝶花也给传粉者提供落下和走动的平台。马鞭草属、马樱 丹属、红颉草属、乳草属以及菊科植物的平顶的花序是蝴蝶传粉的典型例子。千屈 菜和一些堇菜属植物的穗状花序是另外一种类型的蝴蝶传粉花。

（三）鸟类传粉 食蜜鸟是高度特化的，几乎不取食任何其它食物。因此，它们赖以为生的花必 须全年都产生大量的花蜜。温带地区的植物不能全年开花，因此它们的鸟类传粉者 必须在冬季迁徙到别处。在热带，鸟类传粉至少和昆虫传粉同样重要。至少有 2000 种鸟是以花蜜、花上居住的蜘蛛和昆虫、或者花粉（罕见）为食的。一些热带的食 果鸟偶尔也取食花蜜。新西兰由于没有土著蜂，所以鸟类传粉是很普遍的现象。 食蜜鸟的喙又长又窄，它们的舌头是管状的或者具有刷状的舌尖。食蜜鸟包括 蜂鸟、太阳鸟、蜜雀和刷状舌（brush-tongued）鹦鹉等。人们经常可以根据鸟嘴和 羽毛上的花粉确定它们的觅食植物。这种方法甚至适用于博物馆中的标本和已经灭 绝的物种。 大多数食蜜鸟都有很高的代谢速率，因而它们每单位体重摄取的卡路里必定也 是很高的。观察蜂鸟飞来飞去的人们很少意识到，这些鸟一直处于饥饿状态下。为

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了满足能量需求，它们每天必须访问数千朵花蜜产量很高的花。夜晚降临则是一个 严重问题；一些蜂鸟为了解决这个问题实际上每天晚上都进入了一个休眠状态：体 温下降，代谢率也只有白天高峰期的 1/15，这样可以节约很多能量。 鸟类视觉很敏锐，并且似乎很喜爱红色，但它们的嗅觉很差。由于鸟类的这些 特点，它们传粉的植物具有一系列与之相适应的特征，如花没有气味、花蜜产量很 大、颜色变化多端：许多花是红色的，但也有黄色、蓝色或者其它任何颜色。鸟类 传粉花经常为红色的原因可能是由于蜂类很难看见它们，故而植物可以减少无效传 粉者造成的损失。为了在给传粉者在其所有活跃时刻都提供食粮，鸟类传粉的植物 往往整个白天都开花。花的大小与形状可能有很大的变异，但花冠经常是管状的（其 直径比蝴蝶传粉花更粗一些）且比较坚硬以承受鸟类的叨啄。胚珠通常在花被片之 下（子房下位）以防受到伤害。通常地，雄蕊数量众多并伸出花外；这样的雄蕊往 往色彩亮丽、非常强壮。 访花时，鸟被接触的部位一般是头部或者胸部。但是，一些花的雄蕊是“爆破 式”的，使鸟的整个身体都布满花粉。只在美洲大陆分布的蜂鸟在飞行中取食，在 吸食花蜜时翅膀一直在扇动，所以蜂鸟传粉的花一般是悬吊或者朝下的，没有供这 些传粉者着陆的平台。然而在亚洲和非洲，许多传粉鸟不像蜂鸟那样盘旋，相应地 植物得给它们提供着陆或就位的平台。

（四）蝇类和甲虫传粉 许多蝇类和甲虫都是传粉者，并且在它们和传粉植物身上很难发现一般规律， 因为它们不会对花产生进化适应（尽管花是适应于它们的） 。这些蝇类和甲虫的食 物一般都是腐肉、动物粪便、或者真菌。这些昆虫主要是受花或花序气味的吸引， 其中一些是在寻找食物，另一些则是在寻找产卵地点；它们被花的气味欺骗，以为 找到了合适的猎物，但进入花后很快就会发现受到了愚弄，然后飞走。 利用蝇类和甲虫作为传粉者的花有一些共同的特征，包括花色暗淡、花很大且 敞开（尽管某些植物种具有“护栏” ，使传粉者不能马上离开）、并具有独特的、有 时很难闻的气味。不光气味难闻，有时它们的名字也很烂。例如，世界上最大的“花” （实际上是一个花序）就叫作腥臭尸百合（也叫大花草，Rafflesia sp.）。

（五）蚂蚁传粉 蚂蚁以前一直被看作是盗食花蜜和花粉的小偷。人们最多也就是承认它们有时 可以和某些花形成共生关系（见蜂类传粉）。但是现在人们发现，自然界存在真正 的蚂蚁传粉综合征。由于工蚁不飞因而只需要很少的旅途能量消耗，整个传粉系统 是低能的。蚂蚁传粉植物的蜜腺很小，花蜜产量也很低以至于其它较大的昆虫不屑

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一顾。蚂蚁传粉的花也很小、无柄，并贴近地面，表现出最小限度的视觉吸引力。 它们只产生很少量的粘性花粉粒，因而蚂蚁不会经常被迫自我清洁以除掉花粉。每 个植物在每一时刻只开放少数几朵花，而且这些生长缓慢的植物往往是成群聚居 的，各个植株的枝条往往混杂在一起，所以异交得到了保证。人们认为，这种传粉 综合征主要出现在干热环境条件下（Gomez & Zamora 1992, Ramsey 1995, Gomez et al. 1996, Gomez 2000），这是蚂蚁最喜欢的一种生境类型。

（六）胡蜂传粉 胡蜂是一个很大并且高度多样化的类群。成虫一般都是捕食者，或者以腐肉为 食物（有时只是为了喂养它们的幼虫）；花蜜对于它们是很重要的能量来源。作为 传粉者，它们不能和蜜蜂相比。事实上由于攻击蜜蜂、野蜂和蝴蝶，它们对其它传 粉者造成了很强的负面影响。是否有些花是特殊适应于胡蜂传粉的？对于这个问 题，传粉生物学家之间有很大的分歧，争论非常激烈。 榕树（Ficus）和榕小蜂之间的协同关系是众所周知的一个例子。榕树大约有 700 种，主要分布在热带，榕小蜂是其特化传粉者。榕树的花序在植物界中最特殊， 它们呈圆形、椭圆形或梨形的果状，单性的花朵密密麻麻，着生在花序腔的内壁， 从外边看不到而称为隐头花序，故又名“无花果”。当花成熟开放时，花序的顶部 打开通道，让榕小蜂出进，为它们传粉。雌性榕小蜂在榕树特化的花中产卵。雌蜂 产的卵把花变成了虫瘿，每一个里面都有一个幼虫。当雄性幼虫成熟并孵化出来时， 它会打个洞钻进花序腔内，找到同花序内的雌性配偶并交配。雌蜂利用并进一步扩 大雄峰进来时打的洞，爬出它所栖居的虫瘿；然后爬出刚刚打开的花序口，飞到同 一株或邻近个体的无花果上，开始了新一轮繁殖过程。在这个过程中，雌蜂必须穿 过花序口周围发育的一片雄花，并带上这些雄花的花粉。榕树能够结实的雌花是非 常特化的，很硬并且花柱长于雌蜂的产卵器，使得雌蜂无法成功地在其子房内产卵。 但在雌蜂每次尝试中，雌花被成功地授粉。然后这个果实逐渐成熟，并最终发育成 我们喜爱的水果——无花果。 人们通常认为，榕树与榕小蜂是专性一对一的共生关系，但分子证据表明，原 来被当作一个种的榕小蜂，至少有一半实际上是由两个种组成的复合体，并且这些 物种可能并非姊妹种（Molbo et al. 2003）。这个最新研究发现对传统的物种协同 进化理论提出了挑战。

（七）蛾类传粉 天蛾是夜间活动的“蜂鸟”，它们也通常是在飞行中取食。由于体型相当大， 它们可以高速飞翔。在某些方面，它们很像热血动物，有比大多数昆虫都更高的能

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量需求（及花蜜需求）。一些蛾类一口气能吃掉一大茶匙的花蜜。天蛾是高度特化 的访花者，具有细长而且非常灵活的吻，在不取食的时候可以卷起来，而在取食时 又可展开吸食花蜜。 为天蛾提供食物的花在夜间开放，而且非常芬芳。它们是雪白或者浅颜色的， 没有着陆平台，但可能具有流苏状花瓣——可能是起指示作用。许多天蛾传粉的花 同时拥有视觉和嗅觉向导。花冠筒又长又窄，使其它短舌访花者无法接触到花蜜； 花蜜很丰富。天蛾传粉的典型代表是夜来香（Oenothera biennis）、某些烟草 （Nicotiana spp.）以及绝大多数的金银花（Lonicera）。

（八）蝙蝠传粉 某些蝙蝠已经变成纯粹的“花朵动物”（flower animal），尤其是在南亚和太平 洋地区的“巨舌”蝙蝠（Macroglossinae）。它们的蛋白质需求完全是由花粉和花蜜 提供的；这些蝙蝠采集并消耗大量的花粉。几种新大陆的蝙蝠有相同的生活方式。 当然，蝙蝠在夜间最活跃。它们的视力相当好，但似乎是色盲。蝙蝠的嗅觉很灵敏， 对人类不喜欢的气味（如尿味、霉臭味）有特殊的偏爱。传粉蝙蝠的声纳定位能力 不如其它的蝙蝠。 多数传粉蝙蝠的体型都很小而且是尖吻的（sharp snouted），舌头可以伸出很远 并且具有特殊的乳突（或者某些情形下，柔软刷状的舌尖） ，使蝙蝠可以快速地获 得大量的花蜜和花粉。正常地，一般是蝙蝠的头部沾上花粉，并且毫无困难地把这 些花粉传递给其它花的柱头。考虑到它们极端的食物特化，所以一点也不奇怪，这 些蝙蝠是没有牙齿的。雄蝙蝠的少数几颗牙齿是用来争斗而不是进食的。在觅食时， 多数巨舌蝙蝠用它们的姆爪（thumb-claw）把自己悬吊进花瓣内。在新大陆有几种 蝙蝠象蜂鸟那样在飞行中取食。 蝙蝠传粉的花都很大，很强健，并且是钟型的。蝙蝠传粉花的开口很宽，花色 雪白或者颜色单调。花色单调也许是和蝙蝠色盲有关，而雪白在黑暗背景中特别醒 目，容易被蝙蝠发现。在进化过程中，蝙蝠传粉植物的花粉产量以两种方式不断增 加，即或者增加雄蕊的数量（某些物种可达到每朵花 2000 左右）或者就像在龙舌 兰属（Agave spp.）植物中那样制造非常巨大的花药。有些植物给蝙蝠提供的报酬 为花蜜，或者是肉质化的花瓣和发甜的苞片。 蝙蝠传粉植物的另外一个适应是，它们的花必须得让声纳能力较差的大花蝙蝠 能够发现并接触到。为此，植物的花在树冠下方悬挂、摇摆，或者它们必须放在主 干和大枝条上，例如白色巨人柱仙人掌（Carnegiea）和龙舌兰的巨大穗状花序， 它们使传粉者很容易在空中访问。一些芭蕉（Musa spp.）也是蝙蝠传粉的，例如生 长在夏威夷群岛的 Musa fehi。民族植物学家已经注意到，因为夏威夷没有蝙蝠， 所以这种芭蕉极有可能是后来人类引种进来的。

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第三章

克隆植物生态学与进化 张玉芬、张大勇

具有克隆生长习性的植物为克隆植物。在高等植物中几乎所有的苔藓植物、绝 大部分蕨类植物和许多被子植物都是克隆植物。克隆植物在许多生态系统中处于优 势地位（Callaghan et al. 1992, Prach & Pysek 1994） 。克隆习性（clonality）的主要 特征在于后代个体的产生不通过减数分裂和遗传物质的有性重组。因此，如果不考 虑自然条件下发生频率极低的体细胞遗传突变，那么克隆后代之间、以及克隆后代 与其亲代之间，在遗传结构上是完全相同的（Jackson et al. 1985）。 克隆习性主要通过克隆生长（clonal growth）实现。克隆生长是指在自然条件 下由一个植株通过无性方式产生具有潜在独立生存能力个体的过程（Mogie & Hutchings 1990, de Kroon & van Groenendael 1997） 。植物的克隆生长可以通过许多 方式表现出来，如通过地上匍匐茎或地下根茎形成分株（ramet）等。克隆生长赋 予了克隆植物许多特有的性质，如活动性、持久性、跨时空的扩展与增殖能力、同 一基株（genet）内分株间的生理整合与风险分摊（Cook 1983, Eriksson & Jerling 1990）、以及迅速吸收有限的资源并储备供将来使用（Chapin et al. 1990）等。克隆 习性本身和植物实现克隆习性的克隆生长方式具有一系列的生态和进化意义 （Stuefer et al. 2002）。本章的目的是对克隆生长做一较为全面的介绍，主要包括克 隆植物适合度、觅食行为、分株间传递资源和信息的克隆整合与克隆内分工行为、 克隆生长与有性繁殖的关系以及克隆植物种群遗传多样性等。

第一节 克隆植物生长型 克隆植物是由分株、克隆片断（clonal fragment）和基株等层次的等级结构所 组成的系统。基株是指一个遗传学个体，它是由同一合子衍生而来的所有生理学和 形态学个体的总和（Harper & White 1974）。克隆分株是基株潜在的或实际上的生 理独立单元，而且具有非克隆生物个体的全部功能。母株（mother ramet）（也叫做 源株或亲株）一般是指克隆植物最初的一个分株，是由合子萌发形成的实生苗。由 母株经过克隆生长形成的分株称为子株。由克隆基株的任何一个独立分株经克隆生 长形成的一组相对独立或具有潜在独立性的分株，称为一个克隆或无性系（clone） 。 一个克隆中相连的分株共同组成一个克隆片断或分株系统（ramet system）。鉴于克 隆生长的多起源性和能够进行克隆生长的器官的多样性，因此划分克隆生长类型有

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助于我们更有效地探讨克隆生长型与导致克隆习性的诸多因子之间的关系，以及分 析克隆生长在群落动态和物种共存中的作用（Klimes et al. 1997）。 Leakey（1981）、Klimes et al（1997）等根据克隆器官起源的不同，把克隆植 物分为三类：1）根源型克隆植物（root-derived clonal plant），即克隆器官是由根或 根的衍生物形成的；2）枝源型克隆植物（shoot-derived clonal plant），即克隆器官 是由茎、叶或其衍生物形成；3）同时具有根源型和枝源型克隆器官的克隆植物。 根源型克隆植物的种类相对较少，可分为：（1）根出条型（root-suckering clonal plant），如小叶杨（Populus simonii）和青冈（Cyclobalanopsis glauca）；（2）根劈裂 型（root-splitting clonal plant），如油蒿（Artemisia ordosica） ；（3）块根型（root-tubering clonal plant） ，如毛茛科植物 Ranunculus ficaria。枝源型克隆植物的种类较多，可分 为：（1）匍匐茎型（stoloniferous clonal plant），如海滩草莓（Fragaria chiloensis）、 白三叶草（Trifolium repens）；（2）根状茎型（rhizomatous clonal plant），如羊草 （Leymus chinesis）、芦苇（Phragmites communis）、沙生苔草（Carex arenaria）；（3） 珠芽型（bulbilous clonal plant），如落地生根（Brypphyllum pinnatum）；（4）分蘖型 （tillerous clonal plant），如黑麦草（Lolium perenne）、朝鲜碱茅（Puccinellia chinampoensis）；（5）块茎型（tuberous clonal plant），如马铃薯（Solanum tuberosum）； （6）球茎型（cormous clonal plant），如荸萁（Eleocharis pauciflora） ；（7）鳞茎型 （bulbous clonal plant），如大蒜（Allium sativum）； （8）压条型克隆植物, 如黄牛奶 树（Symplocos laurian） ；（9）其它枝源型克隆植物，包括以上类型克隆生长方式的 组合，例如，七瓣莲（Trientalis europaea）既有根茎又有块茎。此外，枝源型克隆 植物根据连接克隆分株间的横生结构的寿命不同又可分为短命间隔子型克隆植物 （clonal plant with short-lived spacers） ，如野草莓（Fragaria vesca）和等齿委陵菜 （Potentilla simulatrix），它们的间隔子寿命一般都不超过一个生长季；长寿命间隔 子型克隆植物（clonal plant with long-lived spacers） ，例如羊草和沙生苔草，分株间 的横向根茎连接可持续多个生长季。 Bradshaw（1965）、Huber et al.（1999）根据分株生长是否有限把克隆植物分 为：（1）有限生长型（clonal plant with determinate growth），即每个分株仅具有数 量有限的构件，如活血丹（Glechoma logituba），每个分株一般情况下仅具有 2 个 叶片，而每个叶片的叶腋中仅具有一个侧芽将来发育为匍匐茎；（2）无限生长型 （clonal plant with indeterminate growth） ，每个分株上可产生数量不定的叶片和横生 结构，如羊草，理论上如果生长季足够长，每个分株可产生的叶片和克隆器官是无 限的。Tamm et al.（2002）等通过对分株寿命的聚类分析，将克隆植物分为一年生 分株克隆植物（species with annual ramets ）、多年生分株克隆植物（species with perennial remats）和以二年生分株（species with mostly biennial ramets）为主的克隆 植物，并依据它们的运动性又将上述三种类型进一步分为低运动性、中运动性和高 运动性三个亚类。

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第二节 克隆植物的适合度 克隆植物能够同时进行克隆生长和有性繁殖，是一个包含了分株、基株两个层 次的等级结构。虽然每一个分株的寿命是有限的，但基株由于能够通过不断地产生 新的分株而显著地延迟了衰老过程，甚至可以永久存在。而且与有性繁殖相比，克 隆生长可在非最适条件下提高后代的生存力（Kudoh et al. 1999）。目前评价克隆植 物的适合度有从基株角度（Antonovics & Ellstrand 1984, Primack & Kang 1989, Strauss 1997）也有从分株角度（Wikberg 1995, Pan & Price 2002）进行的（图 3-1） 。 分

株

母

株

克 隆 生 长

有 性 繁 殖

克 隆 生 长

(分株)

(种子)

(分株)

子 株 定 居

种 子 定 居

子 株 定 居

有 性 繁 殖

新 基 株

基 株 持

新 的 形 态 学

种

久 存 在

个 体

子

(a) 基株适合度组分

(b) 分株适合度组分

图 3-1 克隆生长与种子产量对基株和分株适合度组分的贡献（引自 Pan & Price，2002）

－、克隆植物的适合度评价 （一）基株角度的适合度评价 基株角度适合度的一个要素是基株的存活（Eriksson & Jerling 1990）。与非克 隆植物相比，克隆植物保留有更多的全能细胞谱系，从而使它们能够避免或至少延

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迟整个基株的死亡。基株是由克隆生长产生的分株种群组成的；由于分株间在生理 上是潜在的或实际上的独立单元，因此基株经常能够从克隆的部分死亡或去除过程 中存活下来，只表现为部分死亡（Tanner 2001） 。基株死亡率取决于基株全部分株 的死亡概率（Cook 1979） 。如果分株的死亡概率是相互独立的，那么整个基株的死 亡率就是各个分株死亡概率的乘积，因此基株死亡率将随分株数量的增加而下降 （Schmid 1990）。由于基株能够不断地产生新的分株，所以基株的寿命几乎是无限 长的。此外，克隆植物的可塑性觅食和生理整合使基株能够迅速捕捉可利用的生长 空间和资源，因而相应地提高了基株的存活率（Pan & Price 2002）。 基株角度适合度的第二个要素是一生中所期望拥有的后代数。通常用一生中的 种子产量来衡量。种子作为从有性繁殖中获得新基因型的源泉能够影响种群的特征 和遗传结构（Piquot et al. 1998）。基株一生中的种子产量取决于基株所拥有的分株 数和平均每个分株的结实数，因此种子生产受克隆生长强烈影响（Eriksson & Jerling 。 1990, Maillette 1992）：克隆生长越旺盛，基株种子产量也就越多（Pan & Price 2002） 例如凤梨科植物 Puya dasylirioides，其分株是一次性结实的，但由于基株能够不断 地产生新的分株，因此基株实际可看作是多次结实的，分株的数量和每一个分株产 生的果实数量决定了 Puya dasylirioides 基株的种子产量（Augspurger 1985） 。但基 株的种子产量不会随克隆生长的增强而无限增加，当植物可利用的资源总量有限 时，投入到克隆生长的资源量增加，必然会降低投入到有性繁殖的资源量，即在克 隆生长与有性繁殖间存在着权衡关系（Westley 1993）。此外，种子产量还与基株的 存活有关，存活得越久，一生中种子产量就会越大。

（二）分株角度的适合度评价 以往关于克隆植物适合度的研究大多是从基株的角度考虑的（ Janzen 1977, Cook 1979, Harper 1985, Tuomi & Vuorisalo 1989, Eriksson & Jerling 1990）。但是由 于基株是由许多分株组成的，而且基株的寿命几乎是无限的，很难准确地计算出基 株的年龄、存活率及生育率，因而也就无法确定基株一生中的种子产量（Eriksson & Jerling 1990, Fagerstrom 1992），或者说，从基株的角度只能进行定性的描述而无法 进行定量的分析。有鉴于此，近年来许多人（Sackville Hamilton et al. 1987, Wikberg 1995, Winkler & Fischer 1999, 2001, Pan & Price 2002）倾向于从分株的角度评价克 隆植物的适合度。分株角度的适合度同时考虑了分株两种类型的后代：有性繁殖产 生的种子和克隆生长产生的子株。由于克隆生长产生的后代分株被认为是新的独立 个体，因此克隆生长只影响分株生育率，并不影响其存活率。 从分株角度评价适合度要比基株角度容易操作（Sackville Hamilton et al. 1987, Fagerstrom 1992, Wikberg 1995, Winkler & Fischer 1999）。然而从分株角度评价适合 度时，不能把种子和克隆后代简单地相加，还应考虑到克隆后代和种子后代与母本

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的遗传相关性（亲缘系数）以及它们在种群内和种群外定居的相对成功率（Pan & Price 2002）。克隆后代与亲株的遗传组成完全相同，而种子后代只得到亲株的一半 基因；克隆后代在种群内通常会比种子后代有较高的定居率（Cook 1985），但在种 群外，这种情况很可能恰恰相反（Meyer & Schmid 1999）。因此确定种子和分株对 适合度贡献的比例将是一个非常困难的问题，亲株产生的种子后代和克隆后代的这 些差异使得分株角度的适合度评价同样存在着许多困难（Winkler & Fischer 1999）。

二、克隆生长对克隆植物种群进化的影响 具有潜在独立无性后代的克隆植物具有独特的生活史——能同时进行有性繁 殖和克隆繁殖与更新、克隆后代具有不同的生长型（密集型和游击型） 、通过分株 选择性放置的可塑性觅食行为以及分株间的生理整合（参见第一章）。因此克隆生 活史存在着巨大的变异，而且同一克隆植物在不同的环境中可能表现为不同的生活 史（Fischer & Van Kleunen 2002）。加性遗传变异是最终导致克隆植物生活史性状 进化的遗传根源，它们可能是由不同的机制来维持的，如环境异质性，突变/选择 平衡、基因型/环境互作、适合度饱和（flat fitness profiles）和由于基因对抗多效性 而导致的遗传负相关等（Stearns 1992, Mclellan et al. 1997）。例如海滩草莓不同基 因型的克隆在克隆整合方面存在着显著差异（Alpert 1999a, Alpert et al. 2003），松 叶毛茛（Ranunculus reptans）在有性繁殖与克隆生长的资源分配（Prati & Schmid 2000）和觅食特征（van Kleunen & Fischer 2001）等方面都存在着基因型与环境的 互作，这表明克隆植物生活史性状中的可塑性可能是一种适应性。 在克隆植物中存在着不同水平的选择，包括细胞、构件、分株、克隆片段和基 株（Sackville Hamilton et al. 1987） 。基株克隆生长产生后代分株数量的差异将会导 致不同个体间适合度上的差异，当这种差异具有遗传基础时，就会发生基因型选择。 由于基因型选择使得具备有利性状的分株比例增加，直接导致了分株种群等位基因 频率的改变，所以不论这种等位基因频率变异是否被认为是进化，它都会通过非随 机的基株间交配引起种子库内等位基因频率的变化，将分株种群的遗传变化传递给 未来的基株种群，这样使克隆生长对种子库的影响跨越了基株世代而影响到其它种 群，从而直接或间接地导致了种群数量性状的进化改变（Pan & Price 2002）。此外， 克隆生活史性状可能与环境特征是协同变化的。克隆植物在不同生境中克隆构型 （clonal architecture）可能不同，通过基株内分株的空间分布对克隆植物的交配格 局产生影响（Handel 1985, Silander 1985, Charpentier 2002），间接地导致了基株种 群的进化。在受疾病和草食作用影响时，克隆植物可以通过挥发物在分株间交换信 息（Dolch & Tscharntke 2000）。这种内部信息传导可能有利于诱导植物防御，因此 克隆生长对疾病和食草的响应是很重要的。已有研究发现克隆植物对食草作用和疾

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病的抗性与克隆生长的变异有关（Cain et al. 1991, Meyer & Root 1993）。当基株种 群表现出以遗传为基础的抗病变异时，由于基因型选择（假设疾病作为强烈持久的 选择压力），具有较高抗性的分株在种群内所占的比例将会不断地增加，导致分株 种群平均抗性水平的增加。如果分株被认为是后代的话，那么基因型选择将会产生 抗性水平的进化（如等位基因频率在世代间的变化）（Pan & Price 2002）。

第三节 克隆植物的行为 植物行为是指植物个体对其所处环境变化的可塑性反应，主要包括植物对环境 变化的敏感性和反应能力两个方面 （Silvertown & Gordon 1989）。大多数植物都具 有（由未分化的分生组织发育形成的）构件形式的重复生长模式，这种构件结构使 植物天生具有改变其表型的能力，赋予了植物一种无限的生长方式，使植物能够在 新的器官形成过程中改变它们的数量、大小、形态、类型和位置（Bell 1990）。也 正是这种构件式的生长方式使植物表现出了类似于动物运动和生境选择等方面的 行为。克隆植物不仅具有单体生物所具有的有机体构件性（organismic modularity） 而且还具有克隆构件性（clonal modularity）。有机体构件性是指克隆分株本身以叶、 芽、枝等构件组成的有机体；克隆构件性是指以分株为构件单位组成的克隆基株。 克隆分株的生长在某种程度上是有机体构件在三维空间内的产生、生长和散布过 程，而克隆生长可看作是克隆基株在水平空间中产生和散布其克隆的过程 （Hutchings & de Kroon 1994）。当生长在不同资源水平的异质性生境中时，克隆植 物可通过构型的改变而有效地促进基株对异质性分布资源的获取（ Sutherland & Stillman 1988, Cain 1994, Hutchings & de Kroon 1994, Oborny 1994, de Kroon & Hutchings 1995, Cain et al. 1996, Hutchings & Wijesinghe 1997）。克隆植物的行为主 要表现为觅食、资源共享、风险分摊和克隆内分工。

一、克隆植物的觅食行为 克隆植物的觅食行为是其在资源异质性分布的环境中获取必需资源的生态对 策（Lovett Doust & Lovett Doust 1982, Salzman 1985） 。觅食与运动是分不开的。克 隆运动规律很大程度上是由克隆构型和克隆构型单元（如分株）的种群动态所决定 的（Harper & Bell 1979, Bell 1984, 1986, Room et al. 1994）。

（一）植物觅食行为的定义

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觅食最初源于动物行为，Bray（1954）首次把“觅食行为”一词用于植物。 Grime（1979）、Grime et al.（1986）等进一步发展了觅食概念，认为从植物的高度 可塑性到几乎无可塑性都应被看成是觅食行为。Slade & Hutchings（1987）把觅食 行为定义为：生物在其生境内获取必需资源活动中的搜寻或分枝过程。这一定义既 适用于动物也适用于植物，把动物的寻找和植物的分枝进行对比，强调了“动”的 属性。de Kroon & Hutchings（1995）在已有的植物觅食研究的基础上将觅食行为定 义修改为：生物在其生境内为增强对必需资源获取而产生的搜寻或分枝过程。这一 定义与以前的定义相比强调了觅食行为的实质是为了增加对必需资源的获得。 Dong（1995）对欧洲不同生态系统中多种克隆植物的觅食行为进行了比较研究， 进一步完善了 de Kroon & Huchings 的定义，认为实现植物对异质性分布必需资源 的有效吸收要求资源吸收结构放置格局与生境资源异质性之间的精细协调，不仅包 括决定资源吸收结构的水平放置的间隔物长度和分枝强度的可塑性，而且也包括决 定资源吸收结构垂直放置的分株本身的形态可塑性。Oborny & Cain（1997）在《克 隆植物的生态学与进化》一书中将觅食行为定义为：在资源具有特定时空分布的生 境中，当植物表现出对资源获取的选择上有利的形态可塑性时，就称之为觅食行为。 这一定义比 de Kroon & Hutchings（1995）的定义更加具体，在实际工作中更易于 操作。克隆植物的觅食行为可通过以下二个方面来检测：（1）存在着能够导致克隆 形态发生明显变化的环境依赖响应（de Kroon & Hutchings 1995）；（2）形态变化在 克隆系所经历的具有特定资源时空分布格局的环境中受到正选择（Oborny 1994）。 通过这两个具体的标准将有助于澄清哪些植物是真正的觅食者，避免了以前较宽泛 定义所造成的混淆。

（二）克隆植物的构型 大量的研究表明克隆植物的构型主要由间隔子长度、分枝强度、分枝角度和分 株数量等形态参数决定（Bell 1979, Bell & Tomlinson 1980, Sutherland & Stillman 1988）。根据同一克隆分株离散程度的不同可把克隆植物分为游击型（guerilla-type clonal plant）和密集型（phalanx-type clonal plant）。游击型克隆植物同一基株的分 株间的距离较大，分株的分布比较离散；而密集型克隆植物分株的间隔较小，分株 呈密集状（Lovett Doust 1981, Harper 1985）。密集型和游击型是两个极端构型，其 间存在着中间过渡类型。不同的构型具有不同的利用资源能力，一般认为密集型能 高度充分地利用局部斑块分布的资源，而游击型能有效地利用零散稀疏分布的资 源，并可避免同株异花授粉（参见第四节）。 克隆构型的模型定义了植物发育单元（如组成构件），并给出了这些单元的空 间分布规则，提供了对植物空间发育的一种数学描述。模型暗含了这样一种假设： 这种发育规则是在严格的遗传控制下形成的，因而不同的克隆植物具有不同的构

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型。由于基株的生长格局仅在两维空间形成，且在水平面内分株自身等同于基本结 构单元，因此克隆植物的构型相对比较容易研究（Oborny & Cain 1997） 。目前用于 描述克隆植物生长格局的模型主要有扩散模型和随机游走模型，这些模型又可进一 步分为单克隆（solitary clone）模型和多克隆与多物种模型。 单克隆模型主要考虑的是非生物环境因子的影响，强调克隆空间发育的内在规 则，其主要代表有 Cain & Cook（1988）、Callaghan et al.（1990）、Cain（1991）、 Oborny（1994）、Cain et al.（1996）等，这些文章运用空间明晰的随机模型模拟了 克隆植物觅食与生长的规则，论证了怎样运用克隆分株水平的生长规则解释基株占 领空间的整体格局。此外，还有一些文献运用扩散模型研究了克隆植物的传播扩张 方式，如 Cain 等运用扩散模型检验了克隆植物基株随时间的传播方式（Cain 1990, 1991, 1994）和植物觅食响应效率（Cain 1994, Evans & Cain 1995），发现觅食响应 的有效性（effectiveness）可能是变化的。在一些情况下，克隆在好的斑块和差的 斑块内的运动距离并无显著差异，觅食响应的有效性依赖于分枝角度、分枝方式和 间隔子长度的变化。单克隆模型的利益是易于通过模型修饰来解释任何实际克隆生 长过程，不论这一过程多么复杂（例如，生长过程随时间、发育阶段、和局部环境 而变化）。单克隆模型能够很容易地明确每一分株的空间位置，而分株位置是模拟 克隆习性对种群和群落动态影响的一个相当重要的特征。因此单克隆模型可以有效 地分析研究内部发育控制怎样影响了分株统计学和横向扩张过程。但是，单克隆模 型忽略了克隆系的生物邻居，虽然模拟了许多克隆，但这些克隆都被假定为相互间 独立生长的，因而不能反映克隆植物在自然环境中的实际生长状况（Oborny & Cain 1997）。 多克隆与多物种模型强调了共栖于同一生境的克隆系之间的空间相互作用。在 这类模型中，许多基株是同时发育的，相互间直接或通过环境修饰而间接影响各自 的生长。用于研究多克隆和多物种的模型主要有邻域模型和单元自动控制模型 （cellular automata models）（Oborny & Cain 1997） 。邻域模型提供了研究局部相互 作用对种群和群落动态影响的有效工具，其代表性工作有 Czara & Bartha（1989）、 Pacala & Silander（1990）、Czara & Bartha（1992）、Pacala et al（1993）、Herben & Suzuki （2001）等。在邻域模型中，以位置为基础的模型注重于生境内每一空间位置的状 态；以个体为基础的模型考虑的则是种群中每一个个体的状态，主要是每一分株的 生态邻域（neighbourhood）。例如，Cain et al.（1995）的以距离为基础的白三叶 （Trifolium repens）克隆生长模型，其主要特征是考虑了密度对克隆生长的反馈抑 制。该模型准确地表示了三叶草种群的短期动态，但却不能解释长期的种群动态。 单元自动控制模型是一种以空间点为基础（site-based）的邻域模型，利用这类模型 可揭示在不同的出生、死亡和分株间竞争条件下，以克隆生长方式传播的物种间的 共存准则，如 Herben（1995）的自动控制模型，它检验了在奠基者控制（founder control）与优势控制（dominance control）下的人工群落中游击型与密集型克隆生

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长型间的竞争结果。

（三）觅食模型 植物所必需的资源如矿质养分、光等在植物生长的微小尺度上是异质性分布 的。这种异质性的分布一方面增加了植物有效获取所需资源的难度，另一方面也使 资源吸收的困难在时空上都有变化（Hutchings & de Kroon 1994）。一些克隆植物通 过觅食行为以促进其对必需资源的吸收。Oborny & Cain（1997）认为，植物觅食 模型应该包括以下几个方面： (1) 环境是异质的； (2) 生物具有相互排斥的两种行为：搜寻行为和利用适合位点的行为； (3) 生物的这两种行为能够进行转换； (4) 转换是环境依赖的； (5) 对于转换的利益存在着反馈抑制。 从上述五个标准中可以看到，在异质环境中，构件性是觅食行为的发育基础。根据 植物觅食功能，可简单地把构件单元分为两类：摄食位点和间隔子（Bell 1984）。 在克隆植物中，由克隆器官联结在一起的潜在克隆分株就是一个摄食位点，而连结 摄食位点的横生结构称之为间隔子（de Kroon & Hutchings 1995）。间隔子的功能是 搜寻资源，而摄食位点的功能是利用资源。间隔子决定了摄食位点的空间配置状况， 因而对资源的吸收具有强烈的影响。 植物的生境搜寻与资源吸收功能是可以相互转换的，这两种行为间的转换可以 通过环境依赖的可塑性生长来实现。例如，Bell（1984）对异质生境中具有明显对 比构型（聚集型和游击型）的姜科植物（Alpinia speciosa）和沙生苔草在相互竞争 或单独生长的情况下各自取胜情况进行了计算机模拟，发现：聚集型能成功地降低 空间搜寻的代价，而游击型能成功地减少克隆内竞争。Bell 由此假设：一个有利的 生长型应使对空间搜寻的生物量分配减少到最小，并使摄食位点间的重叠减少到最 低程度。Sutherland & Stillman（1988）模拟研究了植物对斑块环境的响应，发现在 斑块生境中，当分株处于好的斑块时，间隔子长度缩短（图 3-2a），分枝强度增加 （图 3-2b）；但分枝角度与斑块质量好坏没有明显的相关（图 3-2c），也就是说最佳 觅食植物在好环境斑块中应发育形成较短的间隔子，并且频繁分枝（密集型），而 在差斑块中则形成较长的间隔子，并且较少分枝（游击型） 。但运用已有实验数据 对模型理论预测进行的检验发现，并不是所有的克隆植物都表现为模型所预测的间 隔子和分枝策略。de Kroon & Hutchings（1995）对 9 种匍匐茎和 8 种根茎植物的研 究发现，只有 5 种匍匐茎和 1 种根茎植物对不同的光照强度表现出了间隔子和分枝 响应；在所有被研究的植物中只有欧活血丹（Glechoma heracea）和羽状短柄草 （Brachypodium pinnatum）对较好营养条件产生了响应，表现为间隔子长度缩短、

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分枝频率增加。这表明不同植物可塑性的程度和性质变化可能很大，即使是分类学 上关系很近的、具有相同构型的近缘种对环境暗示的响应也不同。此外，觅食响应 还受邻近的物种密度和其它处理条件的强烈影响（Huber Sannwald et al. 1997）。

图 3-2 不同生长规则下分株放置在较好斑块的 百分数（引自 Suty erland & Stillman 1988）。 a 节间长度的影响（分枝强度＝ 0.5； 分枝角度＝ 45）； b 分枝强度的影响（分枝角度＝ 45； 节间长度＝ 20 个单位）； c 分枝角度的影响（分枝强度＝ 0.5； 节间长度＝ 20 个单位）。

尽管理论预测间隔子和分枝策略是如此有利，但它却没有普遍地出现在自然界 中。这可能是由于：在某一特定的分类群中也许不存在最佳觅食行为的进化路径， 因为克隆植物构件的空间排列受到不同的甚至是相反的选择压力的作用。虽然觅食 响应很重要，但首先必须维持生长，而且在可塑性响应达到一个临界阈后，间隔子 的长度可能会随资源浓度的下降而缩短（Oborny & Cain 1997）。此外，最佳觅食行 为可能还受形态（Waller & Steingraeber 1985, Sutherland & Stillman 1988, Coleman et al. 1994, Watson et al. 1997）和生理（Pitelka & Ashmun 1985, Marshall 1990, Evans & Cain 1995, Stuefer et al. 1996）方面因素的制约。因此，我们不能期望存在一个单一 的普遍适用的最佳植物觅食模型。

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二、克隆整合 植物维管束相连接的部分之间由源到库的物质传输被称为生理整合（Marshall 1990）。Watson（1986）指出，植物的碳经济学可认为是离散的生理整合单元，一 个生理整合单元可看作是调节碳的同化、分配和利用的形态组织等级。同一植株内 可以有一个以上的生理整合单元，因此一个高等植物也是一个生理整合单元的集合 体。对于具有双重构件性的克隆植物，除了分株有机体构件间的生理整合外，还存 在着克隆整合：同一基株的克隆分株在形成后的一定时期内由横生结构相互连接在 一起。广义的克隆整合是指相连克隆分株之间存在的生理整合现象（Jonsdottir & Watson 1997）。狭义的克隆整合仅指异质性环境诱导的相连分株间的生理整合现 象，即由于处于不同资源水平小生境中而产生的克隆分株间的物质传输（董鸣， 1996b）。在过去的二十几年里，克隆植物的生理整合已经得到了广泛的研究（Stuefer et al. 1994, Stuefer & Hutching 1994, D'Hertefeldt & van der Putten 1998, Alpert 1999a, b, D'Hertefeldt & Jonsdottir 1999, Dong & Alaten 1999, Pennings & Callaway 2000, ，这些研究包括了 Dong et al. 2002, Yu et al. 2002a, Yu et al. 2002b, Alpert et al. 2003） 生活在不同生境中的许多物种，揭示出各种各样的分株生活周期和整合方式。克隆 整合除了使植物获益外，也要付出相当大的代价（Pitelka & Ashmun 1985, Hutchings & Bradbury 1986）。克隆整合的收益与代价与克隆生长的许多策略有关。

（一）克隆整合的类型 在克隆植物中，分株寿命在不同植物中变化很大。但是为了能够成功地进行克 隆生长，一个分株在其死亡前必须产生一个或更多的子株。分株产生第一个子株所 需的时间和分株寿命决定了分株世代是离散的还是重叠的。具有重叠分株世代的植 物同时有许多分株相互连接在一起，形成了明显的克隆片断；克隆片断的大小取决 于分株间保持连接的时间、分株世代重叠的时间和分枝频率。植物亲株与子株间生 理连接形成的克隆片断持续的时间决定了分株间生理整合的程度。 Jonsdottir & Watson（1997）在总结前人工作基础上对克隆整合进行了分类。 他们认为，分株寿命（R）、分株世代时间（G）和分株间生理连接的寿命（C）是 克隆植物空间的三个基本维度。由于变量间的等级关系，该空间受两个条件制约： （1）分株寿命要大于或等于分株世代的时间（R ≥ G）；（2）分株寿命大于或等 于分株间生理连接的时间（R ≥ C） 。在这两个条件下，平均每个分株在死亡前生 产一个子株，而且生理连接不包括死的分株。在这样的克隆空间内，可以把整合者 与非整合者区分开来。非整合者是那些在分株出生不久即中断亲株与子株间的身体 或生理连接的克隆植物，它们满足条件 C < R ≥ G 和 C ≤ G。整合者是那些保

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持分株间的生理连接但整合程度可能不同的克隆植物，整合者满足条件 C ≤ R > G 和 C > G。整合者能够形成各种各样的类群，在这些类群中，不同植物的生理整 合起着不同的生态作用，取决于不同克隆片断的大小和整合方式。克隆片断具有复 杂的内部结构，通常由一个或多个整合生理单元组成。 整合生理单元的大小取决于三个变量 C、R 和 G 的关系。当 R 仅稍大于 G 时， 只形成小的克隆片断。如果 R 远远大于 G 那么就会形成由许多不同世代分株组成 的大克隆片断。大克隆片断内结构的复杂性取决于分枝频率和分株间生理连接持续 的时间。R 和 C 间的关系决定了一个系统的整合程度：如果分株间的连接在分株死 亡前由于身体连接的断开或生理活动连接的结束而中断（C < R） ，那么整合仅限于 大克隆片断内的小克隆片断或小生理整合单元内。如果分株间的连接在两个分株的 一生中都保持完整并发挥功能（C = R），那么就会形成完全整合的克隆片断。通过 这样一系列的等级二分法可鉴别出四种主要的功能类型（表 3-1）。Oborny & Kun （2001）在 Jonsdottir & Watson（1997）的基础上，对分株世代时间（G）进行了 简化，假定 G = 1，并假定分株间生理连接的寿命（C）可以大于分株寿命（R）， 由此划分出三种整合类型：（1）断开策略型（Splitter Strategy），这类克隆植物分株 间生理连接的寿命很短（C < R），最简单的情况是，分株定居后连接即断开（C = 0） ， 基株是由互不连接的独立分株组成的；（2）短暂整合策略型（Transient Integrator ，这类克隆植物分株间的生理连接持续到连接分株死亡为止（C = R），因 Strategy） 此基株是由许多整合的克隆片断组成的；（3）永久整合策略型（Permanent Integrator Strategy），这类克隆植物的基株一生中都处于整合状态，分株间的生理连接始终保 持着功能状态（C > R）。 表 3-1

根据克隆植物功能分株连接寿命(C)、分株寿命(R)和分株世代时间

(G)划分的整合方式种类(引自 Jonssottir ＆ Watson,1997) 非整合者

C < R ≥ G

C ≤ G

整合者

C ≤ R > G

C

小克隆片断内的有限整合

C < R > G

大克隆片断内的有限整合

C < R >> G

小克隆片断内的完全整合

C = R > G

大克隆片断内的完全整合

C = R >> G

> G

（二）克隆整合的实验检验 不同克隆植物间克隆整合程度的差异很大。已经发现克隆整合程度与环境斑块

201

性程度和植物在环境中的平均资源获得能力有关（在不良的但相对无干扰的环境中 生理整合程度较高）。在大多数克隆植物中资源转移主要是趋向于生长外端的 （acropetal），如从较老的分株向较幼小的分株的转移，而亲株与子株间的互惠转 移一般都是很有限的。但是，也有一些研究报道了大量的向生长内端的（basipetal） 转移，主要存在于分株间连接寿命较长、缺少地上枝条的老的分株间。广泛的 （extensive）生理整合被认为是在生长季内植物对一种或多种资源较低可被获取度 的适应（D'Hertefeldt & Jonsdottir 1999）。 （1）克隆植物的碳整合动态 有关克隆植物分株间的碳生理整合方式研究 14 已有许多，这些研究多采用 C 示踪或人为遮荫的方法。例如毕氏苔草（Carex bigelowii）和足叶草（Podophyllum peltatum），14C标记发现在这两个物种中都存在 着碳从被固定处同时向着远端正在生长的幼小分株和内端分株地下根茎和根的大 幅度转移，这两个物种分株的地下部分都能连续几年获得新固定的碳。毕氏苔草标 记碳向生长外端转移可发生在11个分株世代间（Jonsdottir & Callaghan 1989），足叶 草标记碳向生长内端转移可发生在6个世代间（Landa et al. 1992），且光合同化物可 在20个相互连接的毕氏苔草分株间（Jonsdottir & Watson 1997）和11个足叶草的相 连分株间（Landa et al. 1992）流动（travel）。但毕氏苔草光合碳同化物主要保留在 所标记的植株内，只有少量流向外端的幼小分株，光合碳同化物的流动随季节变化 不大。而足叶草光合碳同化物的流动随季节变化很大，大部分新固定的同化物都向 内端流动，贮藏在根茎中，第二年春季供给新的分株生长（ Jonsdottir & Watson 1997）。Price et al（2001）.对虎杖（Fallopia japonica）的14C标记发现，在一年中 的不同时期，14C在虎杖植株的分配格局不同：随着季节的推移,根茎逐渐成为当前 同化物的最主要的库（从根茎中回收到的14C，8月份占35%，9月份占67%），而定 居植株所保留的同化物却相应的减少，只有相对较少的光合同化产物输出给其它的 分株或花；最初固定的14C在植株衰老或死亡前转移到根茎内，在第二年的早春， 其中一些被固定的14C会再流动到新生的植株内。这些特征可能有助于虎杖拓殖各 种不同的生境，这与从足叶草中观察到的光合碳同化物的季节流动很相似。 Price et al.（1992）对欧活血丹的14C标记也发现了标记光合产物向生长内端转 移的现象，但主要还是向着生长外端转移；新产生的分株靠老的分株提供光合产物， 但随着时间的延长，它们逐渐变得完全独立。然而， D'Hertefeldt & Jonsdottir（1999） 对沙地苔草克隆片断14C标记却发现，14C在克隆片断内能够进行大范围转移，碳同 化物在向着生长外端转移的同时，也有相对较少但非常明显的向生长内端转移的现 象。与亲株和子株间存在着明显的光合碳同化物转移相比，年龄与大小相等的姊妹 分株间的光合同化物转移却相对较少。例如，菊科黄花七筋姑（Clintonia borealis） 未受干扰的分株间始终存在着少量的光合碳同化物转移，而紫菀属植物（Aster acuminatus）的成熟分株间只是偶尔存在着光合碳同化物的传递（ Ashmun et al. 1982）。

202

遮光也可导致连接分株间的光合碳同化物的转移，Stuefer et al.（1994）将匍匐 委陵菜（Potentilla reptans）和鹅绒委陵菜（Potentilla anserina）的亲株与子株分别 种植在光暗交替的环境条件下，两种委陵菜都表现出了明显的克隆整合利益。出乎 意料的是，两种委陵菜未遮荫的克隆部分的生物量当与遮荫部分相连时不是降低而 是增加，因此未遮荫的克隆分株实际上是从克隆整合中获得了利益。这种意外结果 的产生是由于生长于遮荫环境下的分株与生长在未遮荫环境下的分株相互支持所 致。未遮荫克隆部分的高度蒸腾需求可能会导致水分从遮荫的克隆部分向未遮荫的 克隆部分转移，同时碳同化物则从未遮荫分株向遮荫分株转移。Saitoh et al（2002） 对林下叶层矮竹（Sasa palmata）的野外遮光和切断实验发现，矮竹的分株生物量 和植株密度在遮荫环境下比开阔环境下明显下降，但当分株的根茎保持连接时下降 的幅度要低于被切断时。这个结果表明，遮荫分株生长的减少可从与它们相连接的 生长在开阔环境下的分株处得到补偿；矮竹在有限光照条件下通过与生长在光线充 足环境下的分株进行光合碳生理整合而得到支持。 （2）克隆植物的营养整合动态 有许多研究表明，在克隆植物中营养元素 能够从生长在高营养斑块的分株向生长在营养贫瘠斑块内的分株再分配。例如， Noble & Marshall（1983）运用凯氏定氮分析和放射线自显影法对沙生苔草中 N 和 P 的流动进行了研究，在野外和温室都观察到了生长在高营养条件下老分株向生长 在低营养条件下幼小分株营养输出的现象。但 D'Hertefeldt & Jonsdottir（1999）的 研究却发现在沙生苔草中，营养物质和水分既可以向生长外端转移也可以向内端转 移。Abrahamson et al.（1991）研究了温室条件下，菊科一枝黄花属植物（Solidago altissima）在五个不同营养处理水平下的营养整合程度，发现亲株及其附属的根部 与正在发育的子株间存在着营养元素共享，但亲株的两个相连子株间不存在营养共 享，而是相互竞争贮存在亲株根茎中的营养。Wijesinghe & Handel（1994）在温室 条件下比较了生长在不同营养条件下的 Poteneilla simplex 连接分株和断开分株的 表现，结果发现在均匀的环境下，连接和断开的克隆的生物量没有差异，但生长在 异质生境中的连接克隆的重量显著高于断开的克隆，说明资源共享的利益随着生境 的斑块性的增加而增强；亲株对子株的供给是以大量降低其自身的生物量为代价 的，但子株从克隆整合中所获得的利益与子株所占据的斑块的好坏无关。Jonsdottir & Callaghan（1990）研究了毕氏苔草和足叶草老分株的营养吸收和营养整合方式， 结果发现毕氏苔草存活 14 年的分株和足叶草存活 5 年的分株都能够从土壤中吸收 氮。这两个物种新获得的氮都主要向生长外端传输，随着分株年龄的增加，距离新 产生的分株越来越远，年老的分株对新生分株的生长失去了意义。 D'Hertefeldt & Jonsdottir（1999）对沙生苔草木质部水分流动的研究发现，沙 生苔草中水分既可向外端也可以向内端转移。但也有研究认为沙生苔草的水分是从 幼小分株向老分株流动的（Pitelka & Ashmun 1985）。Alpert（1990）发现禾本科植 物 Distichlis spicata 相连分株间也存在着广泛的水分流动：通过根茎的水分传输距

203

离最远可达 1.4m。分株间的水分共享可有利于分株的存活和繁殖。 （3）去叶、胁迫和切断克隆间连接的影响 克隆整合最令人信服和最具有 生态意义的证据来自于胁迫处理实验。局部胁迫可通过改变源与库的关系而改变正 常的光合同化物的转移方式（Pitelka & Ashmun 1985）。有许多研究发现，去除克隆 内一个或几个分株的叶片会导致已经独立的分株重新发生生理整合。例如， Chapman et al.（1991）观察到有规律地去叶能导致白三叶的主茎与其分枝间的同化 产物的明显交换；Yu et al.（2002b）以不同程度的沙埋处理鹅绒委陵菜的克隆片断， 并同时切断和保持克隆片断间的匍匐茎连接，结果发现，保持连接能显著提高沙埋 分株和整个克隆片断的生物量以及沙埋分株的存活率，表明克隆整合能缓解沙埋对 鹅绒委陵菜存活和生长的胁迫。 切断克隆植物间的连接是评价克隆整合对植物适合度影响的一个主要方法。通 过切断根茎可以检验生理整合对于克隆片断内一个潜在独立的分株或分株群体的 生长和存活的重要意义。Jonsdottir & Callaghan（1988）发现当切断根茎时，毕氏 苔草幼小分株的存活率下降，而且对于那些能够存活下来的幼小分株，其生长量下 降并且不能产生新的分株；切断部位距离幼小分株越远，对被切断的幼小分株的存 活和生长影响越小。董鸣等（1999）对毛乌素沙地两种根茎禾草，沙鞭（Psammochloa villosa）和赖草（Leymus secalinus），进行了野外切断根茎实验，发现切断根茎对 沙鞭幼小分株的存活和生长具有明显影响，而对赖草幼小分株的存活和生长却没有 明显影响，这表明不同物种克隆整合的程度及其贡献不同。即使同一物种，其不同 基因型整合程度也不同，Alpert et al.（2003）以海滩草莓为材料，比较了温室条件 下海滩草莓三种基因型间整合程度的差异，结果发现异质生境下三种基因型都存在 着克隆整合现象，而且整合程度有明显的差异；但在均匀环境下，无论分株间保持 连接还是被切断，不同基因型的生物量均没有显著差异。这表明克隆植物间的资源 共享可能是对资源斑块性分布的一种适应机制。Pennings & Callaway（2000）首次 在野外条件下，通过切断和保持入侵到三种不同生境中六种不同类型克隆植物间的 连接，对多物种和多种生境下克隆整合的重要性进行了比较研究。他们发现，克隆 整合对于入侵高度盐渍化生境中的克隆片断最为重要，对于入侵到没有邻域竞争的 生境中的克隆片断中等重要，而对于入侵到有邻域竞争生境中的克隆片断最不重 要，说明克隆整合的重要性在不同物种和不同生境中有很大差异。因此，需要对野 外条件下不同物种可获得的各种资源的变异进行详细的研究才能更好地理解在自 然状态下克隆整合的重要性。 有关整合的利益已经从人工异质环境中得到了充分证实。但野外的克隆整合实 验证据还很有限。用于研究克隆整合的人工环境都只强调了非生物胁迫，而对生物 胁迫，如种群密度、疾病和食草作用等，还没有给予足够的关注。

（三）克隆整合的适应意义

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（1）克隆整合的利益 在资源呈斑块状分布的生境中，广泛的克隆整合在 许多方面可能都是有利的。首先，广泛的克隆整合能够使克隆片断保存和循环利用 贫乏资源，通过汇集和再分配，能够使新的分株在资源贫乏或季节性资源贫乏的生 境中成功定居。整合的幼小分株能够在实生苗不能存活的地方生长（Lovett Doust 1981），从而可以缓冲空间异质性与局部胁迫、竞争和食草作用对植物的不利影响 （Salzman & Parker 1985, Jonsdottir & Callaghan 1989, Brewer & Bertness 1996） 。其 次，广泛的克隆整合使克隆片断内不同分株形成特化分工（Alpert & Stuefer 1997）， 提高了资源吸收效率，从而增加了基株的适合度。第三，广泛的克隆整合能够使新 分株迅速长满可占据的空间，并整合地对生境异质性发生反应，形成与生境异质性 相适应的分株形态和空间放置格局（Dong 1995, Dong et al. 1996），这样避免了基株 内的资源竞争，因而使基株获得了竞争优势（Bloom et al. 1985, Cook 1985）。这种 能力在资源呈斑块分布的生境中应具有选择上的优势。第四，通过分株生产的发育 控制，分株间的内部竞争能得到调节。克隆植物的顶端优势提供了搜寻生境和调节 分株种群大小的手段。具有强烈顶端优势的克隆限制了新分株的数量。新分株的生 产远远低于顶端分生组织所能够产生的数量，这使得植物能够将有限的资源集中用 于少量的分株，从而使成功存活的分株数量达到最大（Jonsdottir & Callaghan 1988, Watson et al. 1997）。最后，克隆整合能够导致风险分摊，所谓的风险分摊是指伴随 着克隆生长，基株的死亡风险（或概率）被分摊到各个克隆分株或分株系统，从而 具有进化上的优势（Cook 1985）。不同的克隆植物由于克隆生长型不同和所遭遇的 生境异质性不同可具有不同的分摊形式和机理对策。基株是由形态上彼此独立的分 株组成，分株的死亡概率是独立的，整个基株的死亡概率是各个分株死亡概率的积， 分株的死亡概率越低、产生的分株越多，基株的死亡风险就会越低，基株也就越具 有进化上的优势（董鸣，1996a）。 （2）克隆整合的代价 然而，并不是所有的整合都是有利的，克隆整合也 存在着不利的方面。克隆间的物质传输需要能量花费，维持根茎或匍匐茎生长也需 要消耗能量（Pitelka & Ashmun 1985），向子株传递资源会减少亲株的生长（Salzman & Parker 1985），分株间共享资源还可能会导致基株内部资源稀释和较高的基株死 亡风险。克隆后代在遗传上的一致性也使它们特别容易感染病害，伴随着克隆整合， 植物病原体可以从基株的一些分株到达另一些分株（ Pitelka & Ashmun 1985, Silvertown & Charlesworth 2001），例如，Burdon & Shattock（1980）对荷兰榆树病 的研究发现，95%的发病榆树都属于同一个克隆。此外，由于克隆生长与有性繁殖 间的资源竞争，使有性繁殖可获得的资源减少，从而会导致种群遗传多样性下降， 从长远的观点看，这是不利于物种持久存在的。 （3）克隆整合的利益与代价的平衡 克隆植物是否会从整合中获益依赖于 整合的程度和它们所处的环境。不同生境克隆整合的程度不同，表明资源共享并不

205

总是有利的。如果生理整合有益于资源被剥夺的分株，那么必然会导致源分株的代 价，对资源缺乏的分株的供给可能会降低资源供应分株的适合度（Pitelka & Ashmun 1985, Caraco & Kelly 1991）。因此，只有当克隆整合能够使与适合度有关的性状表 现增强时（如增加整个基株的生物量或种子产量），即资源输入的利益超过了资源 输出所带来的代价时，资源共享才会被选择（Eriksson & Jerling 1990, Caraco & Kelly 1991）。Ong & Marshall（1979）发现，如果受胁迫的分株不能实现或保持积极的能 量预算，输出分株能够停止向受胁迫分株提供能量和营养元素（实际上是从受胁迫 的分株收回资源），这表明源分株能够积极地调节它的资源输出，以增加基株的适 合度。Caraco & Kelly（1991）模拟了从亲株到子株间的资源传递，预测当可获得 资源在时间和空间上不断变化时，如果分株生长与资源水平的依赖关系为减速递增 的函数形式，那么保持整合将是有利的；如果分株生长与资源水平关系为加速递增 函数的形式，那么保持整合将是不利的（图 3-3）。 Alpert（1999a）在 Caraco & Kelly（1991）的基础上，给出了在均匀和异质生 境中成熟分株间资源传递利益的简单概念模型。分株对资源供应的响应可表现出三 种简单的类型。一种是克隆分株适合度随资源供应的增加而呈线性增加（图 3-3a,b）；在这种情况下，克隆整合将会表现为输入分株增加的适合度与输出分株减 少的适合度相等，整合的净利益为零。并且环境条件是异质还是均匀的对结果没有 影响。如果分株间资源运输传递存在着代谢代价，那么整合将是不利的。所以在线 性适合度反应的情形下，我们预期克隆植物不会表现出整合行为。 第二种类型是克隆适合度随资源供应的增加而趋向于饱和（图 3-3c,d） 。在自 然系统中这种类型的响应也许最为常见（Chapin 1980, Bloom et al. 1985）。在这种 情况下，环境条件在空间上是均匀分布还是异质分布的对结论有很大的影响。如果 环境是均匀的（成熟克隆分株的初始大小基本相等），整合导致的输出者适合度的 下降程度将大于输入者适合度的增加程度，因而分株间的生理整合将不会受到选 择；如果环境是异质的（成熟克隆分株的初始大小不等），整合导致的输出者适合 度的下降程度将小于输入者适合度增加的程度，因而整合是有利的。 第三种类型是克隆适合度随资源供应的增加而加速递增（图 3-3e,f）。与第二种 类型相同，环境的异质性（均匀性）对结果影响很大，但影响的效果与却正好相反： 克隆整合在均匀生境中受到选择，在异质生境中却是不利的。 由于饱和形式的克隆适合度－资源投入曲线在自然界中可能是最常见的，所以 图 3-3 中 c 和 d 两种情形将可以应用于多数自然种群（参见第二章第六节）。Alpert （1999a）以海滩草莓为材料对模型进行了验证，发现生长在草地（均匀环境）中 的分株间整合度较低，而生长在沙滩（异质环境）上的草莓表现出较高的生理整合， 与模型预测完全吻合。

206

a

b

均匀生境 分株适合度

输出

损失

收获

收获

损失

分株适合度

输出

异质生境

输入 输入 资源供应

c

资源供应

d

均匀生境

损失

输入

输出 收获

分株适合度

收获

损失

分株适合度

输出

异质生境

输入

资源供应

e

资源供应

f

均匀生境

输出

损失

分株适合度

收获

收获

损失

分株适合度

输出

异质生境

输入 输入

资源供应

图 3-3

资源供应

均匀和异质环境下，成熟分株间生理整合对分株和克隆适合度的影响，详见正文。

图中实心圆点表示生理整合前的状态，空心圆点表示整合后的状态（仿 Alpert 1999） 。

三、克隆内分工

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克隆植物的克隆生长是通过分株的重复生产来实现的，分株间经常通过横向 连接物传输交换物质。克隆植物的分株构件特点使它能够使更灵活地调节其获取不 同资源的相对能力，并使它的单个分株为了获取丰富的资源而发生趋富特化，不同 分株执行着互补的功能。克隆植物的趋富特化是建立在克隆整合基础上的克隆内分 工（division of labour）（Alpert & Stuefer 1997）。

（一）克隆内分工的定义 克隆内分工的概念源于经济学中的劳动分工，即生产系统内为了执行系统作为 一个整体所必须的各项任务而形成的不同单元的互补特化。分工的目的在于提高整 个系统的经济效益。最早把分工这一术语应用于克隆植物的是欧洲生态学家 Callaghan（Callaghan 1976, Callaghan 1984, Jonsdottir & Callaghan 1988, 1990）。 Hutchings & de Kroon（1994）对克隆内分工进行了进一步的论述和总结。此后， Stuefer 及其合作者（Stuefer et al. 1994, Stuefer 1995, Stuefer et al. 1996）对环境诱导 的克隆内分工进行了详尽的实验生态学研究。近年来，环境诱导的克隆内分工已成 为植物生态学领域广泛使用的术语，并且被认为是克隆植物有效利用异质性环境的 行为对策之一（Hutchings & Wijesinghe 1997）。在对克隆内分工行为进行了较为全 面综述的基础上，Alpert & Stuefer（1997）给出了克隆植物的克隆内分工定义：相 互合作的分株为了更有效地获取不同资源（同时伴随着克隆内资源的相互交流）而 产生的形态与生理功能的协调特化（coordinated specialization） 。克隆内分工的潜在 利益是每一个分株都可以更高效地完成自己的特定资源获取任务。不利的方面是各 分株变得相互依赖，且必须合作。分工的两个基本要素是特化与合作。特化是指克 隆分株在生理或形态方面的结构与功能上的改变，这种改变能够增加其执行特定任 务的能力，但降低了所执行任务的多样性。而合作则是指克隆内各分株间互惠地交 换资源、物质和信息，即资源共享。

（二）克隆植物克隆内分工的实验检验 非克隆植物个体的生物量分配对环境资源水平的反应常常为趋贫特化，将相对 多的生物量分配给吸收较稀缺资源的营养器官；而克隆植物对异质性环境资源的反 应可能表现为趋富特化，将相对多的生物量分配给吸收较丰富资源的营养器官。克 隆植物的功能特化是通过生物量分配的可塑性、获取资源结构的形态可塑性和生理 可塑性实现的。克隆内特化分工主要包括由发育程序引起的分工和由环境诱导的分 工两种类型（Alpert & Stuefer 1997）。 许多冻原和高山克隆植物都具有由相同的发育程序所导致的克隆内分工。冻原

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和高山生境由于缺少树木的覆盖，因而光照强且相对均匀，但土壤养分含量较低且 空间变异很大。在这样生境中生长的克隆植物形成了地上部分与地下部分在发育上 的程序化分工。某些情况下分株一出生就产生了特化，而在另外一些情况下是在发 育过程中才产生特化的。例如，毕氏苔草的地上枝叶很少能活到4年，但根系和根 茎却能活12年以上（Callaghan 1976, Jonsdottir & Callaghan 1988, 1990）。这样相连 接的分株中，只有最近2－3年形成的分株才具有地上枝和叶，其余大多数分株都只 有地下茎和根（Jonsdottir & Callaghan 1989）；无枝叶分株的根茎和根能在相当大面 积范围内吸收资源，为有枝叶的分株提供养分，而有枝叶的分株则为无枝叶分株的 根茎和根提供光合产物，这些不同分株间的功能分工，有利于增加该植物在寒冷、 贫瘠生境中的适合度（Callaghan 1976, Jonsdottir & Callaghan 1988, 1990, Stuefer et al. 1996）。这种特化方式的两个显著特征是：（1）分株特化的发育与环境中的资源 丰富度无关， （2）无枝叶分株，与有枝叶分株相比，数量很多。发育程序化的克隆 内分工降低了基株的死亡风险，从而可使基株持久存在（Eriksson & Jerling 1990） 。 Charpentier & Stuefer（1999）在对莎草科植物Scirpus maritimus的研究中也发现了 与毕氏苔草相似的克隆内分工现象，从而为发育程序化克隆内分工提供了进一步的 佐证。 有许多文献证明了环境异质性诱导的克隆内分工的存在（ Salzman & Parker 1985, Friedman & Alpert 1991, Birch & Hutchings 1994, Stuefer et al. 1994, Stuefer 1995, de Kroon et al. 1996, Yu et al. 2002c, Alpert et al. 2003）。当克隆片断被放置在两 种资源互补的斑块状环境中时，片断内的每一个分株都为获取其所在位点处相对丰 富的资源而发生特化，而且这种资源是与之相连的分株所缺乏的。例如， Friedman ， & Alpert（1991）将海滩草莓的分株放置在光照和土壤氮素互补的斑块中（图 3-4） 当切断与其它分株的连接时，那些生长在光资源较丰富而氮素较少斑块内的分株就 会形成较高比例的根系，以便吸收贫乏的氮资源；但当它们与具有充足的氮素而光 照不足的分株相连时，生长在高光环境中的分株形成了较高比例的叶，特化吸收丰 富的光资源。Yu et al.（2002c）对金戴戴、鹅绒委陵菜和绢毛匍匐委陵菜的研究也 得到了与海滩草莓相似的结果，为克隆内分工提供了直接的证据。 Stuefer et al. （1996）将白三叶由四个相连分株组成的克隆片断分别种植在均匀环境（克隆片断 的四个分株均种植于低光照－高土壤水分或者高光照－低土壤水分的环境条件下） 和资源交互斑块性异质环境中（克隆片断的两个分株种植于低光照－高土壤水分条 件下，另两个与之相连的分株则种植于高光照－低土壤水分条件下）。生长 4 周后 发现，当克隆片断生长于异质环境时，处于低光照－高水分条件下的白三叶分株根 与叶的干重比率显著大于均匀环境中同样生长于低光照－高水分条件下的分株，而 与均匀环境中生长于高光照－低水分条件下的分株相似；同时，处于高光照－低水 分下的白三叶分株的根与叶的干重比率显著小于均匀环境中生长于高光照－低水 分下的分株，而与均匀环境中生长于低光照－高水分条件下的分株相似。 van

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Kleunen & Stuefer（1999）对鹅绒委陵菜的切断和阻断水分传输（steam-girdling） 的研究也发现，完全整合的分株为了吸收局部丰富的资源而发生了功能特化。

根

冠

根冠比（干重）

图 3-4 光和土壤无机氮交互 斑块环境下，沙滩草莓通过生 物量分配格局的可塑性而实 现的克隆内分工（引自 Alpert & Stuefer 1997）。 低氮－切断 低光－切断 低氮－连接 低光－连接

分株间合作是克隆植物中实现克隆内分工的又一主要条件。例如在完全干旱和 几近黑暗的情况下，海滩草莓单独生长的分株全部死亡，而连接的分株则全部存活， 说明分株间的互惠合作是非常重要的（Alpert & Mooney 1986）。然而，合作的可能 性受具体资源的限制，如欧活血丹，分株间潜在的氮、碳共享并不影响总的生物量 （Stuefer et al. 1994）。

（三）克隆内分工的适应意义与代价 研 究 表明 克隆 内 分工 可以 促 进基 株或 克 隆片 断的 生 长和 繁殖 （ Alpert & Mooney 1996, Stuefer et al. 1996, Stuefer et al. 1998）。特化吸收斑块内丰富的资源能 够极大地提高克隆植物整体对资源吸收的效率。从这一点上，资源互补斑块性环境 诱导的克隆内分工行为，将有利于整个克隆基株或克隆片断对异质性环境条件的利 用。但克隆内分工在带来利益的同时，也一定包含了代价和风险。克隆内分工的一 个主要风险是伴随特化程度的增加而产生的自我供给的减少。在克隆片断内，物理 干扰、病菌和克隆连接的衰老都能切断分株间的资源转移传递；当突然需要它们自 己供给全部所需资源时，趋富特化的分株将会比非特化分株承受更高的死亡率 （Alpert & Stuefer 1997）。

第四节 克隆生长与有性繁殖

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虽然克隆植物主要以营养繁殖为主，但是大多数克隆植物并没有完全放弃有性 过程，而是同时具有克隆生长和有性繁殖的能力（Eckert 2002）。但有性更新与克 隆更新的相对重要性在不同物种间和种内不同种群间都可能存在着很大的变异。高 度的克隆更新对种群内和种群间的遗传变异（Muirhead & Lande 1997） 、有效种群 大小（Eckert & Barrett 1992, 1995）、自然选择作用于种群的方式（Vuorisalo et al. 1997），甚至对物种地理分布范围的进化（Dorken & Eckert 2001）都会产生重要的 影响。目前对于克隆植物行为方面的研究已经相当深入，但很少有研究试图量化克 隆生长对有性繁殖的影响并揭示克隆植物有性繁殖巨大变异的进化原因和后果 （Eckert 2002）。因而，克隆生长与有性繁殖间相互关系的研究无疑将会是未来克 隆植物生态学发展的一个主要方向。

一、克隆植物有性繁殖的变异与丢失 克隆植物种群内克隆生长与有性繁殖间的变化很大，许多植物种群的性比率偏 离 1‫׃‬1 。在雌雄异株的苔藓类植物中，单性别种群和雄性稀少种群非常普遍。 McLetchie et al.（2002）模拟研究了雌雄异株克隆生物——地钱（Marchantia inflexa） 的局域种群动态，发现在轻微和中度干扰情况下，雌性个体逐渐排斥雄性个体；而 在严重干扰情况下，雄性个体逐渐排斥雌性个体。这种性比率动态格局与有性繁殖 体在斑块内是否萌发没有关系，但克隆繁殖确实可起很重要的作用。 Sculthorpe （1967）发现分布于欧洲的蔓生雌雄异株植物Elodea canadensis只有雌性植株。事 实上，与雌性相比，雄性个体通常具有较高的克隆扩张率，在克隆种子植物中这种 较高的雄性扩张率导致了种群趋于偏雄状态（ McLetchie & Puterbaugh 2000, McLetchie et al. 2002）。在一些水生植物中，也存在着性别严重失调的现象，如 Stratiotes aloides的雌性和雄性个体被限制在该物种欧洲分布区的不同地方，以至于 大多数种群不能进行有性繁殖（Hutchinson 1975, Preston & Croft 1997）。此外，克 隆植物的花、果实或种子产量、和实生苗更新等有性繁殖组分在不同种群间也存在 着巨大差异，尤其是在物种地理分布区的边缘（Dorken & Eckert 2001） 。例如，千 屈菜科植物Decodon vertivillatus的不同种群表现出相当大的花柱形态频率变异，单 型花柱种群的频率相当高，而且这些单型花柱种群大多分布在该物种地理分布区的 北界（Eckert & Barrett 1992）。计算机模拟表明，只有当一些种群的有性更新受到 严重抑制时才能出现这种较高频率的单型花柱种群。相对于南部的三型花柱种群， 北部单型花柱种群的有性繁殖组分都显著地下降（图3-5）。单型花柱种群平均每个 分株仅产生15粒种子，而三型花柱种群平均每个分株生产1139粒种子，而且，有一 半的单型花柱种群根本不产生种子（Dorken & Eckert 2001）。

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南

北

Log10(种子/果实 + 1)±SD

三型 单型

单型/三型 (%)

种群

花/枝条 花粉/ 柱头

花粉管/ 受精卵 座果率 种子/ 花柱 果实

种子/ 植株

有性繁殖的组分 图 3-5 美国新英格兰北部地理分布边缘 Decodon vertivillatus 种群有性繁殖的巨大变异。 上图表示的是平均每果实中的种子数及±标准差，是从一个种群中取 30 株植株、每株取 5 个果实计算得出的。下图表示北部单型花柱种群 7 个有性繁殖组分的总体平均值，是用 其占南部三型花柱种群平均值的百分数来表示的。(引自 Eckert 2002)。

大量的证据表明生物的和非生物的生态因子都能影响克隆植物的种子生产、萌 发、和实生苗更新。克隆植物种群在地理分布边缘地带种子生产的显著下降说明生 态因子通常是克隆植物有性繁殖变异的决定因素。但是，遗传因子也会导致有性不

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育，而且生态因子和遗传因子在进化历程中可能产生相互作用。Klekowski（1988a, 1988b）认为，遗传不育因子在克隆种群可能会由于生态因子首先抑制了有性更新 而被固定下来。换言之，生态不育可能为遗传不育的进化奠定了基础。 基株水平上永久性的遗传不育可能是由多倍化或其它染色体的不规则变化损 害了减数分裂而引起的（Stebbins 1971）。水生克隆植物中三倍体和其它不育多倍 体并不罕见，而且不育多倍体的发生与亲种往往无关，有时分布范围还极广（参见 Eckert 2002 及参考文献） 。同一物种的不同种群在有性育性上的巨大变异有时也是 由于倍性水平差异所致，例如，水生植物花蔺（Butomus Umbellatus）种群间的种 子生产与倍性水平表现出较强的协同变化；二倍体种群产生大量种子，但三倍体种 群只产生很少或不产生种子（Krahulcova & Jarolimova 1993, Eckert et al. 2000）。 遗传不育也可能是由于核或细胞质基因组突变损伤了有性繁殖的一个或多个 过程（Klekowski 1988a, b）。用来自于 Decodon vertivillatus 可育和不育种群中的植 物为实验材料，Dorken & Eckert（2001）发现即使在良好的温室生长条件下北方不 育种群的植株，与南方可育种群相比，仍然表现出种子生产的显著下降。这说明北 方种群野外观察到的、很低的有性繁殖能力具有遗传基础。更细致的数量遗传学实 验结果进一步证实遗传不育是由于一个或少数几个位点上的核基因突变所导致的 （Eckert et al. 1999）。 遗传因子和生态因子可能都对克隆植物不同物种之间或同一物种的不同种群 之间的有性繁殖的巨大变异产生了影响，但很少有工作试图评价基因和环境的相对 重要性（Eckert 2002）。Dorken & Eckert（2001）表明，尽管 D. vertivillatus 北部地 理边缘种群是遗传不育的，生态学因素也对种子生产的下降起到了作用。大多数北 方种群在温室环境中种子生产显著提高，而南方种群的种子生产在温室和在野外没 有什么区别。这说明北方种群的育性，除了遗传学因素之外，还受到了环境因子的 限制。对于某些种群来说，环境的影响还很强烈。目前我们还不知道是什么环境因 子制约了 D. vertivillatus 的种子生产。但种群生育力与纬度之间存在的强烈相关性 （Eckert & Barrett 1993, Dorken & Eckert 2001）提示我们，温度也许是一个重要的 因素。 关于遗传不育进化的当前流行假说是：有性的丢失是由于在有性更新受到环境 限制的种群中不育突变逐渐累积的结果（Klekowski 1988a, b）。常规的观点是，不 再对适合度有贡献的性状应该通过突变而退化，就像穴居动物的眼睛和色素那样。 这种“使用或丢失”（‘use it or lose it’）假说似乎可以解释 D. vertivillatus 种群有 性的丢失。在“使用或丢失”假说中有两个关键问题：（1）不育基因型在克隆种群 中是怎样产生的？（2）不育基因型，一旦已经出现，在种群中的频率是如何增加 的？对于前一个问题，在有性更新频繁但不是主要更新方式的种群中，不育突变的 出现和低水平的维持可以通过克隆增殖而实现（可能适用于大多数克隆植物）。当 有性更新下降到很低水平时，这些不育突变的频率就会上升。但是，目前还没有任

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何工作试图量化评估在克隆植物可育种群中出现的不育基因型频率（Eckert 2002）。 在有性更新完全受到抑制的种群中，显性不育遗传因子可以通过体细胞突变而 产生（Hutchinson 1975, Klekowski 1988a）。尽管体细胞突变在文献中的讨论很多， 但却很少有工作试图确定体细胞突变在克隆植物种群中确实导致了显著遗传变异。 在不育的多倍体植物中，有性繁殖的退化至少部分地是由于多倍性自身所致，而不 是因为体细胞突变的结果。 关于不育基因型频率如何增加的第二个问题事实上涉及到了任何残迹器官如 何退化的问题，一个目前争论很大的话题。残迹器官的退化目前主要有四个假说 （Eckert 2002） ：（1）中性突变，（2）资源再分配，（3）基因对抗多效性，和（4） 突变融解（mutational meltdown）。中性突变假说认为，引起性状退化的突变通过遗 传漂变和选择压力的减弱而被固定下来（Brace 1963, Wilkens 1988）。尽管遗传漂变 对单个突变的固定可能是一个很缓慢的过程，但复杂性状（如有性繁殖）由于受许 多位点的控制，为突变和漂变提供了大量的机会，因此可能会迅速退化（ Eckert 2002）。资源再分配假说认为，如果无用性状退化所释放出的资源被投资于那些增 加适合度的性状，那么不育突变的固定将会得到促进（Poulson & White 1969, Regal 1977）。例如，减少有性繁殖可能会增加营养生长、克隆生长或分株的存活。基因 对抗多效性假说认为，如果退化突变对其它增加适合度的性状也有影响，那么自然 选择可迅速增加退化突变在种群内的频率（Prout 1964, Wright 1964）。突变融解假 说认为，在有性缺失的条件下有害突变的累积（Lynch et al. 1993）造成了克隆种群 的有性功能障碍（sexual dysfunction） 。然而目前几乎没有任何实验数据可用来检验 这些假说（Eckert 2002）。

二、克隆生长与有性繁殖的权衡 生活史理论预测当前繁殖是以减少未来繁殖为代价的（Williams 1966） 。由于 向某一性状或行为投入过多，必然会减少对其它性状的投入，因此由于资源有限而 导致的权衡关系（参见第一章）被认为是生活史性状进化的普遍限制（Roff 1992, Stearns 1992） 。在理论上繁殖分配是直接的而且是可以测量的，但实际上由于可能 的资源分配方式很多而无法对其进行简单的预测和测量，而且个体内的资源分配经 常是等级式的，这种等级式的资源分配方式可能对遗传相关（genetic correlations） 和性状进化具有重要的影响（Worley et al. 2003） 。对于克隆植物，其适合度可通过 对有性繁殖和克隆生长的多种分配方式，或通过当前克隆生长与未来有性繁殖间的 多种分配方式，来实现（Westley 1993）。克隆植物在有性与无性之间的资源分配可 能随环境条件的不同而发生改变。变化的或有病原体存在的环境对有性繁殖有利， 而在稳定的环境中克隆生长可能具有优势（Ronsheim & Bever 2000）。不同的资源

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分配方式可能是克隆植物对不同环境的可塑性适应策略，但也有人认为是由遗传决 定的（Bostock 1980, Reekie 1991, Ronsheim & Bever 2000）。此外，克隆生长与有性 繁殖之间的最佳资源分配还随植物密度（Abrahamson 1975, Holler & Abrahamson 1977, Nishitami et al. 1999） 和植物大小（Hartnett 1990, Mendez & Obeso 1993, Sato 2002 ）而发生变化。尤其是个体大小常常用来解释种群内个体资源分配的变异 （Samson & Werk 1986）。大小依赖的资源分配格局在不同的克隆植物中可能不同， 因为不同物种间克隆后代的性状变异很大。例如，在植物的水平茎不再伸长的情况 下，产生的子株紧密地生长在一起；随着子株数量的增加，相互间的竞争加剧，因 此植物会将大量的资源用于种子而不是子株生产（Iwasa 1990）。资源在根茎、分株 和种子间分配的大小依赖格局随密度以及种子与分株的相对定居概率等情况而变 化（Sakai 1995）。 然而并不是所有的植物在其生活史策略中都表现出权衡关系。 Eckert et al. （2000）对水生植物花蔺（Butomus umbelatus）的研究发现，有性繁殖与克隆生长 间不存在着权衡。Weis et al.（1987）发现，在菊科一枝黄花属植物 Solidago altissima 中也不存在着直接的有性繁殖与克隆生长间的权衡关系。权衡关系的出现取决于可 获取的资源量，只有当营养非常有限时，才会出现强烈的资源分配权衡关系 （Reznick 1985, Biere 1995）。因此，克隆植物有性育性的丢失是否与克隆生长增强 有关，这种关系多大程度是由于资源与遗传间的权衡所致，至今尚不是很清楚，有 待于进一步的实验工作。

三、克隆生长对植物交配的影响 等位酶和分子标记技术的发展及其在植物种群生物学中的广泛运用（参见第十 章）已经很好地说明了克隆生长对基株大小和种群结构（即基因型数量和空间分布） 所具有的重要影响（Kudoh et al. 1999, Pornon & Escaravage 1999）。通过影响基株个 体的大小和空间分布，克隆生长可能会严重地干扰花粉散布格局，并因而影响着各 个植株的交配机会。克隆生长导致克隆内花粉传递增加，阻碍了基株的花粉向外散 发，降低了不同基株间的交配机会（Handel 1985），却增加了同株异花授粉和分株 间授粉的可能。同株异花授粉能够导致自交亲和与自交不亲和植物的雄性和雌性适 合度代价（参见第二章）。

（一）克隆生长对交配格局的影响 1. 个体大小 克隆生长在种群内产生许多遗传斑块，这些斑块可能有多种后果（ Eckert

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2000）。一般认为，同株异花受粉率随个体大小（或同时开放的花数）而增加（第 二章），因此基株大小对植物交配系统有重要的影响。克隆生长增加了开花枝数从 而增大了花展示，大的花展示能够吸引更多的昆虫传粉者，增加了交配机率 （Thompson 2001），但也可能因此增加了同株异花受粉率（Handel 1985） 。例如自 交亲和的风媒植物 Carex platyphylla，花粉散布主要局限在几十厘米内，自己的花 粉沉积在自己柱头上的比例随克隆系大小（克隆面积）的增加而增大，并从异交占 优势向自交转变（Handel 1985）。Wilcock & Jennings （1999）对自交不亲和植物 北极花（Linnea borealis）的研究发现，种群内最大克隆斑块的种子结实率较低， 其原因可能是由于缺少亲和花粉所致。对于自交亲和的克隆植物，自交花粉包括自 花的花粉、同一分株上不同花的花粉和不同分株的花粉。例如，变色鸢尾（Iris versicolor）的自交主要是不同分株间的同株异花授粉所致（Back et al. 1996）。千屈 菜科植物 Decodon verticillatus 自花授粉仅占全部自交的 18%，其余的 82%是发生 在分枝内、分枝间和分株间的同株异花授粉（Eckert 2000）。Vange（2002）发现川 续断科植物 Knautia arvensis 的自交机制主要是同株异花授粉，其自交后代存在着 明显的近交衰退现象。这些研究表明聚集型的克隆植物具有较高的同株异花授粉 率，因而可能有适合度下降的风险，但这些研究并没有直接测量克隆生长（开花分 株数量的增加）对自交率的影响，而且把自交进一步细分为不同的组分是一件非常 困难的任务（例如，很难区分分株间自交和双亲近交），必须把受控实验和遗传分 析结合起来。多态性很高的分子标记技术（如 AFLP、SSR 和 SNPs 等，见第十章） 的发展可以帮助我们解决这个难题。 探讨克隆生长对交配格局的影响必须考虑不同物种之间所存在的克隆构型变 异（Charpentier 2002）。克隆构型决定了分株的空间分布方式，即不同基株的分株 是混杂在一起，还是相互分离开来，决定了同株异花授粉发生的可能性。需要更多 的实验研究来量化比较不同克隆构型（聚集型和混合型）对同株异花授粉率的影响。 例如，我们可以人为地实验操纵基株的空间分布方式（相互分离的与均匀混合的）， 然后测定分株的异交和自交率。 尽管较大的花展示造成了同株异花授粉及其相伴的适合度下降，但它可以增加 对传粉昆虫的吸引力，并因此增大了交配机会。为了精确地估计克隆生长对吸引传 粉者的作用，我们需要区分两个尺度上的花朵聚块性，即每个分株开放的花数（如 花序大小）和每个基株（个体大小）开花的分株数。对于克隆灌木 Jasminum fruticans， Thompson（2001）发现，一个枝条所接受的昆虫拜访次数和斑块内（也许仅是一 个基株）开花数量正相关，但和花序大小没有任何关系。这个工作清楚地说明了克 隆生长在传粉者吸引中所扮演的重要角色，尤其是当交配机会非常有限的时候（如 孤立的植株）。 2. 种群密度

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即使在同一个物种内，不同种群的异交率也往往变异很大，其原因亦通常归结 为生态学因素的影响，如种群大小、种群密度、种群孤立程度以及传粉者行为等（第 五章）。在非克隆植物中，种群密度可以显著地影响传粉者的活动范围：植株之间 的距离越短越有利于异交。对于克隆植物开展的几项研究说明，克隆植物的基株密 度对交配格局也有类似的影响。例如,雌全异株草本植物欧活血丹，其基株通常呈 斑块状分布，雌性克隆的结实率随到花粉源（即两性克隆）距离的增加而下降（Widen & Widen 1990）。Eriksson & Bremer（1993）发现自交不亲和植物，石生悬钩子（Rubus saxatilis），其孤立斑块的基株结实率与到最近开花斑块的距离呈负相关关系。这些 工作都说明，种群密度的增大（即克隆间距离减少）增加了异交率。然而，这些研 究结论都是根据对几个离散单克隆斑块组成的种群的研究得出的。事实上，在许多 克隆植物中，基株之间并不是相互分离的，而是交互地缠绕混合在一起。这时，许 多克隆斑块组成一个大斑块，而若干大斑块又组成了一个种群。在这种情况下，我 们预期传粉者在种群内的活动范围将受分株间距离（分株密度）——而不是基株密 度——的影响。尽管如此，斑块内基株的空间分布，虽然不会影响传粉者的活动， 但仍然会改变交配格局。基株的混合分布能够促进异交，因为它增加了邻近分株隶 属于不同基株的概率（Charpentier 2002）。 3. 种群大小 影响交配格局的另一重要因子是种群大小。种群内的个体数量对植物交配可能 具有两个方面的影响。首先，小种群对传粉者的吸引力不大，因而可能会面临着授 粉不足的问题。当然，克隆植物的营养增殖方式可以使得种群内若干个体增加开花 分株数，产生较大的花展示，这样部分地补偿了小种群对传粉者缺乏吸引力的负面 影响。其次，自交不亲和的小种群极有可能由于异交花粉量的不足（配偶数量少或 者遗传漂变引起的不亲和类型的丢失）而面临着结实率下降的问题（Byers 1995, Charpentier et al. 2000）。克隆植物的种群大小通常变化很大，极端的情况是一个种 群仅由一个基株构成（Eckert & Barrett 1993），因而有性繁殖的成功率也将会受到 很大的影响。 Wolf & Harrison（2001）研究了生境面积和斑块隔离度对加拿大北部海岸地区 田旋花科打碗花属植物 Calystegia collina 繁殖成功的影响。该物种基本上是自交不 亲和的。通过对 16 个小裸岩和 7 个大裸岩生境的比较研究发现，大裸岩生境中的 植株其开花数和结实数都显著高于小裸岩生境；传粉成功率明显受开花密度和斑块 周围 100m 范围内开花斑块数量的影响，表明生境大小通过增加了有性繁殖成功的 机会而强烈地影响着繁殖成功。但也有研究发现种群的大小与种子生产之间无相关 性（Aspinwall & Christian 1992）。

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（二）同株异花授粉、克隆构型与交配系统 同株异花授粉对交配系统具有重要影响（第二章）。但是，鉴定哪些性状可以 有效地降低同株异花授粉率却是一个非常困难的任务。首先，许多性状都可以起到 降低同株授粉的作用，包括花的形态（如异长花柱） 、开花物候（如同步雌雄异熟）、 繁育系统（如雌雄异株）和自交不亲和等。其次，这些性状的有效性也不同；鉴于 同株授粉对雌雄功能均有影响，对各个性状有效性的评估必须分别针对两个性别单 独地进行。例如，自交不亲和通过阻止自交而避免了同株异花授粉的雌性功能适合 度代价，但并不能防止同株异花传粉导致的雄性适合度下降（花粉贴现，见第二章）。 因此，植物经常具备多重机制阻止同株异花授粉及其产生的有害效应（Harder & Barrett 1995） 。克隆植物的研究尤其对评估同株异花授粉在交配系统进化中的作用 大有裨益。 克隆生长并非一定会增加同株异花授粉的水平，取决于克隆构型是哪种形式， 或者说种群内基株空间分布的离散程度（Handel 1985, Silander 1985）。克隆生长形 成不同的克隆构型，这些构型可能导致对阻止同株异花授粉性状的选择。考虑到同 株异花授粉的交配代价，具有聚集构型的克隆植物（单克隆斑块）应该表现出阻止 同株异花授粉的性状或性状组合，而松散的游击构型则可能是克隆植物在增加基株 花展示大小的同时避免或减小同株异花传粉风险的策略之一。然而文献中尚未见到 有关这方面研究的报导（Charpentier 2002）。 分析克隆生长与同株异花授粉代价间的关系需要考察不同性状对减少同株异 花授粉雌雄交配代价的有效性。例如，很少有人试图确定同一基株所有花之间雌雄 异熟的同步化水平。通过对不同类型克隆构型的比较，我们可以找出克隆植物繁育 系统和花部性状分布的规律，例如，聚集构型的克隆植物是否比混合构型的克隆植 物 表 现 出 更 多 的 阻 止 同 株 异 花 授 粉 的 性 状 （ Eckert 1999, Eckert et al. 1999, Charpentier 2002）。通过决定开花单元的空间配置，克隆生长可以对交配系统的进 化施加影响；反过来，克隆构型也可以看成是调节同株授粉率的一个性状。克隆生 长是一个多功能的性状，它包含了关于个体存活的几个功能，如资源摄取、储存和 锚定。因此，克隆生长方式（如匍匐茎、根茎、块茎、片断化等）的不同可导致不 同的克隆构型，而不同的克隆构型又导致了阻止同株授粉性状的进化。对于任何一 个克隆生长方式，交配的代价可能对某些影响基株空间分散程度的性状（如匍匐茎 长度）施加选择压力。

第五节 克隆植物的遗传多样性

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影响植物种群遗传结构的因素主要包括物种的遗传变异水平、繁育系统、种子 散布机制以及小生境水平上的自然选择等（Hamrick & Loveless 1986）。克隆生长作 为一种较为特殊的植物生长繁殖模式，对物种的遗传多样性和种群遗传结构有着重 要的影响（Ellstrand & Roose 1987）。在克隆植物中，克隆生长形成分株聚合群，这 些聚合群在种群中又形成二级聚群。这种分布格局直接或间接地与种群遗传变异的 空间格局有关。当同一基株或不同基株的分株间的竞争作用和生长策略影响到种群 的空间克隆结构时，聚集分布格局就会对种群遗传变异的空间格局产生直接影响。 当这种聚集分布影响到交配机会（Widen & Widen 1990）、后代质量（Trame et al. 1995）和疾病传播（Schmid 1994）时，就会对种群遗传结构产生间接影响。 克隆植物种群中存在着两种水平的变异——基因型变异（genotypic variation） （即基株个体的数量和频率）和遗传变异（genetic variation）（即等位基因的数量 和频率以及杂合度等）。一个基因型变异水平较高的种群，其遗传变异必然很高， 但由少数几个高度杂合的基株个体所构成的种群也可能具有较高水平的遗传变异 （Mclellan et al. 1997）。

一、克隆植物的遗传多样性水平 长期以来，人们一直普遍认为克隆生长将会导致种群内基因型变异和遗传变异 的下降（Mclellan et al. 1997）。但近年来随着分子遗传标记技术的发展，运用等位 酶、RAPD、AFLP 和 ISSR 等技术对克隆植物种群遗传多样性水平的研究发现，克 隆植物的遗传多样性水平并不象预期的那么低，一些克隆植物种群具有较高的遗传 多样性（Ellstrand & Roose 1987, Falinska 1995, Mclellan et al. 1997, Kudoh et al. 1999, Stenstrom et al. 2001, Xie et al. 2001, 陈小勇等 1997） ，而且不同的克隆植物种群遗 传多样性水平有较大差异。例如，Kreher et al.（2000）运用 RAPD 标记对长蕊越桔 （Vaccinium stamineum）的遗传多样性进行了研究，发现长蕊越桔种群内遗传变异 水平较高，在 22 个取样斑块所采集的 99 个个体中共检测到了 67 个特异性扩增片 断，其中 91%的斑块包含一个以上的基株，32%的斑块基因型各不相同，可辨认基 因型比例为 0.68。Sipes & Wolf （1997） 对夹竹桃科植物 Cycladenia humillis var. jonesii 7 个种群的等位酶分析发现，各种群都是由多个相互交叉混合的克隆所组成的，且 在种群和物种水平上都表现出较高的遗传多样性。Jonsson et al.（1996）对毕氏苔 草的等位酶分析也发现了高度的克隆多样性，各种群的基株数在 41-45 个之间（分 析个体数为 85-88 个）。 与上述研究相反，也有一些研究发现克隆植物种群的遗传多样性水平较低。例 如，紫菀科根茎植物 Wyethia reticulata，其种群仅由少数几个很大的基株组成，种 群内遗传多样性水平较低，而与其同属的 W.bolanderi 种群则由几百个大小相近的

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基株组成。W.reticulata 与 W.bolanderi 相比，不但遗传多样性低而且遗传结构也发 生了变化（Ayres & Ryan 1999）。Li & Ge（2001）对中国北部 7 个沙鞭种群通过 ISSR 分析发现，物种水平的多样性程度相当高，有 70.5%的扩增片断为多态片断，但种 群水平的多样性却相对较低，多态片断的百分比仅为 6.1-26.8%。分子变异分析表 明大部分遗传变异（87.46%）来自种群间，仅有 12.54%的遗传变异源于种群内个 体变异。Les（1988）对 33 种海草电泳资料的总结也得出了相同的结论，在 245 个 同工酶位点中只有 8 个是多态的，其它位点都是单态的，而且在大部分海草中即使 相隔很远的地理种群间也不存在同工酶变异。王可青等（1999）对根茎植物沙鞭的 等位酶分析也得到了相似的结果，沙鞭的大部分变异存在于种群间（Gst=62.16%） ， 种群内的变异所占的比例较少；沙鞭 91.67%的基因型属于地方型，无广布基因型。

二、克隆植物的种群遗传结构 克隆植物种群的空间遗传结构主要是由种子和花粉传播的限制、小斑块生境隔 离、死亡率差异和微生境选择等因素所决定的。不同克隆植物种群的遗传结构差异 很大，一般认为克隆植物种群的遗传结构有两种类型：一种类型是克隆种群由一个 或少数几个克隆组成，各种群间的克隆基因型相差很大，某种基因型的克隆仅分布 于一个或少数几个种群（Janzen 1977, Eckert & Barrett 1993）。另一种类型是克隆植 物种群是由多克隆组成的，克隆种群也可象有性种群那样具有基因型多态性（Price & Waser 1982, Lynch 1984） 。目前克隆植物遗传多样性研究多数认为克隆植物种群 是多克隆的（Ellstrand & Roose 1987, Hamrick & Golt 1990）。 种群内基株的数目取决于现存基株的分株动态和由种子更新产生的新基株数 目（Mclellan et al. 1997）。例如，Escaravage et al.（1998）分析了杜鹃花科植物 Rhododendron ferrugineum 种群的克隆多样性，在 10×20m2 的面积内共检测到 32 个基因型，克隆大小变化范围从小于 1.5m2 到 27m2，基本上是一种密集型策略者 （Pornon & Escaravage 1999）。Chung et al.（2000）运用等位酶和空间自相关统计 方法检验了 Rhus javanica 两个种群的克隆结构和等位酶多态性的空间分布，发现 两个种群都保持着中等水平的等位酶变异，但多位点基因型的多样性水平较高。 R.javanica 在所研究的种群中表现为游击型的生长策略。但基株的空间结构并不是 恒定不变的，而是随着现有基株的扩张和新基株在种群内定居而不断发生变化。在 缺少有性更新的情况下，长寿命的基株可能会逐渐在大面积的单一生境中占优势 （Mclellan et al. 1997）。例如黑厥（Pteridium aquilinium），据报道它的一个基株可 扩张到一公里以上，其寿命达 1000 年以上（Parks & Werth 1993）。Steinger et al. （1996）对瑞士阿尔卑斯山 Carex curvula 进行的遗传分析发现，C. curvula 的一个 基株大约由 700 个分蘖组成，寿命约 2000 年以上，但覆盖面积仅 1m2。最突出的

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例子是 Populus tremuloides 的一个基株，覆盖面积 43 公倾，包含 47000 多个分株， 年龄可能达到了 1 百万年（Mitton & Grant 1996）。 与非克隆物种相比，克隆植物的遗传结构发生了一定变化。特别是当种群间基 因交流存在较大障碍时，其种群间遗传变异占总遗传变异的比例增加，种群内的遗 传变异水平有所降低，这在专性克隆生长的植物中尤为明显。一些专性克隆植物， 其种群间的遗传多样性远远高于种群内的遗传多样性（Ge et al. 1999）。只有少数基 株组成的克隆植物种群可能会经历遗传漂变和近交等遗传学过程（Ellstrand & Elam 1993），造成遗传变异丢失和近交衰退等负面影响（Wright 1965）。与基株数量无关 的基株空间分布，也可能会对物种的有性繁殖和交配系统产生重要影响。例如，动 物传粉者常常在相邻近的个体间传递花粉，如果一个种群是由很少或几乎没有交错 的较大克隆斑块组成，那么传粉者将很少在基株间进行传粉（Handel 1985）。如果 这个物种还是一个遗传决定的不亲和系统，那么有性繁殖可能会受到强烈的抑制， 因而可能会增加种群灭绝的风险。

三、克隆植物遗传变异的产生与维持 在稳定的种群或生境中，个别基株的成功（success）或随机漂变作用产生的任 何差异都会导致种群内一个或少数基株占优势，或基株数量随时间而减少 （Watkinson & Powell 1993）。因此，面临着倾向于减少种群遗传变异的确定和不确 定因素，克隆植物种群一定存在着保持遗传变异的机制（Mclellan et al. 1997）。虽 然对克隆植物遗传多样性研究的结果有很大差异，大多数研究都认为克隆植物具有 较高的遗传多样性（但参见 Eckert 2002）。 克隆植物的遗传多样性起源可能是由于历史原因（Maki et al. 1999），即克隆植 物种群是多起源的，现在的克隆植物种群是由多个不同的基因型个体建立起来的， 因而能够保持较高的多样性水平；或者在克隆植物种群发育的某一阶段发生过幼苗 更新，其残余的遗传多样性也会较高（夏立群等 2002）。对于兼性克隆植物，遗传 多样性水平还与有性繁殖与克隆生长的相对比例有关。有性重组提供了可供自然选 择作用的遗传变异，变异产生的新的有利基因型通过克隆生长可迅速占领某个地区 （Silander 1979），从而补充了因克隆生长而降低的遗传多样性，提高了种群内的遗 传变异水平并降低了种群间的差异（Kirsten et al. 1998）。此外，尽管克隆植物种群 可能仅由少数大的基株组成（Mitton & Grant 1996），但中性突变率在克隆植物和非 克隆植物种群中一般是很相似的（Ellstrand & Roose 1987, Mclellan et al. 1997）。体 细胞突变可能使以无性繁殖为主的克隆植物种群产生额外的遗传变异（Klekowski 1984）。遗传瓶颈、奠基者效应和遗传漂变对克隆植物种群遗传多样性的产生和维 持也起了很重要的作用（王可青等，1999）。有证据表明，只要有少量基因流或突

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变发生就可维持种群的遗传变异（Ellstrand & Roose 1987）。 环境的空间异质性也是维持克隆植物种群基因型变异和遗传变异的机制之一。 生境特化可使不同的克隆占据着不同的微生境，从而在无有性更新的情况下保持较 高水平的克隆多样性（Mclellan et al. 1997）。例如 Skalova et al.（1997）发现，克 隆植物紫羊茅（Festuca rubra）种群存在着大量的遗传变异，而且根茎构型随着红 光与远红光的比率变化而表现出了明显的基因型与表型的互作，说明克隆植物能够 通过生境选择寻适合的微位点产生遗传变异。

第六节 结论与展望 自从 Harper（1978）的论文发表以来，国际上有关克隆植物生态学的研究已经 取得了多方面的进展，并成为当今植物生态学研究的热点之一。在过去的几十年里， 尤其是克隆植物行为生态学取得了相当大的进展，如克隆觅食行为、克隆整合和克 隆内分工的概念与理论的提出和实验验证等。人们已经构建了克隆植物觅食行为模 型与理论框架，定性地研究了克隆分株间为了生长和生存而进行的资源转移的重要 性。整合与相连分株间的相关行为在竞争和密度调节情况下的作用也已经得到了相 当多的关注。这些研究使我们能更好地理解：什么是克隆生长以及实现克隆生长的 各种形式；克隆结构的形态发生过程是遗传与环境互作的结果；克隆植物对异质性 环境可塑性反应的生态适应对策（de Kroon & van Groenendael 1997）。然而上述理 论和研究结果都是在人为控制实验条件下取得的，而且各个行为方面的研究都是独 立进行的，几乎很少有研究野外条件下的克隆觅食行为、克隆整合与克隆内分工。 因此未来的研究方向应注重发展克隆植物行为研究的野外实验检验方法，并在研究 过程中把各种行为有机结合起来，探索克隆植物各种行为的遗传因素，从而可以更 好地理解克隆植物行为的生态与进化意义。 在克隆植物行为研究取得了瞩目的成就的同时，人们却相对忽略了对克隆植物 有性繁殖生态学的研究。尽管植物生态学家很久以来就已经认识到许多植物同时具 有有性繁殖和克隆生长，两种繁殖方式间的平衡在不同物种间和同一物种的不同种 群之间变化很大，但是很少有人试图研究克隆植物种群间有性变异的范围，并确定 这些变异对克隆植物的进化、遗传和生态方面的影响（Charpentier et al. 2000, Eckert et al. 2000, Dorken & Eckert 2001, Eckert 2002） 。克隆生长对有性繁殖可能具有许多 后果，未来有关克隆植物繁殖生态学的研究应着重于以下几个方面：（1）克隆植物 有性变异的进化后果；（2）有性变异怎样影响克隆植物的局部适应和地理范围的进 化；（3）克隆植物有性不育的进化机制，以及有性育性的丢失是否与无性生长、生 存和克隆繁殖的增强具有某种联系？这种联系多大程度是由于资源权衡，多大程度 是由于遗传间权衡？（4）不同克隆生长型对交配系统的影响，或具有不同繁育系

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统的克隆植物是否具有不同的生长型？ 参考文献

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第四章

防御

任明迅、曾艳飞、张大勇 由于植物在生态系统中的生产者地位，以及固着生长的特性，它往往要面对着 比其它生物更大的捕食压力。然而，世界仍然是绿色的（Hairston et al. 1960, Hartley & Jones 1997），植物和植食动物几乎占据了地球所有生命形式的 50％（Coley 1999）。植物没有全部成为植食动物的腹中美食。实际上，陆地生态系统的每年净 初级生产大约只有 10－20％被植食动物消耗（Bazzaz et al. 1987）。许多植食动物， 尤其是昆虫，具有极高的繁殖潜力，并且经常可以达到很高的密度，造成植物去叶 （defoliation） 、生长和繁殖下降以及死亡率增高。这种情形在农业和林业的单作中 尤其明显，但在自然生态系统中，植食动物的爆发却比较罕见。 陆地世界是绿色的，这并不是一个天经地义的结果，因为水体世界就不是绿色 的：在水生生态系统中，浮游的和底栖的植食动物消耗了 80％ 以上可利用的初级 生产（Hartley & Jones 1997）。事实上，对于水生系统，我们更应该关注的问题是 植物的爆发问题，而不是植食动物的爆发（Hartley & Jones 1997）。 为什么植物在面临植食动物强大取食压力下仍然有相当一部分的生物量没有 被吃掉呢？答案可能是多方面的，但其中一个非常重要的因素是植物对植食动物的 防御能力（Bazzaz et al. 1987, Hartley & Jones 1997, Lehtila 1999） 。由于植物的内在 属性与其它生物大不相同，植物的防御不仅涉及到复杂的物理结构和体内化学物质 的合成、转移，常常还涉及到特异性生理反应和基因的表达与调控，是植物生活史 对策的一个重要方面（Augner 1994, Tiffin 2000b, Pavia et al. 2002）。植物的防御塑 造了植物的基本生理特性，甚至对植食动物的生活史也有着重要影响（Zangerl & Nitao 1998, Leather & Awmack 2002, Stinchcombe 2002, Villalba et al. 2002）。近年来， 植物防御受到了人们普遍关注，对植物防御对策的最优化理论分析、抵抗与忍耐的 权衡、植物防御与植食动物的协同反应、植物通讯以及生态学抵抗等方面成为热点 （Tuomi et al. 1999, Wilf & Labandeira 1999, Juenger & Lennartsson 2000, Rausher 2001, Leather & Awmack 2002, Lerdau 2002, Scheirs & De-Bruyn 2002, Stinchcombe 2002, Villalba et al. 2002, Dicke et al. 2003, Stamp 2003a, b, Zangerl 2003）。 植物的防御大体上可分为两大类：预防性的抵抗（resistance）和受伤后补救性 的忍耐（tolerance），前者是尽量避免植食动物的伤害，而后者是把植食动物伤害造 成的损失降到最低水平。现有的研究中，有关牧草和农作物的实验研究几乎都是针 对农作物受到微生物或植食动物伤害之后的忍耐反应（Strauss & Agrawal 1999）；

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而对自然植物的防御研究则主要着眼于抵抗这个层面。大部分研究都没有详细区分 防御的这两大类型，要么忽视两者的差异而统称为防御，要么人为地把前者称为防 御，把后者称为忍耐。不管以前的工作如何忽视、割裂了忍耐与抵抗两者的联系， 近年来的发展趋势还是注意到了二者在生理学和生态学上的联系以及本质上的统 一（Fineblum & Rausher 1995, Mauricio et al. 1997, Lehtila 1999, Strauss & Agrawal 1999, Juenger & Lennartsson 2000）。 从防御机制来进一步细分，抵抗还可以分为物理学、化学、生态学和诱导抵抗 （induced resistance）等 4 种主要方式；忍耐机制包括以下几个方面，即受伤后的 快速生长、剩余组织更有效的资源吸收与利用、植物体内储藏物质的利用、物候变 化、植物生长构型的改变等（Lehtila 1999, Tiffin 2000b）。下面我们先简要介绍一下 各种抵抗防御方式，然后从最优资源分配和进化稳定对策（ESS）的角度分析植物 防御对策的进化。

第一节 形形色色的抵抗 一、 物理抵抗 植物的物理抵抗防御主要是指通过外形、颜色上的特化，或一定的物理结构与 运动来避免微生物和动物的接触、啃食与破坏的现象。

（一） 营养器官的物理抵抗 植株外形的许多特点都与抵抗外界逆境和捕食有关。角质层、蜡质以及厚实的 树皮能有效阻挡病菌以及小型昆虫的伤害。石竹科的瞿麦（Dianthus superbus）和 我们熟知的桃（Amygdalus persica）茎的中上部有许多黏液，使得想高攀的昆虫无 法前进，甚至被困死。刺是植物中最为常见的保卫武器，可以有效阻止其它动物的 靠近，防止对植株的伤害。而且在不同植物中，刺的来源也不尽相同。有的刺从叶 变态而来，如仙人球、小檗；酸枣和刺槐的刺则是变态的托叶。有的刺由表皮细胞 特化而来，如蔷薇和悬钩子的刺。有的刺则是变态了的茎，如山楂、鼠李。刺有着 不同来源，这一事实也证明了抵抗在塑造植物形态和生活史中的重要作用。 让动物垂涎三尺的幼叶、嫩芽等幼嫩部位无法生长坚硬的刺，外形也难以特化， 常常成为植株营养器官中最易受到伤害的部位。茸毛和香毛簇（trichomes）是这些 部位常见的防范措施。细密的茸毛可以缓冲压力，阻碍毛虫蠕动。荨麻科 （Urticaceae）植物的刺毛（seta）是隐藏在叶背面的武器，它是一种由表皮细胞延

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长而形成的腺毛，基部是能制造、分泌毒汁的毛枕，前端有内空的毛管。禾本科植 物也许是最能耐受有蹄类动物采食的草本植物。其分升组织和生长点位于地面，并 有叶鞘保护，叶缘上的齿和叶片中坚硬而不可口的硅都是防御植食动物侵犯的有效 手段。 不少植物还可以通过积极主动的反应来避开危险。郁金香的鳞茎在土中能逐渐 深入土底，从而躲过动物的刨食，也躲过了冬季的严寒。这种运动来源于鳞茎下方 有收缩功能的根系。我国南方的蝶形花科植物跳舞草（Desmodium gyrans）的复叶 能够自主抖动，这种运动不同于风吹作用下的被动运动，是在植物自身能量支持下 的适应性运动（杨言 2003）,使得一些胆小的植食动物避而远之。它的这种运动来 源于对声波非常敏感的线形小叶。在气温不低于 22℃时，特别是在阳光照射下， 受到声波刺激时的叶片可不断上下摆动。 拟态也是植物中常见的物理抵抗方式。这令埋头于动物界的拟态研究者一度惊 奇过。一旦他们把研究拟态的注意力从动物（主要是昆虫）转移到植物身上时，将 会更加惊奇地发现植物远比人们愿意承认的要聪明得多。最为人熟知的植物拟态也 许就是稗草（Echinochloa phyllopogon），它与水稻外形一样，唯一差别只是叶基部 叶舌（ligule）的有无。这种从人类栽培水稻时开始进化的拟态同时也证明了植物 拟态的迅速进化。Xanthium trumarium 的茎和枝条的表皮以及叶柄有着许多黑斑， 大小和外形都与蚂蚁（Formicidae）相像。Arisarum vulgar 的叶柄和花序梗也有着 相同的黑斑（Lev-Yadun & Inbar 2002），可以起到恐吓其它蚂蚁和一些植食动物的 作用。类似的，Alcea setosa 的茎干也覆盖着看似蚜虫的黑斑点（Lev-Yadun & Inbar 2002）。非洲干旱地区的一种番杏科植物圆石草（Lithops turbiniformia，又名石生花） 其两片肥厚肉质的叶片呈圆石状，往往还有斑点，与周围环境中的石块极难辨认 （Barrett 1987）。棕榈（Reinhardtia gracilis）叶则有着不规则的齿状叶缘和孔洞， 这是通过模拟被啃食过的叶片来达到避免植食动物啃食的目的 （http://www.ebiotrade. com/newsf/readnews.asp?recordno= L20028139108）。 植物营养器官的物理抵抗主要是防止来自外界的机械伤害。这种机械伤害不仅 来自植食动物，也有可能是自然环境的“天灾” 。对于固着生长的植物来说，营养 体的物理抵抗是其得以存活的重要前提，是植物防御的基础（营养体的抵抗实际上 也在很大程度上阻止了植食动物对植株其它部位如繁殖器官的伤害），也是植物生 理活动的基础。

（二） 繁殖器官的物理抵抗 由于对适合度的贡献不同，同一植株上不同部位可能具有不同的防御水平。而 最终决定着适合度高低的繁殖器官的防御水平一般应比营养器官更高一些 （Rhoades 1979, Bazzaz et al. 1987, Pavia et al. 2002） 。在营养器官没有防御的植物

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中，其果实和种子也会有着不同程度的防御。繁殖器官的防御不仅是植株特定器官 的一种防御，还涉及到复杂的资源分配以及生活史对策等问题（Bazzaz et al. 1987, Tiffin & Rausher 1999, Pavia et al. 2002, Weinig et al. 2003）。 壳斗科（Fagaceae）的特征——壳斗（cupule）是由总苞发育而来的、包裹坚 果的保护器官。壳斗非常坚硬，某些种还长有鳞片和刺。如栗属（Castanea）植物 的总苞完全封闭、并密生针状长刺。松柏类裸子植物（Coniferopsida），其大孢子 叶球上密合的种鳞在花后增大并木质化，外露部分增厚成鳞盾（apophysis）保护种 子。刺果（bur）上的钩、倒刺等防御附属物也是坚果常见的物理防御。 许多植物种子的散布依赖于动物对其果实的采食，所以果实在种子成熟后便要 卸下武装，此时种子的防御便显得很有必要。能抵挡胃液侵蚀、免遭消化的坚硬的 种皮或特化的内果皮几乎是所有种子的防御手段，如核桃、桃、杏等。某些植物种 子有着拟态的防御方式。俄罗斯的亚麻地里经常出现亚麻芥（Camelina sativa），这 种植物株形虽然与亚麻近似，却不是因为拟态产生，而是环境使然。亚麻芥的种子 与亚麻种子成熟时间一致，且在扬谷器扬播下与亚麻种子都被吹到相同距离的地 方。因此，即使两种植物种子看起来有着些微区别，但也很难分开（Lehtila 1999）。 种子的其它诸多特性，如种子的后熟和休眠，得以进化维持的一个重要原因也是防 御。可见，防御策略不仅本身就是生活史对策的一部分，也对其它植物生活史特征 有着深刻的影响（Lehtila 1999）。 间歇性的大量结实（masting）也被视为某些植物的一种防御方式，如竹子 （Janzen 1976）、山毛榉（孙儒泳 2001）等。这些植物在间隔的某些年份大量结实， 而在其中间的年份很少结实或根本不结实。这种大量结实年份的间隔期常常是波动 的，且极为漫长，在竹子中甚至可以长达 100 年以上。而一旦结实，在数百公里的 范围都能同步开花、结实（Janzen 1976），保证实现捕食者的饱食。这方面的内容 我们已经在第一章的第四节中进行了较为详细的介绍。 花需要吸引正确的传粉者，但也常常吸引了一些只撕裂花被、掠夺花蜜而无助 于传粉的掠夺者昆虫（robber insect）。因此，花部防御也十分必要。Paspalum paspaloides 中的黑色花药不管是大小，还是形状和颜色都与蚜虫（Homoptera aphidoidea）十分神似，即使是风中摇晃的姿势都像是旋转的蚜虫（Lev-Yadun & Inbar 2002），这是繁殖器官拟态的抵抗方式。蔷薇科等少许几个科中，花的外围（如 花萼）分布有刺，能降低花被损坏的可能。当然，由于发育和生理上的特点，以及 物理抵抗可能影响到正确的传粉者，花部的物理抵抗并不常见。实际上，花部的抵 抗主要是通过化学抵抗方式来实现的。

二、化学抵抗

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植物体内的化学抵抗物质有毒素、刺激性物质和干扰性激素等三大类物质，除 少数是蛋白质外，绝大多数都属于次生代谢产物（Harborne 1997）。对于次生代谢 产物的防御功能，有人认为这些物质主要是植物代谢废物，在进化过程中后来转化 为有防御功能的物质（Muller 1970） ；有人则认为这些物质就是植物专门进化出来 的对付植食动物的化学武器（Fraenkel 1959, Ehrlich & Raven 1964）。目前来看，后 一种观点占据了绝对的上风（Bazzaz et al. 1987, Harborne 1997, Tuomi et al. 1999, Theis & Lerdau 2003, Wink 2003）。不过，次生代谢产物在许多植物中还具有其它功 能：吸引传粉者、防紫外线伤害、生长调节、信号传导、基因表达调控、他感作用、 营养循环的控制等（参见 Hartley & Jones 1997，及其所列的参考文献），甚至可能 代表着植物对其它逆境条件的适应。例如，Close & McArthur（2002）最近提出， 被普遍认为是防御植食动物的酚在植物体内的作用也许主要是为了避免光伤害。如 果真是这样，那么仅仅考虑天敌的植食作用显然并不足以解释观察到的酚类物质与 环境条件的相关性模式。 植物生物化学的快速发展使得我们目前可以准确地计算出合成与储存化学防 御物质的能量代价，并给出了一些意想不到的结果。例如，Lerdau & Gershenzon （1997）对于松树的化学防御物质——单萜的详细分析表明，在特化结构中储存这 些物质的代价高于生产代价。除此之外，他们还注意到，植物的总体防御代价中还 需包括运输消耗、维持消耗以及资源吸收下降（机会成本）等。

（一）营养器官的化学抵抗 茉莉酮酸酯类物质（Jasmonic acids，JA）的合成和释放被认为是植物化学防御 系统的启动物质和主要调节者（Howe 2001）。这一物质既是植物体内合成毒素的开 始，也是后面要讲的诱导抵抗和生态学防御机制中的一部分。桑科植物见血封喉 （Antiaris toxicaria）是令人胆战心惊的常绿树木，其树汁内有剧毒物质α、β弩箭 子甙。白花菜科、十字花科、金莲花科和池花科植物都含有的芥子油（Mustard oils）， 一种有毒的异氰酸烯丙酯化合物，是来自高等植物最有效的抗生素。马利筋 （Asclepias curassavia）不仅对植物的化感作用（allelopathy）明显，其体内含有对 付动物的洋地黄和强心苷，可干扰维持心律的电脉冲的传导。胶冷杉（Abies balsamea）等一些松柏科植物含有保幼激素（juvabione），可干扰昆虫的正常发育， 使之无法发生变态反应而失去生殖能力。真菌也是毒剂大师中的佼佼者。毒蝇伞 （Amanita miscaria）的毒蝇碱极毒，只要 3－5mg 即可致命。 植物中的警戒色也是一种抵抗手段。警戒色是植株在某特定部位（主要是叶片） 显示出的特定颜色，这种颜色代表着植株的抵抗能力。它的防御作用主要是昭示着 体内的化学抵抗能力（毒素）和物理抵抗能力的一种真实的“恐吓”。北方温带地 区大部分落叶树木在秋季都会改变颜色，Archetti（2000）、Hamilton & Brown（2001）

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从理论上推测这是树木与昆虫（主要是在树木上产卵的昆虫）协同进化的结果，是 树木警示昆虫的警戒色。后来，Riipi et al.（2002） 、Hagen et al（2003）在白桦（Betula pubescens）中的实验研究证实了这种观点。他们发现，白桦早秋的变色能显著降低 昆虫在其上产卵的可能性，从而降低了下一季节昆虫的伤害。具有物理抵抗（刺） 的紫菀科植物 Silybum marianum 就像是“植物中的斑马”，因为这种多刺的植物 在莲座叶片和茎叶上都有明显的条状色带（Lev-Yadun 2003） 。Lev-Yadun（2003） 的研究证明，这些条带的宽度与叶长、刺长、刺的数量都密切相关，是一种警戒色。 这种警戒色主要昭示着物理抵抗能力而阻止了脊椎动物的侵犯，此外也是一种吓退 昆虫的保护机制（Lev-Yadun 2003）。有两种假说解释这种保护机制。一是认为这 种彩色条带模拟了 Agromyzidae 昆虫留下的痕迹，因为这类昆虫的幼虫采食叶片光 合组织而造成叶片呈现白色条带——就像 S. marianum 中的一样。这种拟态模拟了 已经被攻击的样子阻止了雌性 Agromyzidae 昆虫产卵。另一种假说认为，这种条带 能够降低昆虫降落在叶片上的可能性（Lev-Yadun 2003）。可见，S. marianum 中的 这种警戒色也许是在脊椎动物和无脊椎动物的共同选择压力下出现并维持的。通过 警戒色，植物证明并炫耀了自己的抵抗能力（Hamilton & Brown 2001），是一种有 效的抵抗方式，尤其是避免了无抵抗植物的“欺诈”行为，使植食动物能够区分开 抵抗和无抵抗植株（参见第三节关于抵抗防御的进化稳定对策（ESS）模型）。低 等植物，特别是个体较大的异养菌类，由于它们无力发展物理抵抗，所以也都普遍 地存在化学抵抗和警戒色。

（二）繁殖器官的化学防御 化学防御是娇嫩的繁殖器官（花、种子与果实）的主要防御手段。花蜜的配方 往往也是一道重要的防御阵线。许多花的花蜜都是精心配制的“鸡尾酒”，由糖和 稀释了的毒素调成。配方是适于拒绝错误的造访者而又不致使传粉者却步的最佳方 案（Nesse & Williams 1994）。黄花菜（Hemerocalli citrina）的毒性主要集中在雄蕊 中，使传粉者碰得吃不得，从而减少了花粉浪费。断肠草（Gelsemium elegans）中 的花粉和花蜜也都带有毒性。茄科植物曼陀罗（Darura stramonium）的花在我国古 代被用来制成“蒙汗药” ，因为其中含有莨菪碱、东莨菪碱及少量阿托品等，有麻 醉、松驰肌肉、抑制汗腺分泌等作用，能抵抗大多数动物的啃食。 金丝桃属植物 Hypericum calycinum 的花在人眼中看来都是黄色的，但却带有 昆虫能辨别的紫外色调（UV pattern）。这种色调也有一定的抵抗功能（Gronquist et al. 2001）。Gronquist et al.（2001）研究发现，紫外色调可划分为两类：类黄酮 （flavonoids）和脱芳异丙稀间苯三酚（dearomatized isoprenylated phloroglucinols， DIPs）。类黄酮是花吸引传粉昆虫的紫外色素，但 DIPs 在 H. calycinum 的花丝中没 有，在花药和子房壁中的浓度最高，子房壁中的 DIPs 甚至约占其干重 20％。DIPs

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中的 hypercalin A 被证明是种毒素，对昆虫具有威慑力。啤酒花（Humulus lupulus） 中的 DIPs 也起着保护雌性生殖器官免受蚜虫等伤害的作用。有研究证明，主要功 能是吸引传粉昆虫的类黄酮在其它一些植物中被证明具有抵抗昆虫的作用 （Gronquist et al. 2001）。 菊科的头状花序中，高度分化的边花与盘花也与抵抗有关。早在1861年， Belhomme 就指出巨菊属（Pyrethrum）植物花序的边花除了吸引昆虫传粉外，还在 夜间和寒冷的雨天向内翻卷，包住盘花；而且毒性比中央的盘花高1/3（Darwin 1877）。Darwin（1877）还提到了花内的雄蕊分化，即同一花中有两套颜色和位置 上都有所不同的雄蕊，其中一套雄蕊只吸引昆虫，并让昆虫取食，其花粉在柱头上 不能萌发；另一套雄蕊的花粉才具有在柱头上萌发的活力。柱头的位置适合于接受 后者的花粉。如喙状茄（Solanum rostratum）、大车前（Plantago major）和Heteranthera multiflora等植物中都有着花药的功能分化。Jesson & Barrett（2002）把Heteranthera multiflora 中的两种不同功能的花药分别称为给食花药（feeding anther）和传粉花 药（pollinating anther）。从防御角度来看，这两类花药的分化必然伴随着化学抵抗 水平的趋异：给食花药不大可能设防；而传粉花药应该有着更强的毒性或不可口性 物质。雄蕊的这种分化是在防御上还是在吸引（促进传粉）上被选择，有待进一步 的研究。不管怎样，雄蕊分化以及菊科中花的分化，使得我们完全可以相信，花部 防御的选择压力是塑造许多花部特征的重要力量之一。 许多野草的种子都有毒。呋喃雅槛蓝酮（furanocoumarins）是野生欧洲防风草 （Pastinaca sativa）专一分配到种子中的毒物（Zangerl & Nitao 1998）。在传粉之后 这种有毒物质迅速在果实中积累，与胚乳的生长一致，而远在胚开始生长之前，保 护着富含营养的娇嫩的胚和胚乳。海芒果（Cerbera manghas）等植物的果实与种 子含有的毒素都比营养器官要多得多。橡树籽内含量高达9%的单宁（8%就可以使 大鼠致死），使松鼠不得不把橡树籽储存一段时间后再进食。而松鼠往往会忘记埋 藏地点，橡树籽也很有可能在储存期间就早早发芽，使好记性的松鼠前来寻找时失 望而去。如果有研究证明橡树和松鼠在储存种子与种子萌发时间之间表现出某种制 约和竞赛，这将是非常有趣的。 几乎所有植物都在尚未成熟的果实中布置了毒素或不适口的物质，以避免被动 物过早地采食。柿子中的单宁要到种子成熟后才逐渐分解。葡萄在成熟的时候，果 实里会慢慢积累葡萄糖、酸性几丁质酶（acidic chitinase）和葡萄渗透蛋白（grape osmotin），后两种物质对葡萄的主要真菌病原体（Botrytis cinerea）与（Guignardia bidwellii）都有防御活性，而且在葡萄糖存在的情况下其活性增强（Salzman et al. 1998）。羊角拗（Strophanthus divaricatus）的羊角形状的果实含有剧毒，物理学和 化学防御手法都臻于完美，有效地防止了植食动物的取食（http://www.hknature.net /ecodiary/ecoindex6.htm）。

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三、诱导抵抗 许多植物在正常生长条件下几乎没有任何防御，只有在受到伤害之后才产生出 抵抗能力，如尖刺开始生长，有毒化学物质开始合成，或在受伤后发生特异性生理 反应及基因表达、产生特异蛋白。这类抵抗方式可以叫做“诱导防御”（inducible defense）。这种亡羊补牢式的防御方式初看上去似乎只是降低进一步的损失而已， 不如一直拥有化学或物理武器能够防患于未然，但它却是防御代价最小化的一种适 应：在伤害确实存在的情况下才从无到有（或从少到多）的投入资源产生防御物质， 比预先生产和供养着防御武器显然更能节省资源和能量。换言之，防御是有很大代 价的（Rhoades 1979, Simms & Rausher 1987）。这种代价可能是直接的，也可能是 间接的（Bergelson & Purrington 1996, Strauss et al. 2002）。直接的代价包括资源分 配代价（有限资源分配给了防御化合物的生产相应地就减少对其它，如生长，功能 的投入）、自毒性（auto-toxicity；例如，次生代谢物质不仅对植食动物，而且对生 产它们的植物也是有毒的）以及机会成本等。防御的间接代价则是通过其它物种的 介入而表达的，例如防御化学物质妨碍了与植物互利共生生物（如传粉者、种子散 布者、菌根真菌、根瘤菌等）的活动，或者防御导致了植物种内和种间竞争能力的 下降。直接代价和间接代价在野外工作中有时不好区分，造成间接代价的重要性被 低估。例如，防御化合物可能是对传粉者有排斥作用，使得植物授粉不足，导致了 种子结实率下降；但这种间接代价极有可能被归结为直接的资源分配代价（Strauss et al. 2002）。 由于防御需要付出代价，所以如果没有天敌的存在，不防御的植物将具有更高 的适合度，但当天敌存在时，防御个体具有更高的适合度。例如，拟南芥菜植物基 因组中有许多（100 以上） 起识别病原体、诱导防御等免疫功能的抵抗基因（resistance genes，R-基因），而且这些 R-位点往往都是分离的，其多态性已被自然选择维持了 数百万年（Stahl et al. 1999, Bergelson et al. 2001, Tian et al. 2002, Mauricio et al. 2003, Tian et al. 2003）。R-位点遗传多态性长期存在的原因可能就是由于抵抗具有代价： 当天敌不存在时，拟南芥菜（Arabidopsis thaliana）的 RPM1 位点上携带 R-基因的 个体其适合度显著低于未携带该基因个体的适合度（Tian et al. 2003）。 由于在伤害之后必须较快地诱导产生，诱导防御方式在生长快速的植物或植物 组织中普遍存在，而在生长缓慢的植株或组织中很微弱或根本没有（Herms & Mattson 1992, Kessler & Baldwin 2001） 。诱导防御在植物有可能逃脱动物攻击的生 境中是有利的，但在植食压力很大、几乎一定会受到动物采食的情形下则是一个不 利的性状，这时植物应该采取正常的、构成式的（constitutive）防御手段（Zangerl & Bazzaz 1992, Adler & Karban 1994, Dicke 1999）（图 4-1）。 虽然植物没有神经系统，但植物体内的电信号和激素系统使得植物能够知道每

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个部位所发生的事故，这是诱导抵抗的信息基础。从生理代谢机制来看，诱导抵抗 可以分为 3 大类：一是局部组织或细胞的特化，以阻遏伤害（尤其是病原微生物） 的蔓延；二是增加体内的毒素；三是与防御有关的基因表达，合成蛋白酶抑制剂。

诱导

成防御比例

诱导防御或构

1 构成

图4-1 植物诱导防御和构成防御的权衡及其与 受植食动物攻击概率的关系（引自 Zangerl &

0

0

受攻击概率

1

。 Bazzaz 1992）

茄科植物马铃薯（Solanum tuberosum）受到干腐病侵害后，与病菌接触的细胞 迅速变得坚韧、厚实，最终木质化以阻止病菌的进一步推进。如果病菌突破了这层 防线，后一层细胞马上设立了同样的“墙壁”。有的病原真菌只生活在活细胞中， 所以受到这种病菌感染的植物会通过“舍车保帅”的方法来防止病菌的进一步侵蚀。 它牺牲受感染细胞，或在受感染周围产生隔离区，切断物质供应，使受染组织与病 菌同归于尽。金合欢属植物 Acacia drepanolobium 的刺在天然和人为的植食压力 下都会增长，而且这种刺的增长是仅发生在伤口处的局域反应，其它没有受伤 。 的部位的刺几乎没有增长（Young et al. 2003） 诱导抵抗通常涉及到植物体内生理上的防御反应与基因活动。JA 被认为是 存在于所有植物中的启动一系列防御反应的“扳机” （Kessler & Baldwin 2001） 。 水杨酸盐（SA）在防御基因的表达过程中可能起信号传递作用，有激活防御系 统的功能（周建明等 1999） 。当甜菜（Beta vulgaris）等植物感受到风吹雨打以 及动物的触碰，在不到 30 分钟的时间里体内即可产生生理反应：植物的基因产 生使其体内钙含量提高的蛋白质，钙的增加相应地导致了钙调蛋白的增多，而 后者可以使植株更加坚硬。植物在受到侵犯之后可以通过一系列的基因表达， 产生抑制病菌生长的物质，减少有利于病菌生长的物质，或产生抵抗病菌侵染 的蛋白质。虽然涉及的基因不同，不同植物的防御生理反应系统却基本相同。 Zhou et al.（2002）还发现在植物中存在着伤害之后诱导表达的基因。在受到病 原微生物感染后的水稻（Oryza sativa）中，他们观察的 100 个基因片断有 53 个强化了表达，47 个表达弱化（Zhou et al. 2002） ，这些基因被命名为“防御反 应基因” （defense-responsive genes） 。西红柿（Lycopersicon esculentum）中的防 御基因是目前研究最为透彻的。其防御基因主要是 35S::Pto，由一个含 18 个氨 基酸的多肽信号系统素（systemin）激活（Xiao et al. 2001） 。其防御反应过程大

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致是，在受到伤害后通过丙二烯氧化合成酶（Allene oxide synthase）的表达（合 成 JA 的第一个酶）合成系统素，激活了防御基因编码出蛋白酶抑制剂，防御 昆虫的消化蛋白酶（Sivasankar et al. 2000, Xiao et al. 2001） 。西红柿叶中的系统 素与动物体内的多肽激素和可溶性生长因子相似，防御信号通路与动物巨噬细 胞内的防御信号通路也类似，证明了植物与动物的防御可能起源于同一原始状 态。在欧洲白桦（Betula pendula）中，防御基因是编码活性氧类（reactive oxygen species）的基因（Howe 2001） ，而活性氧类能促使细胞死亡（Pellinen et al. 2002） 。 RNA 沉默现象（RNA silencing）也是植物细胞防御外来病菌的复杂网络中的一 个环节（Vance & Vaucheret 2001） 。在受到病原微生物侵染后，RNA 沉默在伤 处诱导，并迅速扩散到其它部位。如果病菌在细胞中推进速度更快，就可以在 细胞 RNA 还有活性的情况下使得该细胞受感染。如果这种沉默信号的传递速 度快于病菌的进攻步伐，就可避免细胞的进一步感染。

四、生态学抵抗 植物对动物的任何防御毕竟是处于被动的地位，而且都要付出一定的代价。植 物要想有足够实力来阻止植食动物的侵犯，搬救兵（吸引害虫的天敌）往往是经济 有效的办法，尤其在受到植食动物伤害的时候。植物可以通过释放挥发性化学物质 或付出较少的资源（如蜜），吸引侵略自己的害虫的天敌，与害虫的天敌形成一种 互利互惠的共生关系（Price et al. 1980, Dicke 1999） 。这种现象我们可以称为间接抵 抗或生态学抵抗。 玉米、棉花和番茄等植物都知道：“敌人的敌人就是自己的朋友”（Price et al. 1980, Salzman et al. 1998, Dicke & van Loon 2000, Kessler & Baldwin 2001）。在受到 植食动物伤害时，它们常常通过发出挥发性的特异化学物，如芳樟醇、顺式-α-香 柠檬油等作为信号吸引害虫的天敌前来助阵（Dicke et al. 2003）。有实验工作发现， 烟草（Nicotiana attenuata）能释放出挥发性化学物质，吸引黄蜂径直飞向这些植物 取食烟青虫，而不理会正在其他植物上肆虐的害虫（Kessler & Baldwin 2001）。茉 莉酮酸酯和水杨酸盐（salicylate, SA）在许多植物中是吸引天敌的信号（Howe 2001），例如芹菜（Apium graveolens）在受到毛虫（caterpillar）攻击后，会很快释 放这两种化学物质。而这些物质可能也是植株启动化学防御的征兆（Howe 2001）； 一些精明的毛虫甚至能截获这样的化学信号，提前在体内合成解毒的酶。 自从 Price et al.（1980）的综述发表之后，有关动植物关系的三营养级相互作 用（图 4-2）的研究蓬勃开展，但大多数都集中在对地上过程的探讨上，地下过程 被忽略了（Van der Putten et al. 2001）。地下过程并不是地上过程的一个简单反映： 由于土壤生物的有限活动范围，地下发生相互作用的空间尺度要更小一些；土壤中

244

从根系中产生的物质其传递速率一般也不如地上快；土壤动物的视力有限，气味的 化学组成也主要是一些非特化的化合物，如 CO2 或者根系分泌液。与地上相比，根 围（rhizosphere）中的化学通讯更多地依赖于水溶化合物和对浓度梯度反应的接触 化学（contact chemistry）。

肉食动物

1 植食动物 2

3 图 4-2 受植食作用的刺 激， 植物的地上或地下部 分可以释放化学物质， 引 起（1）植食动物的天敌、

风向

（2）植食动物和（3）邻 近植株产生相应的反应 （引自 Dicke et al. 2003，

浓度梯度 3

2

有修改）。邻近植株的反 应同样也有两种： 直接抵

植食动物 31

抗或者间接抵抗水平增 加。 植物之间的通讯联系

肉食动物

不仅局限于地上， 也有可 能发生在地下。

有的植物与其它生物（如蚂蚁、微生物）形成了固定的共生关系，帮助自己抵 抗植食动物（Janzen 1966, Rehr et al. 1973）。羊茅植株高大又长得很快，在草原上 极为醒目，容易被植食动物发现。它的根部有一种霉菌能制造剧毒毒素；羊茅只要 把根部的毒素输送到叶片就可以阻止植食动物的侵犯（Nesse & Williams 1994）。与 蚂蚁形成共生关系的植物大多具有花外蜜（extrafloral nectar）以吸引蚂蚁。目前至 少在 66 个科里的植物中发现了花外蜜（Heil et al. 2001）。花外蜜可能是次生代谢 产物，也可能是茉莉酸酮酯类物质引起的间接防御反应产物（Heil et al. 2001）。荨 麻科的蚁栖树是生长在南美洲热带森林中的树木，它的树枝像竹子那样具有由茎节 隔开的空腔。当茎枝正嫩时，一种名叫阿兹特克蚁的蚂蚁便在茎壁上咬一个小孔，

245

钻入空腔，以此作为巢穴，并享受茎中的美食。当蚁栖树遭到另一种蚂蚁“切叶蚁” 的攻击时，阿兹特克蚁便会奋勇抗击，保护它自己的家园，也保卫了蚁栖树。紫葳 科（Bignoniaceae）梓属植物 Catalpa bignonioides 也在受到攻击之后产生花外蜜以 吸引蚂蚁（Forelius pruinosus）来作为“保镖”（Ness 2003）。 制造吸引“保镖”的挥发性化合物或者供养蚂蚁需要植物付出能量代价，使间 接抵抗和直接抵抗形成一种权衡关系。例如 Janzen（1966）提出，在金合欢（Acacia） 属植物中，与蚂蚁形成了共生关系物种不像其它种那样有苦味（即较低的化学防御 水平），说明直接抵抗和间接抵抗之间存在着负相关关系。但是，也有许多相反的 例子（Heil et al. 2002）。如第一章第二节所提到的，如果植物用于抵抗的总资源量 不一致或者有更多的权衡组分，我们就有可能观察不到二者之间的权衡。Agrawal et al.（2002）研究了黄瓜（Cucumis sativus）生产的、对草食动物具有防御作用的苦 味葫芦素（一种四轮列三萜系化合物）对吸引肉食动物（捕食性螨类）挥发性化学 物质种类和产量的影响。他们发现，苦味葫芦素的生产与挥发性化合物的生产存在 着明显的遗传负相关，即生产苦味素的基因型，与无苦味的基因型相比，生产了更 多种类、更大量的挥发性物质（均属于捕食性螨类的引诱剂）。但尽管如此，带苦 味的黄瓜还是相对地对捕食性螨类缺乏吸引力，而且苦味植株上的捕食性螨的生育 率下降了一半。这个结果说明，直接防御和间接防御之间有时还会产生拮抗效应。 植物吸引“保镖”的挥发性物质可能也会被邻近的下风向植物“偷听到”（图 4-2） ，并由此刺激产生了保护性的防御反应，加大了对“保镖”的吸引力度或者提 高了对植食动物的防御水平。对于植物之间通讯的可能性，人们有很大的意见分歧 （Lerdau 2002, Dicke et al. 2003）。争论的焦点不在于植物是否能“说”（释放挥发 性物质），而在于植物是否能“听”（对空气或者土壤中这些可能很微弱的信号产生 应激反应，或者对植食动物的化学防御水平上升或者增加吸引“保镖”的能力） ， 因为植物可能并不像某些昆虫那样具有高度敏感的感受和传导植物信号的能力 （Lerdau 2002）。在实验室或生长箱内，空气中植物挥发性物质的浓度往往数倍于 室外自然环境，因此即使人工实验条件下植物具有对信号的反应能力也不足以说明 自然植物确实在交换着对抗天敌的信息。Dicke et al.（2003）总结了这方面研究的 最新进展，认为现在已经有相当多的证据表明在对付植食动物伤害上植物具有相互 交流信息的通讯能力，今后的研究应该探讨相应的生理学机制和生态学问题。

第二节 忍耐与抵抗 即使存在诱导防御，一旦受伤后植物适合度的下降仍不可避免。而适合度下降 的缓解程度将直接依赖于忍耐。忍耐既与抵抗不同，也有别于诱导抵抗，它是植物 应付天敌伤害导致的负面影响、维持原适合度的一切反应与活动。植物忍耐能力的

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基础是什么还是一个热烈争论的话题。有人认为忍耐其实就是诱导抵抗（Tiffin 2000b, Stinchcombe 2002） ，但也有人认为忍耐是植物“有准备”的安排，受伤只是 使这种预支的防御表达而已（Leimar & Tuomi 1998, Lehtila 1999, Rausher 2001），即 所谓的忍耐适应性假说（Lehtila 1999）。

一、忍耐机制 根据忍耐的适应性假说，忍耐植物将一定的资源投入到“多余组织”或其它储 存部位，一旦植物遭到伤害，这些资源能维持植株的存活，甚至使得植物正常活动 不受影响；如果植物没有被伤害，那么忍耐的代价（投入资源到多余组织或储存部 位而造成的生长减缓、营养期延长和繁殖水平降低等）则表现出来。这种代价可能 还包括抵抗水平的下降（Fineblum & Rausher 1995） 。忍耐主要是通过初级代谢而非 次生代谢产物来实现的，这是忍耐与抵抗的最大不同之处（Herms & Mattson 1992）。 因此，忍耐很有可能是初级代谢引起的资源被动积累，或者是基本株型设计（design） 导致的必然后果（Lehtila 1999）。Herms & Mattson（1992）甚至认为，抵抗都有可 能是一种被动的反应，即满足生长需求后过剩的资源“溢出” （overflow）为具有防 御功能的化合物。忍耐与抵抗不同的另外一个方面是：抵抗将引起植食动物的协同 进化反应，而忍耐一般认为不具有这种效应（Rausher 2001） 。或者说，抵抗对植食 动物的生长、存活或繁殖具有不利影响，而忍耐则对植食动物的适合度无影响甚至 正面影响。 与忍耐有关的代谢过程（或称忍耐机制）可以分为三大类：快速的生长、伤害 后更有效的资源利用与吸收（如果被伤害的部位对于植物生长和繁殖并非必不可少 的话）、剩余部位资源重新再分配（表 4-1；见 Lehtila 1999）。不过，所有这些过程 都受植物发育和生长构型（architecture）的制约，例如不同部位之间的生理整合（源 －库之间的资源传递）、源库关系的相对性、生长节律和模式等等都将影响到忍耐 的能力。 快速生长是最为简便的忍耐方式。只要生长速度足够快，使得植食作用不会耗 尽所有的新鲜生物量，这种忍耐方式便是成功的，因为发展抵抗防御（物理的或化 学的）需要付出生长速率下降的能量代价。植物潜在的生长速率（由环境条件决定） 越大，投入到防御的机会成本就越高。快速生长主要出现在生产力高的生境中，而 在生产力低的生境中，植物生长的潜势必然很低，所以依靠预防性的抵抗可以更有 效地对付植食作用伤害。这就是 Coley et al.（1985）最先提出的资源丰富度假说 （resource availability hypothesis）。资源丰富度与植物化学防御水平的负相关关系 在许多（但不是所有）经验研究中都得到了证实（Basey & Jenkins 1993, Crawley 1997）。在 Herms & Mattson（1992）看来，这种快速生长还应把植物受伤后的补偿

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生长（compensatory growth）也包括在内。可是许多研究发现，生长速度较慢的植 物也会有较高的补偿生长潜力（参见 Lehtila 1999）。 植物受伤后的剩余部位可能表现出更有效的资源利用与吸收，这是忍耐的一个 重要途径。一个简单的例子就是叶片损失使得余下的叶片获得更多的阳光。银绿切 叶象（Phyllobios argentatus）主要以山毛榉的待落之叶为食，使得受伤的山毛榉资 源吸收更有效（孙儒泳 2001）。根据资源在植株体内的分布与交流，资源的形式与 转移过程也被认为与防御密切相关。Bryant et al.（1983）对植物防御中的资源转化 提出了碳－营养平衡假说（Carbon-nutrient balance; CNB）假说（Hamilton et al. 2001, Koricheva 2002, Lerdau & Coley 2002, Nitao et al. 2002）。Bryant 等人认为，氮资源 获得量的降低将限制植物生长，但对光合作用的影响相对较小，使得植物体内光合 产物过剩。这些过剩的碳水化合物将在植物体内累积成为碳含量极高的次生代谢产 物，而这些次生代谢产物有可能提高了植株抵抗植食动物伤害的能力。CNB 假说 预测，植食动物的伤害可能会导致诱导次生代谢物质的产生，因为叶生物量中的营 养物质被植食作用消耗，相应地引发了营养胁迫，使植物产生了碳含量很高的化学 防御物质。 表 4-1： 植物忍耐植食压力的各种机制（改自 Lehtila 1999） 促进机制： 1 快速生长 2 伤害后更有效的资源利用与吸收 2.1 剩余部位获得更多的阳光 2.2 剩余部位获得更多的营养与水份 2.2.1 光合作用增强 2.2.2 由于资源供应增加，剩余组织的生长和繁殖增强 2.2.3 根系吸收的资源量增加 3 资源再分配 3.1 储存物的利用 3.1.1 碳水化合物和矿物质的储备 3.1.2 芽库 3.2 从活跃组织中的再分配 制约机制： 4 构型限制 4.1 源－库关系：生理整合的程度与模式 4.2 发育可塑性

忍耐的另一个重要途径是资源的再分配。这种光合产物的再分配即可来源于储 存物的发掘，也可能来自活跃组织代谢强度的改变而实现的资源变迁，能维持植株 适当的根冠比和正常的生理活动。储存物的重新利用及其在植株中的转移是植物生 长重要的保险机制，可能也是补偿生长的一个潜在机理。储存物的代价也是很明显

248

的：它限制了生长和繁殖、储存物的转移和分配要消耗能量以及其它可能的机会成 本。也有人认为储存物的代价并不高，因为植株正常生长的时候，资源供给常常多 于生长和繁殖的需求，多余资源自然将在某些部位储存起来（Chapin et al. 1990） 。 休眠芽也是一种储存形式，几乎存在于所有的植物中，可以在植株受伤之后复苏。 Tuomi et al（1994）认为休眠芽作为一种对植食伤害的适应出现在周期性植食压力 的情况下：在没有植食压力时一部分资源被保留在休眠芽中，而植食作用将激活休 眠芽。因此，没有被啃食过的植株因为休眠芽没有被激活，其适合度可能反而不及 被啃食过的植株高，出现了超补偿（overcompensation）。 补偿生长，是防御对策在资源分配下塑造的一个重要特征。尽管有人视它为诱 导抵抗，更多的人则认为它是忍耐的一种方式。补偿生长是植物降低植食动物伤害 的一种进化上的选择，尤其是在植食压力大、但可预测且资源丰富的环境中（Herms & Mattson 1992）。补偿生长基于初级生产过程，不会导致化学防御所产生的机会成 本，而且补偿生长直接增强了植株的竞争能力，是代价较低的防御方式。补偿生长 主要来源于改变了的资源分配模式（这种分配模式可以增加分配到树叶生产的生物 量的比例）和剩余叶片光合效率的提高。在构件和克隆植物中，补偿生长可能因为 生理整合（Integration。构件或克隆之间传递资源的现象）而得到进一步加强。 不管是从资源分配，还是从它们功能上的相似性（最小化植食压力造成的植株 适合度下降） ，抵抗、诱导抵抗和忍耐都毫无疑问地在同一植株中存在着权衡。在 紫色牵牛（Ipomoea purpurea）中的研究（Fineblum & Rausher 1995）发现，抵抗和 忍耐还存在着遗传上的负相关，表明这种权衡不仅仅是环境条件使然。对于植物来 说，防御方式上的权衡使得它不得不面对这样一个现实问题：是时刻挺着尖刺、含 着毒物，还是受伤之后再诱导产生出抵抗，或把更多的精力放在忍耐上？对这个问 题的回答涉及到下面将要谈及的植物在漫长进化过程中对收益及代价的权衡，并在 很大程度上取决于环境条件和植食压力。

二、忍耐还是抵抗？ 对于任何植物，生长、生存（包括对极端环境的忍耐和对植食动物的防御）和 繁殖所需的资源都是有限的。而要将有限的资源分配给不同组织和结构，执行不同 的功能，就要求植物进行最优资源分配（Rhoades 1979, Bazzaz et al. 1987） 。在不同 的环境下，面对不同的植食压力，植物采取的资源分配模式是植物生活史的一个重 要特征。资源分配从两个方面将植食理论和生活史理论联系起来。首先，植食伤害 可能改变不同功能的资源的相对分配和绝对投入；其次，帮助植物对付植食动物的 机制需要能量（Lehtila 1999）。最优防御理论（Optimal defence theory）认为，植物 的物理学上的防御和体内次生代谢物质主要作为防御植食动物的手段而进化并保

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留（Fraenkel 1959, Ehrlich & Raven 1964, Bazzaz et al. 1987）。由于防御消耗了原可 用于生长和繁殖的资源，因此防御是有代价的（Rhoades 1979, Simms & Rausher 1987, Strauss et al. 2002）。防御的最优化由特定次生代谢物质的利益与代价所决定。 自然选择将青睐于最优化的收益/代价比率（以适合度衡量），即收益与代价差值（净 利，或适合度）最大化的防御资源分配模式。 那么，为了获得最高的适合度，植物是应该预防性地抵抗，还是受伤后再诱导 抵抗或补偿机制呢？是把资源投入到扩大再生产还是投入到保护机制中以降低资 源损失的风险呢？植物生理学特点对植株生长活动的限制在某种程度上决定了植 物的选择（Herms & Mattson 1992）。植物的活动在细胞水平上分为两大类：生长（细 胞分裂和增大）与分化（造成细胞成熟、特化的细胞形态和化学物质的变化），这 种生长与分化之间的平衡及表现出来的权衡在生理上限制了需要细胞分化的次生 代谢物质的产生和物理防御结构的形成，是植物生长、繁殖与防御三者权衡的根源 （Bazzaz et al. 1987, de Jong 1995, Tuomi et al. 1999） 。这种观点即是所谓的“生长－ 分化平衡（growth-differentiation balance，GDB）”假说（Herms & Mattson 1992）。 Herms & Mattson（1992）认为，为了实现最大适合度，植物的防御水平将受环 境条件的影响。在植食动物稀少或不易被植食动物发现而资源又有限的环境条件 下，植物的抵抗水平低而诱导抵抗能力高；在竞争强度较大的环境中，生存的压力 使得植物把更多的资源投入生长，抵抗水平低但诱导抵抗和忍耐水平较高；而在植 食作用压力较大的环境中，抵抗强度将显著增大，生长减缓；在资源丰富、植食压 力大的生境中，忍耐将是十分常见的防御对策。

第三节 防御和生活史 由于防御的重要性及其与生长和繁殖之间的权衡，植物的防御引发了植物资源 分配，并塑造了植物的许多生活史特征（Lehtila 1999）。原始植物登陆之后以及植 食动物多样性的上升，植物所处的物理环境和生物环境越发严酷，更多的资源被迫 投入到防御中。由于植物的无性世代更能适应陆地环境，更能忍受植食动物伤害或 容易产生有效的防御手段，孢子体在进化中逐渐发达，配子体逐渐退化，直至在许 多植物中，配子体完全依附于孢子体生活。对种子的防御直接导致了裸子植物大孢 子叶球的变化（在松柏中为珠鳞，在银杏中为珠领，在红豆杉中为珠托，在罗汉松 中进化为套被），并使得裸子植物（胚珠/种子暴露）逐渐向被子植物（有子房壁保 护胚珠）演化。 不同生活史的植物具有不同的防御策略。多年生的木本植物由于容易被植食动 物发现，其防御多为中等水平（如叶和树皮中难以消化的涩口物质），以应付长期 伴生的各种植食动物；而草本植物可能长期不被植食动物发现，其防御手段则多是

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能量消耗不大的防御泛化的植食动物的毒素，或者是受伤之后的诱导抵抗和补偿生 长。这种防御策略的差异甚至在同种植物的不同种群中存在。如野生姜（Asrum caudatum）较小种群内的个体会分配更多的资源和能量在生长与繁殖上，而在大种 群内，其中的个体将分配更多的能量生产化学防御物质（Herms & Mattson 1992）。 此外，不同植物的化学防御物质也都不一样。在蕨类和裸子植物中化学防御物主要 是单宁、含氰苷和昆虫激素类似物；在草本植物中主要是各种生物碱和萜类化合物 （李绍文 2001）。 植株上的部件在适合度上有所差别，因此各组织的防御水平和最优防御对策也 各不一样（Young et al. 2003）。按照这一理论，植株上最易为植食动物发现的表皮 和决定植株适合度的繁殖器官有着最高水平的防御，并可能随着生活史阶段变化而 变化。目前，大多数研究都支持了这些预测（Bazzaz et al. 1987, Herms & Mattson 1992, Pavia et al. 2002）。

第四节 植物防御的进化：理论模型 植物的防御方式形形色色，因为伤害植物的敌人多种多样，且植食动物很容易 找到避免某一毒素中毒的方法（Nesse & Williams 1994）。不同类型防御方式出现的 先后顺序，各种防御方式如何适应于不同的植食动物是植物防御研究中的一个中心 问题。 植物的物理防御显然是针对大型植食动物的。尖刺、警戒色和拟态只有对防御 植食动物，尤其是脊椎动物才起作用。化学防御能同时防御植食动物和病原微生物。 生态学防御方式主要也是针对植食动物（包括昆虫及其幼虫）。虽然防御植食动物 的各种方式都在不同程度上涉及到植物体内的生理反应，但是生理上的特异性反应 往往都是在病原微生物入侵后的一种诱导防御方式；而针对植食动物的诱导防御除 了一般的物理、化学方式外，主要还有补偿生长。病原微生物对植物的伤害主要是 入侵植物体内细胞，破坏植物正常的新陈代谢过程和其它生命活动。由于这种伤害 的不确定性，且植物难以预先设置防御方式，植物对于病原微生物的防御主要是诱 导防御。植物对病原微生物的防御反应包括植物细胞对病原菌的识别，胞内信号的 转换与传导，防御反应的开启（防御反应基因活动及其蛋白合成）等。植物防御微 生物的方式与其防御植食动物的方式最大的不同点在于前者往往涉及到基因的活 动。许多作物如水稻、西红柿、亚麻等的祖先中就存在防御相关的受体基因（Receptor genes），作为应对细菌、真菌或滤过性毒菌病原体入侵而进化保留（Kessler & Baldwin 2001, Rausher 2001）。 从防御基因，以及化学防御物质的结构和功能来看，植物防御系统都与动物的 防御系统甚或人类的免疫系统有着进化上的关联。如植物和动物中防御基因表达的

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信号都是结构类似的一种多肽。人类神经胶质瘤中病原微生物的防御蛋白质 GliPR 与植物对病原微生物的防御蛋白质 P14a 结构类似（Szyperski et al. 1998），表明人 类免疫系统与植物防御系统存在着功能上的联系。植物防御方式的进化，以及植物 和动物在防御系统进化上的联系还是一个尚待进一步研究的领域。 下面我们首先利用模型来分析不同物种之间在防御对策上的变异，然后分析抵 抗与忍耐权衡关系的进化意义，最后在进化稳定对策（ESS）理论背景下考虑植物 个体之间相互作用对最优防御对策的影响。

一、生长与抵抗：资源丰富度假说 我们首先考虑植物如何在扩大再生产和保护已有财富上做出最佳抉择。资源丰 富度假说（Coley et al. 1985, de Jong 1995）认为，植物的抵抗程度与植物内禀生长 速度呈负相关，而植物内禀生长速度又是由生境的资源丰富度所决定的。经过长期 进化，在资源丰富的环境中生长的植物，其内禀生长速度较快，植物可通过更快速 的生长来忍耐植食动物的伤害；而在资源贫瘠的环境中，植物内禀生长速度较慢， 植物通过投入更多的资源抵抗植食动物的伤害。为了更清楚地说明生长与防御的这 种权衡关系，Coley et al.（1985）建立了如下的一个模型：

R=

dC = GC (1 − kD α ) − ( H − mD β ) dt

（4-1）

其中 C 是植物个体的生物量，D 是投入到抵抗的资源比例（即植株的光合产物有多 大比例分配给抵抗），G 是不存在抵抗时植物最大内禀生长率，C 为初始时刻的植 α 物大小，H 是在没有抵抗的情况下植物因植食作用而减少的生长速率；GC（1- kD ） β 描述了抵抗的代价，即对抵抗的资源投入如何降低了生长速率；（H- mD ）表示因 抵抗的作用而导致的植食作用水平的下降。k 和 α 决定了抵抗投入的和代价，而 m 和β的值则决定了抵抗的效率。 依照这一模型防御投入的代价与利益权衡结果如图 4-3，其中α和β值的相对 大小决定了曲线的形状。当分析最优防御问题时，人们一般都采用每单位生物量植 物生长速率作为最优化指标。这时，一个隐含的假定就是这个生长速率可以代表植 物个体的适合度（参见第一章），这对于我们要处理的问题一般可能也是合适的 （Fagerstrom et al. 1987, Yamamura & Tsuji 1995, Iwasa et al. 1996） 。把（4-1）式的 右端对 D 求微分，然后令其等于零，即解方程

∂( R / C ) = 0 可得： ∂D

Dˆ = [(CGkα ) /(mβ )](1 /( β −α ))

（4-2）

如果α<β（图 4-3a），该极值取最大值，代表着最优的防御水平；而如果α>β（图

252

ˆ 取极小值，意味着最优的资源投入或者是完全抵抗（如下端的曲线）或 4-3b）， D 者根本没有抵抗（上端的曲线），不存在中间的情况。 (a) α>β

实际生长速率

实际生长速率

(b) α<β

0

0.5 抵抗投入

1

0

0.5

1

抵抗投入

图 4-3 根据资源丰富度假说，抵抗投入和实际生长速率之间关系的函数图。处于上方的 曲线有着更高的内禀生长速率，即较大的 G 值。(a)α>β，即对于分配给抵抗的每一单 位资源，代价增长比获益更快，此时中等水平的抵抗投入对应着最大的实际生长速率（箭 头所指之处） ，并且随内在增长速率的上升而下降； （b）α<β，此时植物要么完全抵抗 要么完全忍耐，中间水平的抵抗投入不能导致最大的生长速率（Lehtila 1999） 。

Basey & Jenkins（1993）和 Loehle（1996）提出，对于活跃的、有毒的化学防 御，α<β；而对于不活跃的抵抗防御物质（如木质素、单宁和机械防御等），则有 α>β。不管是哪种情形，内禀生长速率较高的植物分配到抵抗防御中的资源都应 该很少（图 4-3a）或干脆没有（图 4-3b）；而内禀生长速率较低的植物对抵抗防御 的投入应该较多（图 4-3a）或完全投入（图 4-3b） ，使生长速率进一步下降。植物 为什么要进行这样的抉择？Coley et al（1985）认为这主要是一个机会成本的问题： 首先，如果被植食动物吃掉了同样多的叶或枝，生长在资源丰富环境中的植物比生 长在资源贫瘠土壤中的植物更容易恢复，因为贫瘠土壤中的植物本身资源有限，生 长缓慢，要恢复植食伤害必须付出相当大的代价。因此，贫瘠土壤上的植物往往提 前将相对更多的资源投入到预防性的抵抗中。其次，在相同的植食压力下，慢速生 长的植物丢失的净生产量，以比例计算相对更高一些。因此，高水平的抵抗是慢速 生长植物的明智选择。而对于生长在资源丰富环境中的植物，如果降低相同百分比 的生长速度，而将节省的资源投入到抵抗中，则意味着它们要减少更多的绝对生产 量。于是，与其将一些资源冒险“浪费”到抵抗中，莫不如专注于生长，等危险来 临时与敌人来一场生长竞赛或采取应急防范措施（诱导抵抗）。

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表 4-2 内禀快速生长和内禀慢速生长植物的特征比较（引自 Coley et al. 1985） 快速生长 慢速生长 变量 物种 物种 生长特征： 生境中的资源丰富度 植物最大生长速率 最大光合速率 暗呼吸速率 叶片的蛋白质含量 对资源脉冲的反应 叶片寿命 演替阶段 抗植食特征： 植食速率 化学防御物质的量 防御类型 防御物质的周转率 防御表达的灵活性

高 高 高 高 高 灵活 短 早期

低 低 低 低 低 不灵活 长 后期

高 低 定性的 （生物碱） 高 更灵活

低 高 定量的 （单宁） 低 不太灵活

资源贫瘠的环境选择了内禀生长速率低的植物，这些植物资源周转很慢，所以 它们的枝和叶的寿命一般较长（Coley et al. 1985）。对于贫瘠环境中的植物来说， 每一次植物某一部分的脱落就意味着将丢失掉相当部分的氮库和磷库；另外在阴冷 或干旱等胁迫环境中，能量（主要是碳）的潜在获取量本来就很低，降低叶片更新 速率能减少碳元素的损失。相反在资源丰富环境中，植物为了达到最快速生长的目 的，宁可损失掉资源含量仍较高的老叶片而代之以光合效率更高的新叶。于是，这 些植物的最大光合作用效率、暗呼吸速率及叶片的蛋白质含量都较高（Coley et al. 1985）。经常性的落叶是资源丰富环境中植物的一个显著特点（表 4-2）。 资源有限选择了缓慢的内在生长速率，慢速生长又选择了较大的抵抗投入。同 时，资源丰富度也决定了叶片寿命的长短，而叶片寿命又可以决定化学抵抗的类型。 贫瘠环境中缓慢生长的植物，投入抵抗的资源较多，加之本身资源总量又有限，所 以如果经常改变防御方式、进行防御物质的周转只会造成浪费，得不偿失；而且， 它们本身叶片寿命较长，固定的（immobile）抵抗便成了它们的主要防御对策。与 此相反，肥沃环境中植物经常性的落叶使得其防御方式随时可变，灵活的抵抗是它 们主要的防御对策。Coley et al.（1985）认为，叶片寿命是决定植物抵抗物质类型 的最关键决定因子。像多酚和纤维一类的防御化合物在植物组织中的含量一般都很 高，因而初始建造代价很大。但它们在代谢上相当地不活跃，因此只需要很少的能 量消耗即可维持。代谢不活跃同时导致了它们在衰老叶片中的大量残留，并在叶片

254

死亡时永久地损失。这种类型的防御（可称为固定防御）在叶片寿命较长时将是一 个有利的性状，因为建造这些防御的代价可以分摊到更长的时间段内（图 4-4），但 在叶片寿命有限时不如活动防御（如生物碱、含酚苷以及含氰苷等）划算（图 4-4） 。 活动防御的浓度较低，因而初始建造成本较小。尽管这些化合物在叶片中含量很低， 但它们必须时刻更新才能在叶片中维持着一个相对恒定的浓度。例如，在薄荷中单 萜和二萜防御物质的生物学半衰期仅为 10－24 小时；而在一些农作物中，各种生 物碱半衰期的变化范围从 7.5 小时到 6 天不等（参见 Coley et al. 1985 所列的参考文 献）。这种很高的代谢活动使防御化合物在叶片衰老时可以被回收，但也意味着持 续不断的维持消耗。所以，活动防御在长寿命的叶片中应该很少见，而主要出现在 短寿命的叶片中。

固定防御有利

活动防御 [mg(C)/叶片]

累积防御代价

活动防御有利

图 4-4 固定防御和活动防 御的累积代价与叶片寿命 的关系（引自 Coley et al. 。固定防御量大、周 1985） 转率低， 其初始代价很高，

固定防御

但以后几乎不再增加；活 动防御的生产量小，但在 叶片的一生中必须不断更 新才能维持，因而其代价

叶片寿命 (月)

随时间增加而线性上升。

环境中各类资源的丰富度也对防御物质的类型有较大的影响（Bryant et al. 1983）。在营养极度缺乏的环境中，富含氮的防御化合物，与富含碳的化合物相比， 具有更高的成本，故应比较罕见。在可以共生固氮的豆科植物中，含氮的生物碱极 为普遍；荒漠灌木的生长条件是高光照、低营养，它们往往生产如此大量富含碳的 萜烯类物质以至于空气都变得格外芬芳。林下植物的生存环境虽然属于低碳类型， 但由于它们也同时面临着营养胁迫以及叶片寿命比较短等，所以其防御物质大多是 富含碳的（Coley et al. 1985）。由于磷几乎在所有环境中都是限制因子，可以预想， 含磷的化学防御物质不会自然地产生。有机磷杀虫剂的有效性也许就是由于植食动 物在进化历史上从来没有面对过植物生产的含磷的化学防御物质（Coley et al. 1985）。 Coley 等人的模型（公式 4-1）假定植食率是一个恒定值，不依赖于植株大小（C）， 但可以受抵抗水平的影响。植食率与大小无关是一个蹩脚的假设，因为植食动物在

255

大个体身上一般会吃的更多，而且大个体可以吸引更多的尤其是小型的（如昆虫） 植食动物。Windig（1993）发现，叶甲科的跳甲在千里光属植物 Senecio jacobaea 的叶片上打的洞与植株大小成正比。在 Coley 等人的模型中，小个体如果不进行防 御则可能被彻底吃光，而且随着个体增长（C 值变大）最优防御水平下降。Coley 模型中尤其不能让人接受的一点是：最优防御水平（D）居然与环境的潜在植食压 力（H）无关！这个结果产生的原因是由于他们假定了抵抗和潜在最大植食率的作 β 用是相加的（additive），即（H-mD ）。这种相加假设仅是数学上的一种简单表示， 并没有特别的生物学意义，可以被更现实的假设替换（Fagerstrom et al. 1987, de Jong 1995, Yamamura & Tsuji 1995）。由于 Coley 等人的模型存在着诸多问题，所以不同 人从不同的侧面对这个模型进行了修正（Fagerstrom et al. 1987, Herms & Mattson 1992, de Jong 1995, Yamamura & Tsuji 1995, Iwasa et al. 1996, de Jong & Van Der Meijden 2000），但 Coley 模型的最核心结论并没有发生变化，即贫瘠环境中植物的 防御投入高于资源丰富环境中的植物。 不考虑繁殖造成的生物量消耗，de Jong（1995）提出的修正模型可表示为：

R=

dC 1 = δG (1 − D) − h( D) dt C

（4-3）

其中，R 为每单位生物量增长速率，G 仍然是无抵抗时植物的最大内禀生长率；δ 是碳水化合物转化为生物量的效率； 分配给生长的碳水化合物量为 GC(1-D)，h(D)C 是植食作用造成的生物量损失速率。h(D)表示单位生物量的植食作用消耗速率，它 随抵抗水平 D 增加而下降，其剂量－反应曲线可以简单地表示如下：

h ( D ) = h g e − γD + h s

（4-4）

这里 hg 表示无抵抗时由于泛化天敌（generalist）造成的生物量损失速率，hs 表示特 化天敌（specialist）所造成的损失。我们假定抵抗只对泛化天敌有效，对于特化天 敌没有作用，所以 hs 是一个不依赖于 D 的常数。无抵抗时（D＝0）最大植食率为 h(0)=hg+hs；完全抵抗时（D＝1）最小植食率为 h(1)=he-r+hs。γ 是一个常数，代表 着防御物质对泛化天敌抵抗的有效性。

ˆ ）是当生长率和植食率差值最大时（图 4-5），即把 R 对 D 最优防御分配（ D ˆ =γ 求导数等于零。据此可解出最优防御 D

−1

ln(hg γ / δG ) 。这个重要结果是由

Yamamura & Tsuji（1995）最先给出的。根据这个公式，环境资源丰富度（G）和 植食压力（hg）的效应倾向于相互抵消。或者说，即使环境资源丰富度增加，植食 压力如果也随之增加，那么植物最优抵抗资源分配有可能不下降。植食压力增加的 效果是提高植物的防御水平。

256

Gf

生长率 （快速）

Rf

生长率或植食率

Gs hg

生长率 （慢速）

Rs 植食率

0

Df

Ds

1 抵抗资源分配（D）

图 4-5 植物的抵抗资源分配（D）应该使生物量实际增长率（R） ，即生长率（实线）和植 食率（虚线）的差值，达到最大（de Jong 1995） 。随着潜在生长速率（G）的增加，植物 最优抵抗资源分配相应减少；如果潜在生长速率足够大，在抵抗上完全不投入是最优的。

资源丰富度假说主要是根据植物潜在生长速率（由环境决定的）的不同来说明 不同环境中植物在抵抗投入上的差别。近年来，许多工作针对植物抵抗和忍耐的权 衡关系进行了理论探索和实验验证。为解释抵抗和忍耐在植物种内的变异， Fineblum & Rausher（1995）、Mauricio et al.（1997）分析了抵抗和忍耐两大防御方 式的分裂选择（disruptive selection）问题。

257

二、忍耐与抵抗的分裂选择 如果种内或种间的两个性状负相关，那么通常认为这两个性状之间存在权衡 （Cheverud 1984, Tilman 1990）。一般说来，这种反应遗传上负相关变异的权衡关 系将导致同一物种的不同种群（或不同物种）向着其中一种性状的策略或两种性状 相结合的方向进化。尽管忍耐和抵抗是不同的防御机制，但是二者有着相同的目标： 都是使植物免受植食动物的伤害。于是，同一种植物中，忍耐和抵抗是同时存在还 是二者只有其一成为了问题的所在。 一些理论研究工作表明，抵抗和忍耐之间应该存在负相关，即自然选择将更青 睐哪些只有忍耐或只有抵抗而不是两者皆备的植物（van der Meijden et al. 1988, Herms & Mattson 1992, Belsky et al. 1993）。理由是：如果抵抗是完全的，植物不会 遭受到植食动物的啃食，因而也就无须具备补偿生长等忍耐能力；另一方面，如果 忍耐是完全的，植物遭受的任何伤害都会得到彻底补偿，因而也就无须发展抵抗能 力。但是，拥有完全忍耐和完全抵抗的代价是双倍的，而受益只是一份。完全的忍 耐和完全的抵抗显然是冗余的。对紫色牵牛（Ipomoea purpurea）的研究（Fineblum & Rausher 1995）发现，抵抗和忍耐存在遗传上的权衡关系；随后，Stowe（1998） 在对野生芥菜芜青 Brassica rapa 的研究也发现，忍耐和芥子油苷（glucosinolate） 含量之间存在遗传上的负相关。假设忍耐和抵抗存在着权衡，Fineblum & Rausher （1995）的理论研究表明，这种权衡将产生忍耐和抵抗的分裂选择，即导致植物进 化成完全的忍耐或抵抗，而不是二者兼备。 Mauricio et al（1997）指出，即便忍耐和抵抗之间不存在权衡，人们也会从直 觉上认为，对忍耐和抵抗同时进行选择会使植物更趋向于进化成具有其中一种防御 策略，而不会是两种防御方式的同时存在。Mauricio et al（1997）在 Simms & Rausher （1987）工作基础上建立了一个简单描述忍耐和抵抗的收益和代价的模型，并分析 了分裂选择出现的条件。在这个模型中，植物的适合度用公式表示如下：

W = W0 + B ( R , T ) − C ( R , T )

（4-5）

其中，W0 是植物没有忍耐和抵抗下的适合度，B(R,T)是因忍耐（R）和抵抗（T） 功能减小了植食压力从而使适合度增加的量，C(R,T)是忍耐和抵抗代价造成的适合 度减少量。在这个公式中，对忍耐和抵抗的收益与代价进行如下假设： （1）用于防御的资源总量为 1，忍耐或抵抗代价及收益随着分配给二者的资 源呈线性增加。虽然不知道代价和资源分配之间关系的具体形式，但人们普遍地用 线性关系来描述（Fagerstrom et al. 1987, Simms & Rausher 1987）：

C (rRmax ,0) = rC ( Rmax ,0) C (0, tRmax ) = tC (0, Tmax )

258

（4-6a）

B (rRmax ,0) = rB ( Rmax ,0) B (0, tTmax ) = tB (0, Tmax )

（4-6b）

其中，Rmax 和 Tmax 分别表示抵抗和忍耐的最大资源投入，r 和 t 分别为相对于各自 最大资源投入而实际分配给抵抗和忍耐的比例。 （2）忍耐和抵抗的代价是相加的，即

C ( R, T ) = C ( R,0) + C (0, T )

（4-7）

（3）为简单起见，我们假设每单位资源分配的收益和代价对于忍耐和抵抗都 是相同的：

Tmax = Rmax Bmax = B( Rmax ,0) = B(0, Tmax )

（4-8）

C max = C ( Rmax ,0) = C (0, Tmax ) 其中，Bmax 是最大收益值，Cmax 是最大代价值。 （4）同时存在忍耐和抵抗时，二者共同作用所获得的益处并不是单个得益之 和，而是比二者之和要少，或者说 B ( R, T ) < B ( R,0) + B (0, T ) 。满足这个条件的 一个简单数学形式为：

B ( R, T ) = B(rRmax , tTmax ) = Bmax [1 − (1 − r )(1 − t )]

（4-9）

综合以上假设条件得到如下公式：

W = W0 + Bmax (1 − (1 − r )(1 − t )) − rC ( Rmax ,0) − tC (0, Tmax )

= W0 + Bmax (r + t − rt ) − rC max − tC max

（4-10）

从该公式中我们可以看到，如果植物分配给忍耐和抵抗的资源各为最大值的一半 （r=0.5，t=0.5），那么最后得到的益处只是最大收益值的 75%，但如果只有抵抗而 没有忍耐时（r=1，t=0） ，代价还是 Cmax，但-rt 这一项将为零，即 B 达到最大值； 同理，只有忍耐没有抵抗时会得到同样的结果。因此要使植物适合度达到最大值， 最优的选择是或者完全抵抗或者完全忍耐，而不是二者兼备。 当然，以上的结论是在假设 4 成立的基础上得出的。要使假设 4 成立，即忍耐 和抵抗共同作用所获得的益处比二者之和少，则需忍耐和抵抗之间具有遗传上的权 衡（或二者存在冗余）。然而，前人的研究也没有检测到忍耐和抵抗进行选择的联 合模式。除了 Fineblum & Rausher（1995）对紫色牵牛（Ipomoea purpurea）和 Stowe （1998）对野生芥菜芜青（Brassica rapa）研究之外，很少再有实验研究证明忍耐 和抵抗之间存在遗传上的负相关。而后来 Tiffin & Rausher（1999）对紫色牵牛的进 一步研究并没有检测到忍耐和抵抗之间有明显的遗传负相关。同时，Mauricio et al

259

（1997）对拟南芥（Arabidopsis thaliana）的研究发现忍耐和抵抗同时存在，二者 并不存在遗传上的负相关。Tiffin（2000a）的模型研究得出这样一个结论，只要忍 耐和抵抗的代价是独立且不等的，抵抗和忍耐可以同时兼备。 即便在忍耐和抵抗机制的内部，不同的防御类型能否同时存在也是一个备受争 议的问题。Mauricio et al（1997）对拟南芥的研究发现，抵抗可以有好几种形式同 时存在，然而不同形式的忍耐却不能相容。一些研究显示，不同抵抗形式之间是负 相关的（Berenbaum et al. 1986, Steward & Keeler 1988, Bjorkman & Anderson 1990, Mauricio 1998），并且至少有一个研究指出冗余的忍耐也会互斥。此外植物还可能 同时产生两种甚至多种不同种类的次生化合物（Berenbaum 1985, Hugentobler & Renwick 1995），或同时拥有物理和化学抵抗形式。Mauricio et al（1997）认为，针 对某一种植食伤害，两种机制相似的抵抗方式同时存在就表现出冗余，而抵抗和忍 耐之间是否表现出冗余，不同植物也将有所不同。 虽然许多模型研究证明，植物在防御过程中只忍耐不抵抗或只抵抗不忍耐比二 者同时存在更有效，但许多有抵抗能力的植物仍具有一定的忍耐能力，如野萝卜 （Raphanus raphanistrum）和萝卜（R..Sativus）含有次生代谢物质葡糖醛酮以阻止 植食动物（Agrawal 1998） ，同时它们也具有明显的忍耐能力（Lehtila 1999）。造成 植物防御方式没有发生特化，总是抵抗与忍耐共有的主要原因是这两大防御方式都 不是完美的。有抵抗能力的植物往往还是会被没有经验的动物，或是足够强大的植 食动物所伤害。例如，可以有效地抵抗泛化植食动物的防御物质对某些特化的植食 动物来说却是营养，因为这些特化植食动物已经进化了一种独特的能力来分解这些 物质（Bernays & Woodhead 1982）。因此，在大多数植物身上，由于环境的不定性， 分裂选择可能不会实现。以某种防御方式（忍耐或者抵抗）为主，而兼有另外一种 防御方式的策略是最有可能出现的结果。

三、进化稳定对策（ESS）模型 大多数植物防御模型都未考虑不同个体之间在防御对策上的相互作用，即假定 了选择是非频率依赖的，或者说一个植株的适合度与它的邻体对于植食动物是适口 的（无抵抗）还是非适口的（有抵抗）无关（Tuomi et al. 1999）。一个植株产生抵 抗物质的收益和代价与它受到植食动物攻击的风险直接成正相关，而是否会受植食 动物攻击往往取决于邻近植株的防御状态。针对这种现象，Tuomi et al.（1999）提 出了植物防御的进化稳定对策模型。在这里，我们简单介绍一下 Tuomi et al（1999）. 所作的工作。 在介绍该模型之前，我们先定义几个基本的参数。防御水平（d）是在取食期 间植食动物攻击该植物后被植物防御物质致死的可能性（0≤d≤1）。d＝1 对应着

260

最强的防御水平，即攻击该植物的所有动物都将死亡。对于某一植株，其承受的植 食压力是被攻击的风险（m）和被植食后代价的函数。为了简单起见，我们先假设 植物被攻击的风险与防御水平无关，在防御个体（0＜d≤1＝和无防御个体（d＝0） 中是一样的。植的防御有一定的代价 C(d)，很显然，代价是与防御水平密切正相关 的函数。我们先假设是线性相关，即 C(d)＝kd，k 是代价的边际值（marginal cost）， 意指代价随着防御水平增加而增加的速率。对于植食动物，如果它在取食期间内没 有死亡，则其攻击后植物所付出的代价为 H；如果在取食期间死亡，则为 H’（0＜ H’＜H＝。因此，植食动物攻击一个防御水平为 d 的植物时，植物所付出的平均代 价是 H’d＋H(1－d)。对于 d＝0 的无防御个体，它所付出的代价就是 H。根据以上 的假设，可以得到植株防御水平为 d 时的适合度：

W ( d ) = W 0 − m ( H ' d + H (1 − d )) − kd

（4-11）

显然当 d＝0 时，

W ( 0 ) = W 0 − mH

（4-12）

其中 W0 是与防御无关的基础适合度。 当 W(0)<W(d)时，即 kd＜m(H－H’)d，自然选择将青睐有防御的植株。换句话 说，一个防御机制将在防御收益（m(H－H’)d）大于其代价（kd）的时候进化而来。 这说明，随着防御水平的上升，如果防御收益的增长速度大于防御代价增长速度， 此防御将得到选择。相反地，如果代价增长更快的话，植物不可能浪费资源来产生 一个太过昂贵的防御，无防御个体将在进化中被选择。 上面的模型和等式是建立在将情况尽可能简化的诸多假设之上的理想模型。在 自然界中，显然这些假设都很难满足，例如防御代价和防御收益不可能随着防御水 平而线性变化：低水平防御的产生和维持相对不那么耗费资源，而高水平防御往往 导致代价的急剧上升（Tuomi et al. 1999）（图 4-6 A）。考虑收益函数仍然为线性变 化，Tuomi et al.（1999）进一步研究了代价为非线性关系时，C(d) = Ld2，L 为大于 0 的常数）防御的进化。把适合度对防御水平求导，并令其等于 0： ∂w(d ) （4-13） = 0 ∂d d =d * 要得到内部最优解（interior optimum），必须满足下面的条件：

2 Ld * = m( H − H ' )

（4-14）

因此，收益与代价的边界值将在最优化的 d＝d * 情况下出现平衡（图 4-7B）。 * 防御水平 d ＝m(H－H’)/2L 对应着收益与代价差的最大值（图 4-7A），此时个体适 * 合度最大，成为最优选择。最优防御的下限值 d ＝0 仅在 m(H－H’)＝0 的情况下 出现。由于我们假设 H’< H，无防御个体只有在无植食风险（m＝0）情形下才可能

261

*

出现。最优防御的上限值 d ＝1 在 2L≤m(H－H’)时出现。能获得收益与代价差值 最大的中度防御是最优防御。

收益

代价 0

1

d*＝0

B

代价边界值（k）

收益或代价

A

k=m(H-H’)

d*＝1

0

1

防御水平（ d）

受攻击风险（m）

图 4-6. 防御代价与收益为线性函数时的最优化防御。 A）如果防御水平上升时，获 益函数比代价函数增长更 快，最强防御 d＝1 将是最优水平；B）当 k 足够小时，有 防御个体得到选择；k 过大时，无防御个体得到选择（Tuomi et al. 1999）。

B

2Ld

边际值

收益或代价

A

获益

m(H-H’)

代价 0

d*

1

0

d*

1

防御水平（d）

防御水平（d）

图 4-7 获益为线性函数、代价为非线性函数时的最优化防御。 A)最优化防御 d*（防御获益 *

与代价差最大）为中度防御水平(0
上面的分析概括出了植物的最优化防御，也考虑到了防御代价的非线性变化对 防御最优化的影响。但是该模型仍然避开了一个重要的基本事实：个体间的相互作 用。有两方面的原因使得我们在分析植株防御水平的时候必须将个体间的相互作用

262

考虑进去。首先，任何个体都不是孤立存在的，植株间的相互作用普遍存在于同种 个体和非同种个体之间。其次，每个个体的最优化防御水平实际上都依赖于邻近个 体的防御水平，个体间的相互作用对各自的防御水平有着巨大的影响，甚至可能定 性地改变个体的防御对策。因此，对于这种频率依赖选择（frequency-dependent selection）的情形，必须运用进化稳定对策（ESS）和博弈论来进行分析。 Tuomi et al.（1999）指出，在离散防御的情况下（个体的防御水平分为有和无 两种情形），当受到植食动物攻击可能性（m）较小、代价边界值k≥m(H-H’)时（防 御的代价太高），无防御策略将是ESS；当k≤m(H-H’)(1-d)时，有防御个体将成功 入侵无防御个体组成的种群，并成为ESS；但当m(H-H’)(1-d)＜k＜m(H-H’)时，有 防御个体与无防御个体能实现稳定共存（图4-8） 。在这种情况下，最强水平的致死 防御不可能是ESS，但它起码可以与无防御类型共存。 对于有着连续防御的群体（防御水平有着量上的逐渐变化），当k＞m(H-H’)的 时候，无防御个体将比有不同防御水平的所有个体都占优势，与图4-8A中的情形一 样；在k<m(H-H’)的时候，任何一个防御水平的个体都能存在于群体中。当代价边 际值函数不是线性的，如果是加速，则产生有着稳定防御水平的单型种群；如果是 减速的，将进化出稳定的多型种群。这种情况对应着一个有着中等防御水平的单型 种群，它能通过“连带防御”（associational defence），即无防御或弱防御的植株能 从邻近的防御个体获得保护，来平衡代价与收益。这种现象类似于“囚徒的困境” ——防御个体成为降低植食动物攻击危险的帮助者，而无防御个体则是未付出代价 而收益的欺骗者。植物之间的相互作用出现了图4-8中的情形：两种防御方式个体 共存，或出现一个所有个体采取中等防御水平的单型种群。Atsatt & O'Dowd（1976） 把这种连带防御也称为“防御集团（defence guilds）”。

d＝0

k=m(H-H’)

B

稳定共存 K=m(H-H’)(1-d)

代价边际值 k

代价边际值 k

A

d*＝0

k=m(H-H’)

0
0
0

受攻击的风险（m）

1

0 受攻击的风险（m）

图 4-8 植物防御的进化。A）离散防御下的无防御个体(d=0)与防御个体(0＜d＜1)的稳 定共存；B）连续防御水平下的防御稳定水平 d* (引自 Tuomi et al.1999)。

263

一个没有防御或只有较低水平防御的个体如何能从邻近的防御个体获得连带 防御呢？这主要是因为它们有着相似的特征。当植物个体有着相似的特征使植食动 物无法分辨时，它们将分享利益并引起适合度的相互作用；而没有这种相似性的个 体在这样的群体中将得不到任何利益。因此防御个体应该发出某种信号（如叶片颜 色）使植食动物可以识别它们。如果两个具有防御能力的植物能够相互得益并使无 防御邻体不能受益，这种能力将会促进防御性状的进化。正如Maynard Smith（1988） 所说：“只要存在适合度的协同作用，植物也能进化出合作”（参见Tuomi et al. 1999）。协同效应主要来自于植食动物的回避：植食动物在接受到一定毒性之后显 示出对更高毒性的取食回避，造成了植物防御特征的正向协同选择。这种植食动物 的回避学习（avoidance learning）和食谱选择（diet selection）是引起协同选择效应 的主要原因（Leimar & Tuomi 1998），导致了警戒色的产生和维持。

第五节 结语 植物防御决定了植物在植物－植食动物系统中的生态学功能，是理解植物分布 和适应的重要基础。从植物资源分配、生活史、进化稳定对策角度来分析植物的防 御及其进化是近年来植物生态学研究的热点。在这个过程中人们逐渐认识到，植物 的抵抗、诱导抵抗和补偿生长特性很可能对植食动物施加了强大的选择压力，造成 植食动物生活史特征的变化（Leather & Awmack 2002, Stinchcombe 2002） 。植物对 植食动物的防御以及植食动物对植物适应对策的作用界面也许正是产生陆地生物 相互作用多样性的主要来源（Hartley & Jones 2003），而植物的化学防御物质可能 在其中起着主导作用（孙儒泳 2001）。 现有的研究很少涉及到植物防御的遗传和进化，使我们难以全面地认识防御对 植物生活史特征的影响。对于植物各种防御方式的遗传变化及防御特征与植物其它 生活史性状（如个体成熟年龄与大小、种子大小、以及有性繁殖与无性繁殖的权衡） 等方面遗传关系的研究将是今后植物防御研究的重点。我们仍然需要研究植物体内 营养物质与化学防御物质的相互作用及植食动物的适应等诸多问题（Villalba et al. 2002）。对于雌雄异株的植物，不同性别的个体在防御水平上有无差异？雌雄同体 的物种中，植株在两性功能上的防御水平是否相同，以及受伤植株在雌雄功能的资 源分配上可能会有什么样变化（Strauss et al. 2003）？这些问题目前还很少有人研 究。植物防御与动物防御的相似性和进化起源上的关联、以及植物防御在竞争中的 特殊作用也是尚待深入研究的领域。 植物防御还涉及到植物的资源分配模式、竞争能力、环境适应能力等，不仅是 研究植物生活史进化时不可或缺的一个方面，同时也是研究植物与植食动物、植物 个体（同种和非同种个体）之间相互作用的这些基本生态关系的一个关键领域。由

264

于植物与植食动物的物种数约占了地球生命的一半（Coley 1999），两者间的生态学 联系在很大程度上决定了地球生物圈的状况。理解这两大生态系统组分的相互作用 也将是认识我们这个绿色行星生命系统的基本所在。

参考文献

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第五章 交配系统 陈小勇 在所有的生活史特征中，决定交配格局的繁殖特征可能是对宏观进化影响最 大的因素（Barrett & Harder 1996），不仅是因为交配系统决定了基因在世代间的传 递，进而影响着基因在种群中的行为，而且生殖隔离、物种形成模式也与繁殖紧密 地联系在一起。因此，对交配系统的研究十分有助于了解种群内和物种间的进化关 系。

第一节 植物性别与交配系统 一、植物的性别 植物的繁殖远较动物复杂，不仅体现在植物中常常是有性和无性繁殖并存， 而且有性类型和过程也是十分复杂的，这可以从植物性别描述中得到部分反映（参 见第二章）。植物性别可以从单花、单株和种群三个不同层次进行划分，不同层次 上根据两性器官的存在与否及其组合关系可以划分出多种类型（表 5-1）。 表 5-1 植物的性别，引自 Wyatt（1983） 单花层次 1、两性花或雌雄同花（hermaphroditic）：既有雄蕊，又有雌蕊； 2、雄花（staminate）：只有雄蕊而无雌蕊； 3、雌花（pistillate）：只有雌蕊而无雄蕊。 单株层次 1、雌雄同花（hermaphroditic）：植株上只有两性花； 2、雌雄（异花）同株（monoecious）：既有雌花，又有雄花； 3、雄株（androecious）：整株只有雄花； 4、雌株（gynoecious）：整株只有雌花； 5、雄全同株，雄花两性花同株（andromonoecious）：既有雄花，又有两性花； 6、雌全同株，雌花两性花同株（gynomonoecious）：既有雌花，又有两性花； 7、三全同株，雄花雌花两性花同株（trimonoecious）：一株上同时有雄花、雌 花和两性花。 种群层次 单型： 1、两性花或雌雄同花：种群内只有两性花植株； 2、雌雄同株：种群内只有雌雄同株的植株； 3、雄全同株，雄花两性花同株：种群内只有雄花两性花同株的植株；

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4、雌全同株，雌花两性花同株：种群内只有雌花两性花同株的植株； 5、三性花同株或杂性同株（polygamousmonoecious）：种群内只有雄花雌花两 性花同株的植株。 多型： 1、雌雄异株（dioecious）：种群由雄株和雌株构成； 2、雄全异株，雄花两性花异株（androdioecious）：种群由雄株和两性花植株构 成； 3、雌全异株，雌花两性花异株（gyndioecious）：种群由雌株和两性花植株构 成； 4、雄花雌花两性花异株（trioecious）：种群同时由雄花、雌花和两性花植株构 成。

植物中最常见的类型是雌雄同花，大约 74%的植物属于这一类型；其次是雌 雄同株类型，约有 8%的植物是这种类型。在种群水平，单型约占 90%，而多型种 群以雌雄异株类型最丰富。 从植物的性表达来看，同时具有两种性别的种类占了绝大多数，也就是说， 这类植物同时具备雄性功能（使卵受精）和雌性功能（种子生产）。但在自然种群 中它们所发挥的雌雄功能并不相等，正是由于植物在种群中发挥的雄性和雌性功能 不等同于它们的表型性别（phenotypic gender），Lloyd（1979）提出了功能性别 （functional gender）的概念，以与表型性别区分。表型性别一般通过植物在开花时 的形态特征来确定，而功能性别通常是通过植物雄性功能和雌性功能的相对成功率 来度量，并且提出了具体的度量公式：Mθ/（Mθ+Σα βθ Mα） ，其中 Mθ是植株θ上的 种子产量，Mα是植株α的种子产量，βθ是母本α上父本θ繁殖力的贝叶斯（Bayes） 估计（Lloyd 1980）。计算的结果接近 0.5 时，表明雌性和雄性繁殖力基本相同，即 所谓的等性（equisexual）个体；接近于 0 表明主要是通过花粉将基因传输到下一 代；反之，接近 1 时，表明主要是通过胚珠传输基因。

二、生殖方式和交配系统 植物的生殖方式可分为有性生殖、无性生殖和无融合生殖。有性生殖是由单 倍的性细胞（即配子）结合而产生二倍体后代的生殖方式，植物界的有性生殖有同 配生殖、异配生殖和卵式生殖三种基本方式。有性生殖是高等植物主要的生殖方式， 它的生物学意义在于通过减数分裂形成配子和通过受精实现遗传重组。在二倍体和 多倍体生物中，各个能相互交配的个体所携带的遗传信息通过有性生殖汇聚于一个 种群中。 无性生殖为不经过有性过程而从单一的或一群细胞形成新个体的生殖行为， 又称无性繁殖，多数植物具有通过无性繁殖产生新植株的能力。无性生殖没有经过 遗传重组，保留了母株完整的遗传组成。 无融合生殖是指不经雌雄性细胞融合而由性器官产生后代的生殖行为。与无 性生殖一样，无融合生殖也未经过遗传重组，因此，也可以认为是无性生殖。常见 的无融合生殖方式是由雌性细胞产生后代，目前，已经在 10 多个植物科中发现这 种无融合生殖现象（Hanna & Bashaw 1987）。这种无融合生殖可以通过去雄并隔离

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其它花粉，看是否产生种子来确认，但可靠的方法还需结合分子标记，确认种子基 因型与母体是否一致。如以前认为银背委陵菜（Potentilla argentea）是兼性无融合 植物（facultative apomict） ，但最近 Holm et al.（1997）采用 2 个多态等位酶位点调 查了 2 个种群中杂合个体的种子，认为基本上不存在无融合生殖。由雄性细胞产生 种子的现象较少见。最近，Pichot et al.（2001）在撒哈拉柏木（Cupressus dupreziana） 中发现了一种特殊的雄性配子无融合生殖现象。撒哈拉柏木是一种濒危植物，总共 只有 231 个个体，分布在不同的种群中，每个种群内个体数不多，容易导致近交。 Pichot 及其同事采用形态、细胞特征和分子标记证实了撒哈拉柏木二倍体花粉无需 受精自然地形成胚，并由代理母亲地中海柏木（C. sempervirens）的种子组织提供 营养。 交配系统是生物有机体通过有性繁殖将基因从一代传递到下一代的模式，包 括控制配子结合以形成合子的所有属性（Barrett & Eckert 1990）。交配系统类型的 划分有不同方法，如异交为主、混合交配、自交为主等；近交、远交；随机交配和 非随机交配（如选型交配等）。不管怎样分类，影响植物交配系统重要的因素是母 本的自交率和父本的繁殖成功率。描述植物种群交配系统最主要的参数是自交率 （或异交率），它是植物交配系统的集中反应。

第二节 植物交配系统研究的方法 早期对交配系统的研究是通过观察、人工控制交配试验进行的，如了解植物 是自交亲和还是不亲和。 自 20 世纪 60 年代中期等位酶技术应用于种群遗传分析后， 植物交配系统的研究得到快速发展。目前采用的方法大致有如下 3 类。

一、特殊标记估测法 根据一些特定的、具有遗传基础的表现型特征作为标记进行异交率的估测， 尤其是利用一些隐性遗传的表现型，如植物的缺绿表现型。在具有控制该表现型的 隐性基因的杂合个体上，根据孟德尔遗传规律，若该个体是完全自交，则后代中隐 性表现型与显性表现型的比例为 1:3，后代中不符合这个比例则说明存在一定程度 的异交（Lowenfeld & Klekowski 1992, Chen et al. 1996）。这种估测方法是建立在不 存在同胞竞争、含隐性基因的杂合体数量少，异交组合不会形成隐性纯合体等假设 的基础上。采用这种方法，一般要对杂合体的后代（种子）进行培养，观察后代表 现型的分离情况（Willis 1992），因而比较繁琐，并且不一定会得到结果。然而在 一些特定的情况下，可以很简便的采用这种方法进行自然植物种群异交率的估测， 如在红树植物中，由于红树科的红树植物都存在独特的胎生现象，种子在母体上就 萌发，并且正常个体萌发形成的胚轴为绿色，而缺绿突变表现型为黄色、橙色、白 色等，因而，红树植物的缺绿突变表现型在野外很容易检测，并且不需要进行人工 培养等处理就可观察到后代表现型的分离比。利用红树植物的这一特征，已经测定 了大红树（Rhizophora mangle） （Lowenfeld & Klekowski 1992, Klekowski 1998）、秋 茄（Kandelia candel）（Chen et al. 1996）等红树植物种群和家系的自然异交率。

271

窗口 5-1：利用隐性致死标记估算自交率 秋茄（Kandelia candel）是真胎生的红树植物，其胎生苗长 15~40cm。因含有叶绿体，正 常胎生胚轴呈绿色，成熟后尖端变为红褐色。当发生缺绿突变时，突变纯合体胚轴为黄色、白 色或橙色。由于缺绿突变绝大多数为隐性致死突变，只有缺绿杂合体之间异交或者自交才能产 生缺绿纯合体。在正常情况下，缺绿突变率很低（一年生植物为 0.0001~0.00045，多年生木本 植物为 0.0011~0.0055）（Klekowski 1997），缺绿杂合体的比例很低，如在大红树中，杂合个 体百分率为 1.2-2.5%，秋茄中仅为 1.17-1.77%（Chen et al. 1996）。因此，杂合体之间异交形 成的缺绿纯合体可以忽略不计，只需考虑杂合体的自交。 根据孟德尔遗传规律，杂合体（设基因型为 Aa）完全自交，产生的后代中基因型及其比 率为：AA:Aa:aa=1:2:1，隐性纯合后代的比率为 25%。如果存在异交，则后代中缺绿个体的比 例将低于 25%，因此可以根据杂合体后代中缺绿个体偏离 1/4 的比例估算异交率和自交率。例 如，若某杂合个体后代中正常胚轴与缺绿胚轴的比率为 7：1，则自交率为[1/（1+7）]/[1/（1+3）]=0.5 （Lowenfeld & Klekowski 1992, Chen et al. 1996）。偏离 3：1 比率的显著性可以采用累积二项 式概率进行。累积二项式概率（φ）由二项式（p+q）n （p=3/4，q=1/4）计算而来， k1

n  0 3   1   0 3   1  +   ∑      k  4   4  k  k  4   4 

φ = ∑   0

n−k

n−k

k

k

2

其中，k1 为∆1 取整，若 k1<0，则 k1=0；k2 为∆2 取整；∆1=E-D，∆2 =E+D+1，E=n/4，D=|E-O|， 其中 O 为杂合个体后代中缺绿后代的数目，E 为根据孟德尔比率计算的期望缺绿后代数目。 窗口表 1 福建云霄竹塔秋茄种群缺绿杂合个体上缺绿胚轴比率及自交率（Chen et al. 1996） φ 胚轴数 正常: 缺绿 近交系数 F 自交率 S 家系 54 12.5:1 0.004 0.148 0.296 1 25 7.3:1 0.168a 0.240 0.480 2 64 31.0:1 <0.001 0.062 0.125 3 250 82.3:1 <0.001 0.024 0.048 4 140 45.7:1 0.032 0.043 0.086 5 84 41.0:1 <0.001 0.048 0.095 6 44 13.7:1 0.008 0.137 0.273 7 28 13.0:1 0.046 0.143 0.286 8 228 27.5:1 0.126a 0.070 0.140 9 93 30.0:1 <0.001 0.064 0.129 10 44 43.0:1 0.001 0.046 0.091 11 1054 30.0:1 <0.001 0.065 0.129 合计 a：φ>0.05 参考文献： Chen，X. Y.，Lin，P.，Lin，Y.M. 1996 Mating systems and spontaneous mutation rates for chlorophyll-deficiency in populations of the mangrove Kandelia candel. Hereditas，125: 47-52. Klekowski，E.J.Jr. 1997 Somatic mutation theory of clonality. In: de Kroon，H. And van Groenendael，J.（eds.） The ecology and evolution of clonal plants. Backhuys Publishers， Leiden，The Netherlands，pp. 227-241. Lowenfeld，R. and Klekowski，E.J. Jr. 1992 Mangrove genetics. I. Mating system and mutation rates of Rhizophora mangle in Florida and San Salvador Island，Bahamas. International Journal of Plant Sciences, 153: 394-399.

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二、混交估测模型 在自然植物种群中，大多数的交配过程既不是完全随机异交，也不是完全自交， 而是两者的某种组合。基于这种情况，Fyfe & Bailey（1951）提出了混合交配模型 来估测植物种群的异交率，最初应用于行自花授粉为主的作物中，后来广泛应用到 其他植物（包括近交和远交物种）种群。在这个模型中，假设纯合母株（aa）的频 率为 q2，则异交率（t）为杂合子代的比率（h）除以完全异交时杂合子代的期望比 率，即另一等位基因的频率（p=1-q），也就是 t=h/p=h/（1-q）。 在 此 基 础 上 ， （ Clegg 1980）提出了根据后代基因 表 5-2. 基于混交模型预测的含具两个等位基因位 点后代基因型分布。p、q 分别委等位基因 A1 和 A2 型推断交配系统参数的具二 的频率（p=1-q），s 和 t 分别为自交率和异交率（s=1-t） 个等位基因的单位点混交模 （引自 Clegg 1980） 型。这个模型基于四个基本 后代基因型 母本基因型 假设：c所有子代都是随机 A1A2 A2A2 A1A1 异交（比率为 t）或自交 s+tp tq 0 A1A1 A1A2 S/4+tp/2 1/2 2/4+tq/2 （s=1-t）形成的；d所有母 A2A2 0 tp S+tq 株接触的花粉库基因频率相 同；e异交率与母株的基因 型无关；f在交配和子代基因型调查中不存在选择。在以上假设情况下，后代中各 基因型的比例可以精确计算（表 5-2）。Ritland（1986）和 Schoen（1988）以子代 数据矩阵作为观察单元，导出了联合估计母株基因型和交配系统参数的模型。 然而单个位点异交率估测模型存在一些问题，如对行异交为主的植物种群，估 测的异交率经常大于 1，不同位点估测的结果也存在较大差异等等。鉴于以上问题， Ritland & Jain（1981）基于单个位点模型导出了多个独立位点异交率估测模型，多 位点异交率模型估测的结果受选择和非随机交配的影响较小。Shaw et al.（1981） 从检测概率入手，也导出了另一种多位点异交率估测模型。Ritland 编写了一个免 费使用的交配系统计算软件包（Ritland 1990）。在多位点交配系统计算模型中，交 配事件分为两类，一类是确定的，一类是模糊不确定的。表 5-3 是一个假设的 5 个 位点上母本和子代基因型，比较子代和母本的基因型可以确定，后代 1 和 3 的基因 型只可能通过异交才能形成；而后代 2 表 5-3 利用多位点数据确定异交事件，*表 则是模糊的，既可能母本自交形成， 示可以确定只有异交才能形成（引自 Shaw et 也可能通过异交形成。多位点交配系 al. 1981） 统计算模型将确定的异交事件和不能 位点 子代 A B C D E 确定的概率综合加以考虑，从而计算 编号 母本基因型 出异交率。 11 22 12 13 23 以后虽也提出了其他的混交模 子代基因型 型，如异交、自交和无融合生殖的混 1 11 22 12 13 13* 交模型，但应用远没有 Fyfe & Bailey 2 11 22 22 11 33 （1951）模型广泛，交配模型大多是 3 11 12* 12 23* 13* 在该模型的基础上发展起来的。

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但是在自然植物种群中，完全符合混交模型的 4 个假设的情况并不多见，针 对植物种群中常存在亚结构、交配行为常在局部范围发生，Ritland（1984）提出有 效自交模型，有效自交包括自交和近亲个体之间的异交。Schoen & Clegg（1984）、 Ritland（1988）发表了相关交配模型。对不同近交类型，如配子体间自交和配子体 内自交，Holsinger（1987）与 Hedrick（1987））等也发展了相应的估测模型。最近， Ritland（2002）又提出了 4 种多位点交配系统的拓展模型分别测定多位点相关交配 模型以及一些交配系统参数。

三、亲本分析法 自然植物种群不符合混交模型的 4 个假设时，虽然可以采用修正模型进行估 测，但最终不能完全解决这些问题，为此，开展从另一角度进行交配系统的测定， 即亲本分析法。亲本分析主要是通过观察和（或）采用遗传标记构建种群的谱系， 自然种群中主要是分析种子或幼苗的亲本，也就是说判定种子或幼苗是由哪个成体 自交或由哪两个成体异交产生的。这种方法在确定了双亲后，可以直接计算种群的 异交率，不必假设是混交，还是相关异交（Hamrick & Schnabel 1985） 。自然植物 种群中，分析种子的母本比较简单，通过直接观察就可以得到，因而其亲本分析主 要是父系分析。而对于自然定居的幼苗来说，亲本分析就相对复杂一些，但方法基 本上与父系分析一致。综合自然植物种群亲本分析方法的发展，大致可以将方法归 为 3 种（陈小勇，1999）。

（一）遗传排除法（genetic exclusion） 亲本分析最初采用的是遗传排除法，它是根据亲本与子代在遗传上的兼容性， 采用足够多的遗传标记从待考虑的成熟个体中确定其双亲。对于母体上的种子，由 于其母本可以简单地确定，因此只需确定其父本，即父系分析。 以种子的父系分析为例，母本和种子的基因型可以通过测定一定数量的遗传 位点获得，其潜在的父本可以通过检测父性来进行。由于母本和种子的基因型是已 知的，假设在一个位点上，基因型为 A1A1 的母本上有基因型为 A1A2 的种子，那么 不具有等位基因 A2 的个体就可以排除在其父本之外，逐个位点进行分析就可以得 到该种子的确切父本。 这个方法确定种子的唯一父本的能力与多态位点数目、每位点上等位基因数 目以及每位点上等位基因频率分布有关（Hamrick & Schnabel 1985）。Meagher 及其 合作者对矮百合（Chamaelirium luteum）种群进行了父本分析，采用 8 个多态等位 酶位点，累积排除概率为 73%。从 273 个个体中确定 70 个母株上 2255 个后代的父 本，采用遗传排除法仅能确定 55 个后代的父本，还不到总体的 3%（Meagher & Thompson 1987）。 根据 Hardy-Weinberg 平衡和孟德尔假说可以计算出特定母:子对中得到仅有一 个父本的期望比例，Chakraborty et al.（1988）从理论上揭示出基于遗传排除标准 给每个后代确定其父本所需的标记数目超出了等位酶分析所能提供的遗传标记的 范围，在植物、啮齿动物、膜翅目昆虫和蝙蝠中的研究表明这是普遍现象（Smouse

274

& Meagher 1994）。 由于等位酶位点提供的多态性有限，一些研究者尝试利用新的 DNA 多态性用 于遗传排除，这些标记包括 RFLP、PCR 或 RAPD、VNTR、小卫星以及微卫星标 记等。Smouse & Chakraborty（1986）对 RFLP 在亲本分析中的应用作了分析。Hill （1987）、Lynch（1988）的研究表明多位点微卫星探针可用于小的候选父本集，但 在遗传判译上存在较大的困难。九十年代引入的 RAPD 技术以其获得大量标记的 能力重新开始了以遗传排除为标准的判别，但位点的显性降低了在遗传排除应用中 的分辨率（Lewis & Snow 1992）。近几年兴起的微卫星标记的效力优于以上各种方 法，如在赤松（Pinus densiflora） ，采用微卫星引物为 874 个后代中的 403 个确定了 唯一的亲本（Lian et al. 2001）。但总体看来，现行的 DNA 分析方法仍不能满足遗 传排除的要求（Smouse & Meagher 1994）。 采用遗传排除法也可以为植物幼苗确定双亲，分析幼苗等子代的基因型进行 亲本分析（Meagher & Thompson 1987） 。由于双亲都不确定，采用遗传排除法能确 定唯一亲本对的比率可能更低。我们对青冈（Cyclobalanopsis glauca）一个小种群 的实生苗进行亲本分析时，只能为 1 棵幼苗确定其唯一的亲本对（陈小勇、宋永昌 2000）。 窗口 5-2：父本分析----遗传排除法 采用遗传排除法进行父本分析比较简单且很直接。当母本和后代的基因型确定后，与母本 组合无法得到后代基因型的个体被排除在父本之外，逐个位点重复进行直到只剩下 1 个或少数 个体为止。下面以野生萝卜（Raphanus sativus）种群为例简单描述排除过程（Ellstrand 1984）。 该种群中共有 59 繁殖个体，部分个体的基因型见窗口表 2。以 57 号母本（6 个位点的基 因型为 15/12/23/11/ 13/11）的 5 个后代为例。 后代#1 的位点 LAP 基因型为 25，母本基因型为 15，因此，等位基因 2 必定来自于父本。 表中的亲本 8、14、52、59 被排除。后代#1 的 PGI 基因型为 22，因此父本和母本都含有等位 基因 2，剩余的母本中 9、12、13 被排除。PGM-1 基因型为 23，因此，不含等位基因 2 或 3 的 个体被排除，剩余的个体都含等位基因 2 或 3，没有个体被排除。PGM-3 基因型为 11，不含等 位基因 1 的个体 1、11、51 被排除。6PGD 基因型为 12，由于母本基因型为 13，父本必定含等 位基因 2，这样个体 2、10、58 被排除，只剩下个体 3。对最后这个位点进行分析，母本基因型 为 11，后代为 12，父本必定含有等位基因 2，个体#3 的基因型为 12，不能被排除，因而确认 了个体 3 为 57 号母本上#1 后代的父本。 窗口表 2 亲本编号 1 2 3 8 9 10 11 12 13 14

LAP 22 22 12 11 12 12 22 12 25 11

PGI 12 23 12 12 11 23 12 11 11 11

萝卜种群中部分个体的基因型 基因型 PGM-1 PGM-2 6PGD 23 22 33 13 11 13 13 11 12 12 12 13 11 12 13 12 12 33 13 22 33 11 23 13 12 23 12 12 11 11

IDH 11 11 12 22 11 12 11 11 13 11

275

51 52 57 58 59

25 45 15 25 13

母本

后代

9

1 2 3 4 5 1 2 3 4 5

57

12 12 12 12 11

LAP 22 22 12 12 22 25 45 12 11 15

22 23 23 33 11

33 23 11 11 12

窗口表 3 后代基因型及判定的父本 基因型 PGI PGM-1 PGM-2 6PGD 12 13 12 11 12 13 12 23 12 13 11 12 11 12 23 11 11 11 13 23 22 23 11 12 12 33 12 13 23 12 12 13 22 33 11 23 11 23 11 23

33 13 13 11 33

IDH 12 11 11 13 13 12 11 11 11 11

11 11 11 11 -

判定的父本 3 3 3 13 13 3 52 10 3 3

参考文献： Ellstrand，N.C. 1984 Multiple paternity within the fruits of the wild radish，Raphanus sativus. The American Naturalist，123: 819-828.

（二）最大似然分配法（maximum likelihood assignment） 前面提到，遗传排除往往只能为少数后代确定其唯一的父本或亲本，不能很 好地利用数据，达不到亲本分析的目的，因此，一些研究者开始发展基于遗传相似 性的亲本分析方法，他们利用有限的多态标记使问题得到部分解决。最先采用最大 似然法进行亲本分析的是 Meagher 及其合作者，Meagher（1986）、Meagher & Thompson（1987）引入了一套新模型来计算亲本的似然性。以父本分析为例，设 C 是母本 B 上的一个后代，D 是一个可能的父本；gB、gC、gD 分别是这些个体的多 位点基因型。那么，个体 D 是个体 C 父本的似然性为：

L( MP = D) =

T (gC | g B , g D ) T (gC | g B )

其中，T（gC|gB,gD）是母本和潜在父本基因型组合形成后代 C 的转移概率，T（gC|gB） 则是母本 B 与可能的父本形成 C 的概率。对每个可能的父本都计算其似然性，似 然性最高的个体则是其父本，其他个体被排除掉。 这个方法主要有以下的不足：1）由于候选个体基因型过剩和（或）特定后代 的相似性存在较大的含糊，虽然可以确定亲本的后代数比遗传排除法多，但仍然不 能对所有后代进行分类性分配，因此，测得的数据有相当多不能利用。Meagher 等 人采用最大似然法可以为 520 个后代确定父本，仍然不到后代总数的 24%。2）对 于特定基因位点，纯合子的相似性百分数总是高于杂合子，即

276

T ( A1 A1 | A1 A1 , A1 A1 ) = 1.0 ，而 T ( A1 A1 | A1 A1 , A1 A2 ) = 0.5 ，因此具有后代等位 基因的纯合个体总是被当做该后代的父本，因为对于特定等位基因来说，纯合子的 转移概率高于杂合子，因此总是优先将后代分配给纯合子，使得结果存在统计偏差， 偏差的大小随着遗传标记的增加而减少。3）武断地选择似然性最高的个体为父本， 没有考虑其他可能父本的相对似然性。4）该方法无法提供结果的可信度（何田华、 葛颂 2001）。 尽管存在这样的不足，最大似然法还是在种群内繁殖差异等方面提供了有用的 信息，尤其是结合新的高变异的分子标记（如微卫星标记） ，该方法的精度随着排 除概率的增加而增加。

（三）父性拆分法（fractional paternity assignment） 由于以上两种方法都存在一些难以克服的缺陷，Devlin et al.（1988）进一步发 展了根据与后代基因型相似性进行父性拆分的亲本分析方法，每个父本的部分根据 它们作为后代的父本的可能性大小进行划分。如假设有 4 个可能的个体，他们的似 然值分别为 0.2、0.4、0.8、1.0，那么它们拆分后的父性分别为 0.2/（0.2+0.4+0.6+0.8） =0.1，0.4/（0.2+0.4+0.6+0.8）=0.2，0.6/（0.2+0.4+0.6+0.8）=0.3，0.8/（0.2+0.4+0.6+0.8） =0.4。对于母本 B 上后代 C 来说，个体 D 的父性为：

Pr ob( MP = D | FP = B, O = C ) =

T ( g c | g B , g D ) P( MP = D | FP = B) ∑ T ( g C | g B , g D ) P(MP = D | FP = B)

对所有后代进行平均就得到种群内各个体的繁殖成功率，这个方法提供了各父 本的相对繁殖贡献率。与遗传排除法和最大似然法相比，该法充分利用了现有的数 据，并在遗传上是对亲本相对繁殖成功率分布的无偏估计。模型模拟研究表明，这 种方法也是计算种群内基因扩散和繁殖成功率最可靠的方法，即使遗传排除概率不 高。 至于如何进行父性拆分，不少研究者提出了各种模型，如基于配子频率的线性 分配（Schoen & Stewart 1986, 1987）陈小勇、宋永昌 1999） ，基于遗传相似性的迭 代方法（Smouse & Meagher 1994）等等。Adams et al.（1992）对几种父性拆分模 型进行了比较，这些方法各有利弊，适用的最佳情况不同。也可以拓展到对自然种 群中幼苗的亲本分析，计算母本繁殖成功率和父本繁殖成功率。 使用父性拆分法虽然能够充分利用数据，并且在总体上是对繁殖贡献率的无偏 估计，但在分析的后代数较少时还是有些偏差，因为对具体的某个种子或幼苗进行 分析时，其父本、母本是确定的，而父性拆分法却将它们按比例分配给不同的个体； 另外父性拆分法不能确定后代具体的双亲（陈小勇 1999） 。总之，不同的亲本分析 方法各有利弊，在存在较多的多态位点且等位基因频率分布适中的小种群中，采用 遗传排除法的结果最可靠；而在较大的种群中，分析目的若是采用后代的贡献率来 测定适合度时，采用父性拆分法误差较小。因此，在研究中具体采用什么方法，应 视具体物种以及研究目的而有所选择。

第三节 自然植物种群的异交率

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从分子遗传标记广泛应用于种群研究开始，尤其是二十世纪七十年代初开始分 子标记用于植物交配系统研究以来，已经对数百种植物种群的交配系统进行了分 析，Schemske & Lande（1985）、Barrett & Eckert（1990）、Barrett et al.（1996）以 及 Vogler & Kalisz（2001）对自然植物种群的交配系统进行了统计分析，得出了一 些规律性的现象。

一、植物类群 植物种类的丰富性决定了交配格局的多样性，对种子植物的异交率总结结果， 表明不同植物类群的异交率存在很大的差异。被子植物种群的异交率变化较大，异 交率接近于 0 和 1 的种类都比较多，成双峰分布格局，但异交率各个等级都有一定 的比例；而裸子植物的异交率比较高，一般都大于 0.6（图 5-1）（Barrett & Eckert 1990）。 60 50

Angiosperms Gymnosperms

物种数

40 30 20 10 0 0-.20

.21-.40

.41-.60

.61-.80

.81-1

异交率 图 5-1 裸子植物和被子植物种群异交率的分布（Barrett & Eckert 1990）

蕨类植物由于其两性配子体，以往推测是以近交为主（Klekowski & Baker 1966），然而最近的测定结果表明蕨类植物并非如此，不同种类的异交率存在一些 变化，少数种类的异交率很低，接近于 0，而大多数蕨类植物具有很高的异交率， 配子体内自交率常为 0（Ranker 1992）。 真菌的繁殖模式也基本上是两极分化的，一些种类为异宗配合（heterothallic） 类型的交配系统，这类真菌呈现部分自交不亲和，需要可亲和的不同交配型（mating type）的菌体（thallus）的协助，才能完成有性繁殖，如大多数 Basidiomycota 是这 一类型，配对培养实验和分子标记都证实这类真菌基本上都是异交的，自交是很偶 尔的事件（Kauserud & Schumacher 2001）。一些种类是同宗配合的（homothallic）， 它们只需单个单倍体核（haploid nucleus）就能完成整个生活史，无需求助于另外 不同的核。但在少数种类中，也存在混合交配的可能（Milgroom et al. 1993）。 这些结果表明，较低等的植物类群往往具有较高的异交率，或者接近于 0，异

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交率变化不大，最高等的被子植物的异交率变化最大，反映了交配个体变异很大， 这与被子植物种类丰富，各自发展了适应不同生境的交配系统有关。

二、生活史 不同生活型植物种群的交配系统也存在很大差异（参见图 11-2），异交率与生 活史长度存在显著的正相关，多年生木本植物的自交率显著低于草本植物，多年生 草本植物的又显著低于一年生草本植物的自交率。这种原因可以用近交衰退来解 释，近交衰退是遗传负荷的表现形式，一般来讲，生活史较长的物种，积累较多的 遗传负荷，因而近交衰退程度较高。对植物突变率与生活史长度间关系的调查证实 了这一点，世代长度越长，突变率越高（Klekowski & Godfrey 1989）。另一种解释 是木本多年生植物往往个体很大，比一年生植物和草本多年生植物更易自体受精， 其结果是进化出更强烈的选择机制来限制自体受精（Barrett & Eckert 1990）。

三、传粉机制 传粉机制对交配系统有较大的影响，对已有的研究结果统计分析表明，风媒传 粉种类的交配系统呈现明显的双峰分布模式，缺少中等异交率的种类，符合 Lande & Schemske（1985）模型预测的结果，尤其是自交一端更为明显（图 5-2）。而动 物传粉种类的交配系统虽然也呈双峰分布，但比风媒种类异交率分布连续得多，异 交率为 20-80%的种类占总数的 49%。这种不同的分布模式是因为自然种群中风的 值相对稳定些，可预测性强，而传粉者的多度和访花率存在较大的空间和时间变异， 这种传粉者的不可预测性有利于选择自花授粉和异花授粉。

种数

30 25

■ 动物传粉种类

20

□ 风媒传粉种类

15 10 5 0 异交率(0.05间隔) 图 5-2

不同传粉类型的交配系统。引自（Vogler & Kalisz 2001）

四、组织层次

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不同物种之间交配系统存在差异，即使同一物种的不同种群、同一种群内不同 个体（家系） ，甚至是同一个体的不同方位、不同部位、不同类型的花之间也存在 差异（表 5-4）。同一物种的不同种群之间交配系统的差异大小因物种类群而异，自 交或异交为主的种类的异交率变化相对较小，而混交类型的异交率变化较大，因环 境因子以及传粉者的活动等因素而改变。个体间和个体内交配系统的差异一方面与 其习惯性的繁育格局有关，另一方面与花粉的扩散能力有较大关系。 表 5-4 植物不同组织层次的交配系统。根据 Hamrick（1982）修改 种类 传粉类型 异交率范围 种群间 髯毛燕麦（Avena barbata） 金鱼草科一种（Collinsia sparsiflora） 美洲落叶松（Larix laricina） 个体间 飞廉（Carduus nutans） 挪威云杉（Picea abies） 个体内 北美云杉（Picea sitchensis） 飞廉（Carduus nutans） 大花 小花 W—风媒传粉; A—动物传粉; S—自花传粉.

S A W

0.001~0.075 0.00~0.84 0.54~0.91

A W

0.10~1.82 0.91~1.02

W A A

0.91, 0.76 0.30~1.64 0.20~0.50

第四节 影响植物种群异交率的生态因素 影响植物种群交配系统的因素很多，有遗传性和器质性因素（Barrett & Eckert 1990），如花结构的多态，通过不同植株上花结构（花色、花柱异长等）的差异形 成非随机交配（选型交配等）造成交配系统上的差异，也有其他方面的因素。这里 主要讨论生态因素对交配系统的影响。

一、种群结构 （一）种群大小 种群大小指种群中所含个体的数目，根据不同的研究目的，衍生出有效种群大 小（effective population size）、邻域大小（neiborhood size）等概念。由于不同大小 的种群受近交和遗传漂变的影响程度不同，其遗传格局存在差异，从而影响到交配 系统，尤其是近交（包括自交和亲缘个体间的异交）对种群的交配格局影响较大。 对不同大小的凤眼莲（Eichhornia paniculata）种群的交配系统研究表明，种群的异 交率平均为 0.55，异交率最小的为 0，最高的则达 0.96，并且种群的异交率与种群 大小成显著的正相关（Barrett & Eckert 1990）。

（二）植物（或开花植物）密度

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植物种群是由许多个体组成的，植物密度存在很大的差异，同时对种群的交配 系统也有较大的影响。已有的研究表明，植物种群的异交率与植物的密度存在相关 性，并且这种相关性又因物种的自交亲和程度而异。 在自交亲和物种中，根据集团作用模型，自交率与种群密度之间应该具有负相 关关系。每个植株接受的外来花粉量随潜在配偶数的降低而减少，但落在自己柱头 上的自身花粉量却可能不受种群内其它个体数量的影响，至少对风媒植物是如此。 这样自交率一般将随着潜在配偶数量（种群密度或大小）的增加而下降（张大勇、 姜新华 2001）。Farris & Mitton（1984）观察发现，在低密度的美国黄松（Pinus ponderosa）林丛中自交率大约为 15%，而在高密度的林分内自交率只有 4%左右。 Murawski & Hamrick（1991）对热带树种交配系统的研究也表明，开花植物的密度 越大自交率就越低。Karron et al.（1995）对自交的裂口沟酸浆（Mimulus ringens） 进行了研究，发现在低密度下自交率有所增加。对我国云南地区濒危物种木根麦冬 （Ophiopogon xylorrhizus）三个种群交配系统的调查发现，自交率与植物密度有显 著的负相关关系（He et al. 1998）。人为砍伐使植株密度降低下降到砍伐前的 1/10 时，秋茄的自交率升高了将近一倍（Chen 2000）。 但在自交不亲和或亲和力弱的种类中，往往是相反的格局。小天蓝绣球（Phlox drummondii ） 是 一 种 自 交 亲 和 较 弱 的 虫 媒 传 粉 植 物 ， 其 异 交 率 平 均 为 0.86 （0.69~1.01） ，植物密度大的种群，异交率较低，表现为异交率与植物密度成负相 关（p=0.054） （Watkins & Levin 1990） 。他们认为在密度较低的种群中，传粉者需 要移动较大的距离，从而使得距离较远的、亲缘关系也较远的个体间进行异交，导 致异交率较高。在自交不亲和的向日葵（Helianthus annus）中，植物密度与异交率 也成负相关（Barrett & Eckert 1990）。 Burdon et al.（1988）、Wolff et al.（1988）提出，植株大小在植物密度与异交 率之间的关系起重要作用，在低密度情况下，较大的灌木和草本比高密度情况下产 生更多的花，传粉者访问单株花较多的个体，因而增加自交率。而 Franceschinelli & Bawa（2000）在综合分析密度、个体大小对自交亲和的灌木山芝麻（Helicteres brevispira）种群异交率的影响后认为，异交率与密度正相关，而与每个植株上花的 数目没有明显的关系，主要是由于传粉者在高密度和低密度情况下搜索行为不同引 起的。

（三）种群亚结构 种群亚结构指遗传变异在种群内非随机分布，即种群内遗传分化（Loveless & Hamrick 1984），微生境异质性、限制的基因流等都可以使种群形成亚结构（Geburek 1993），且自然植物种群多存在亚结构。种群内等位基因的非随机分布将影响花粉 库的遗传组成，导致斑块内个体的交配占优势，常使近交增加。Hamrick（1989） 比较了四种植物植株所接触花粉中的基因频率，风媒传粉的小干松（Pinus contorta） 植株间花粉基因频率的差异最小，虫媒传粉的豆科热带树种 Tachigali versicolor 的 最大，而虫媒传粉的飞廉和动物传粉的长喙桉（Eucalyptus obliqua）居中。风媒传 粉的物种中，植株接触的花粉主要来自邻近个体。在虫媒传粉的物种中，亚结构对

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种群交配系统的影响因传粉动物个体的特异活动，邻近个体间交配的情况更甚。许 多研究者的观察表明，植株的花往往只有个别或少数传粉者来访。 有关遗传结构对交配系统影响的直接证据不多，但基本上与理论推测是一致 的。Ennos & Clegg（1982）在圆叶牵牛（Ipomoea purpurea）中进行了种群亚结构 对交配系统影响的研究，在一个实验园中植株随机种植，另一个实验园中纯合子种 植在一起，然后测定不同种群中的异交率。集聚分布种群的异交率（0.61）比随机 分布种群（0.79）的低。

二、环境因素 （一）气候气象因子 气候因素对植物种群交配系统的影响主要是通过开花期间恶劣的天气起作用 的。一般来说，恶劣传粉条件应该导致自交率上升，因为自交花粉竞争对手----异 交花粉，到达柱头的数量减少。而且，花粉与柱头的时空分离程度在不良环境条件 下可能会有所下降（Lloyd & Schoen 1992）。Schoen & Brown（1991）提供的证据 表明，造成不良传粉的环境条件可以诱导自交发生。因此通常认为，如果异株传粉 机会减少，植物繁殖应该更加依赖于自交。在风媒传粉植物中，开花期间连续的降 雨会增加花粉的重量，降低花粉的散布距离，造成花粉的非随机散布，从而增加个 体间的近交，降低种群的表观异交率。至于虫媒传粉物种中，气候气象因子主要通 过影响传粉动物的稳定性而起作用的。恶劣的天气影响访花动物的种类和数量，降 低传粉动物的可靠性。 但 Arroyo et al.（1985）在南美智利安第斯山脉发现的现象正好与此相反。在 巴塔哥尼亚（Patagonia）严酷的高山环境中，Arroyo 及其合作者沿着 2200~2600m 的海拔梯度调查了约 150 个植物种的繁育系统。她们发现，随着海拔升高，异交的 繁育系统（雌雄异株和自交不亲和）在群落所有物种中所占比例显著增加，但花朵 的传粉者访问频次却下降了一半。Arroyo et al.（1981）认为，植物可以采取自交以 外的其它手段来适应不良传粉环境，例如增加开放期间花朵的吸引力。那么为什么 一些不良传粉条件可导致自花受粉，而另一些情形却引起其它进化反应呢？我们对 这个问题目前还知之甚少（Jarne & Charlesworth 1993）。

（二）地理地形因子 地理地形因子对植物种群主要也是通过影响传粉者的种类和活动起作用的，或 者是由于在不同小地形或地理环境下，小气候差异导致花粉散布之间存在差异。 Neale & Adams（1985）沿海拔梯度设置了一系列的样方，测定胶枞（Abies balsamea） 的交配系统，结果表明种群的交配系统与海拔高度存在密切的相关性，平均异交率 为 0.89，范围为 0.78～0.99，随着海拔的升高，种群异交率降低。不仅如此，随着 海拔升高，异交的繁育系统在群落所有物种中所占比例显著增加（Arroyo et al. 1985）。 除以上因素外，测定交配系统所用种子的贮藏时间也可以对测定结果产生影

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异交率

响。图 5-3 是两种松树休眠种子贮藏不同时间后进行异交率测定的结果，贮藏不同 时间测定的异交率存在较大的差异，但基本上都具有共同的变化趋势，即贮藏时间 越长，测定的异交率越大，主要是由于自交形成的种子经长期贮藏后存活力相对较 低之故（Hamrick 1989）。

图 5-3

两种松树休眠

种子贮藏不同时间后测 定的异交率（Hamrick 1989） 储藏年限

第五节 近交、远交及其衰退 一、近交与近交衰退 在理想的孟德尔种群中，所有的交配都认为是任何个体之间随机发生的，即一 个个体与其他个体具有相同的交配概率。然而，由于种群亚结构等原因，多数植物 的交配格局明显地偏离这种理想状态。因为植物适应固着生活的，加上限制的基因 流，环境异质性及由此造成的选择差异，使得植物种群亚结构得以维持。空间亚结 构增加邻近个体之间的交配概率，反过来又增加常见家系的比例。 较高水平的自交以及亲缘个体之间的异交，将降低种群的有效大小，因而增加 近交。近交将降低近交后代的相对适合度，称为近交衰退。自然植物种群中近交衰 退的程度可以通过比较自交和异交后代的相对适合度来衡量。即：δ=1-ws/wo，其 中 ws 和 wo 分别为自交和异交后代的适合度。适合度可以选用生活史关键阶段的参 数或整个生活史各参数的综合指标，这个定义使得不同物种间的近交衰退程度具有 可比性。已有的研究可以得出以下几方面的结论： （1）当经历一定的环境胁迫时，近交导致的近交衰退效应更明显。Harder & Barrett（1996）对此现象提出了一个假说，认为近交衰退不是固定的，而是根据环 境严酷程度的不同而发生着变化。在环境条件优越时表现为中性或轻微不利的性状 在恶劣的胁迫环境中（如高海拔、高纬度地区）却可能变成是有害的。Dudash（1990） 比较了自交和异交 Sabatina angularis 个体的生长和繁殖情况，当生长在温室或花园

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中，自交个体仅表现轻微的近交衰退，而在野外种植时，它们之间的差异十分显著。 而一年生的凤仙花（Impatiens capensis）当受到昆虫侵蚀时，近交衰退效应十分明 显 McCall et al.（1994）。Cheptou et al.（2000）在一种还阳参（Crepis sancta）中发 现，干旱对以死亡率测定的近交衰退没有影响，但显著增加以首花时间、植株上花 数和相对生长率反映的近交衰退。 即使外部环境不变，同一物种近交和异交个体单独和混栽时，近交效应的表现 程度也不一样。Uyenoyama et al.（1993）提出近交植株的相对适合度是密度或频度 依赖的，这是因为：①在高密度时，会因有限的空间和资源形成较严酷的胁迫环境 而使近交衰退将增大（密度依赖）；②在特定的密度下，近交植株的竞争力低于远 交植株，因此，近交植株的适合度因竞争者是近交植株还是远交植株而异（频度依 赖）。Wolfe（1993）单独种植田基麻（Hydrophyllum appendiculatum）自交和异交 个体时，它们的适合度相同；但在存在竞争的环境下，表现出显著的差异，符合 Uyenoyama 等人（1993）的第一个解释。Cheptou et al.（2001）把近交还阳参植株 与远交植株栽培在一起时，近交植株的近交衰退最大，但密度的影响不明显，表明 竞争者的类型（近交或远交植株）影响近交后代的相对适合度，近交植株单独栽培 时的近交衰退小于 0.5（0.04~0.27） ，而与远交植株混合栽培时，近交衰退则为 0.6， 大于 0.5，证实了 Uyenoyama 等人（1993）提出的第二个解释。 （2）近交衰退在生活史较后阶段比早期阶段更明显（Husband & Schemske 1996）。在田基麻中，以不同生活史阶段与适合度有关的表现反映的近交衰退存在 明显的差异（图 5-4）。以座果、种子重量、萌发率、萌发时间、首叶长度、秋天时 的个体大小等生活史较早阶段的参数来看，近交衰退程度都低于 0.1；而来年春天 时个体大小、繁殖枝数、花序数、第二代种子重量等参数反映的近交衰退程度要大 得多（Wolfe 1993）。Wolfe（1993）认为是母本效应的结果，尤其是通过供应种子 对后代表现型的影响，可以掩盖有害隐性基因的影响，直到生活史后期才表现出来。

近交衰退系数

图 5-4 田 基 麻 （ Hydrophyllum appendiculatum）不同生活史阶段 近交衰退程度（Wolfe 1993） 1：座果阶段；2：种子重量；3： 第一片叶长度；4：萌发率；5： 萌发时间；6：定居时大小；7： 秋天时大小；8：春天时大小；9： 开花时大小；10：繁殖枝树；11： 花序数；12：第二代种子重量。 生活史阶段

（3）近交衰退的变化幅度很大。Charlesworth & Charlesworth（1987）对自然 植物种群的近交衰退做了统计，在裸子植物中自交种子的适合度为异交种子的 27%-98%；在被子植物中，自交后代的适合度大多也低于异交后代，最低的为尼尔 荪尼翠雀花（Delphinium nelsonii） （15.6%），但也有高于异交后代的情况，如在一

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种凤仙花中（Impatiens pallida）中，自交种子的适合度最高为异交种子的 150%。 总体来看，异交率低的种类近交衰退相对较低，但也有近交衰退交高的现象。 （4）近交衰退在经历不同近交史的家系中会有所不同。Dudash et al.（1997） 比较了草本植物普通沟酸浆（Mimulus guttatus）两个一年生种群中几个家系的近交 和异交后代的生长和繁殖表现。一些家系表现出近交衰退，一些交配类型没有可分 辨的效应，而另外有一些家系中近交甚至表现出有利的表现。Mutikainen & Delph （1998）发现大蓝半边莲（Lobelia siphilitica）种群内雌性个体（肯定是完全异交 的）和两性个体（具有某种程度的自交）的近交衰退没有差异，但家系近交衰退的 变化范围却在-0.41~0.79 之间。 一般认为导致近交衰退有两个主要机制： （1）有害隐性或部分隐性等位基因固 定，形成纯合子，而在杂合状态被显性等位基因所掩盖； （2）等位基因可能存在超 显性，两个纯合子的适合度低于杂合子的。这两种近交衰退机制在经历近交种群的 长期效应是不同的。由有害等位基因引起的近交衰退可以因选择作用而清除，而超 显性引起的近交衰退除非降低种群的平均适合度，否则不会被消除。 Dudash & Carr （ 1998 ）对亲缘关系很近的、交配系统不同的沟酸浆 M. micranthus 和 M. guttatus 的近交衰退进行了比较，M. micranthus 以自交为主，异交 率为 0.16，而普通沟酸浆则是混交类型，异交率为 0.68-0.80，他们认为在沟酸浆中， 有害隐性等位基因在近交衰退中起主要作用。Fishman（2001）分别检测了自交和 异交为主的两个单花蚤缀（Arenaria uniflora）种群的近交衰退程度，高度自交种群 的近交衰退程度显著低于异交种群的结果。对不同植物近交衰退程度的统计结果也 表明，存在部分近交的种群中的近交衰退程度较低；而在远交种群中，近交衰退较 高。Husband & Schemske（1996）的综述表明，高度自交植物的近交衰退只有高度 异交物种的 43%，这说明，隐性有害等位基因的纯合确实是近交衰退的重要机制。 然而，在一些近交种群中，也存在较高的近交衰退，典型自交物种的近交衰退变化 范围在-0.15~0.51 之间（Husband & Schemske 1996），表明有害等位基因的固定不 是唯一的原因。

二、远交与远交衰退 相距很远的两个个体之间交配有可能也降低相对适合度，这种空间距离较大个 体间的交配比相对较近个体间交配的适合度低的现象，称为远交衰退。Templeton （1986）指出，远交衰退并不是用来说明为什么杂交导致衰退，仅仅是说明存在这 种现象而已。超过一定距离的个体间交配导致适合度下降的现象有两种解释。 一种是所谓的“环境”机制或“生态”机制，认为种群内存在由于对微生境适 应的亚种群，它们间的交配破坏了对局域环境条件的适应，尤其是在复杂的异质环 境中往往形成不同的生态型，这种对局域环境的适应有利于提高在局域环境中的适 合度。这种机制认为远交衰退是由于局域选择、漂变和基因流共同作用的结果。这 个假说可以通过人工控制交配，对后代进行交互移植加以验证。Waser（1993）总 结了有关研究，认为一些远交衰退可以归结为这种机制。 另一种即所谓的“生理”机制或“遗传”机制。认为种群所处的环境是一致的， 种群间限制的基因流以及种群内遗传漂变通过上位（epistatic）关系形成了共适应

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基因复合体。同一小生境内的个体进化史相同，具有相同的共适应基因组，相隔较 远个体间的交配打破了基因位点内或位点间等位基因的共适应（coadaptation）。即 由于亚显性（ underdominance ）引起的远交衰退或补偿性上位（ complementary epistasis）。这种机制认为最主要的影响是在 F2 代分离后发生的。Svensson（1988） 、 Parker（1992）在他们的研究中没有发现生境异质性，把他们观察到的远交衰退归 为“遗传”机制起作用。 这两种机制有时可能同时发挥作用并共享一些遗传特征，例如，等位基因共显 性可能是对局域环境适应的基础。不管是什么机制，远交衰退都反映了部分交配障 碍，这种障碍发生在合子形成之后，因为远交衰退是指后代的行为，然而在某些情 况下，在中等尺度上合子形成后的障碍可能通过花粉在繁殖成功率方面的差异而得 到加强。

三、最适交配距离（optimal outcrossing distance） 前面提到两个个体遗传上太相似会导致近交衰退，而太不相似又会引起远交衰 退，如果遗传距离和空间距离存在相关性的话，那么就有可能找到最适交配距离， 即相隔中等距离的两个个体之间交配产生的后代的适合度高于短距离以及远距离 个体间交配的后代（图 5-5）。

衰退程度

远交衰退 近交衰退

最佳交配距离

图 5-5 衰退与最适交配距 离的关系示意图 距离

最适交配距离最早是在尼尔荪尼翠雀花中发现的，Price & Waser（1979）分别 用来自不同距离（1，10，100 和 1000m）的花粉对同一个体进行传粉。结果表明， 与相隔 10m 的花粉交配时，每朵花的种子结实率最高，最低的是自花传粉和相隔 1000m 个体的授粉。以种子萌发和生长来衡量时，也是相隔 10m 的中等距离交配 的适合度最高。现在至少在 16 种以上植物中找到了最适交配距离（Parker 1992,

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Waser 1993） ，人工控制交配的距离从 75m 到 32km 不等，这与植物的繁育系统和 基因流有关，最适交配距离在草本植物中一般为 5m 到 20m，而在针叶植物中为数 百米。 然而也在不少植物未发现最适交配距离现象（Redmond et al. 1989, Trame et al. 1995, Irwin 2001 ），一般可以归结为不存在距离隔离，许多因素，如随机效应 （Epperson & Clegg 1986）、强烈的局部选择和很低的基因流（Geburek 1993），都 可以影响距离隔离。即使表现出距离隔离，其他因素也可以使得最适交配距离不存 在，如传粉或授精后的选择、很强的近交衰退（Irwin 2001）。另外，其他一些原因 也可能使得最适交配距离存在，但检测不出来（Waser 1993）。如目前一般用后代 产量、大小等反映适合度来测试最适交配距离，用其他适合度参数可能会在一些未 发现最适交配距离的种类中检测到这一距离（Irwin 2001）；其次，基因流和选择的 空间和时间变化影响了在特定的研究时间对最适交配距离的检测（Irwin 2001）。 最适交配距离反映了一种适合度与交配距离之间关系的现象，尽管有不少研究 揭示这种现象在植物中的存在情况，然而若要真正理解这种现象深层次生物学意 义，则需要进一步研究它对 F2 以及更多世代后代的影响（Irwin 2001）。 参考文献 陈小勇 1999 自然植物种群的亲本分析及其在生态学研究中的应用 生态学杂志, 18（2）: 30-35. 陈小勇、宋永昌 1999 黄山青冈个体繁殖贡献率 生态学报, 19: 677-682. 陈小勇、宋永昌 2000 自然定居青冈幼苗的亲本分析 武汉植物学研究, 18: 174-180. 何田华、葛颂 2001 植物种群交配系统、亲本分析以及基因流动研究 植物生态学报, 25: 144-154. 张大勇、姜新华 2001 植物交配系统的进化、资源分配对策与遗传多样性 植物生态学报，25：130-143 Adams, W. T., A. R. Griffin, & G. F. Moran. 1992. Using paternity analysis to measure effective pollen dispersal in plant populations. American Naturalist 140:762-780. Arroyo, M. T. K., J. Armesto, & R. B. Primack. 1985. Community studies in pollination ecology in the high temperate Andes of central Chile. II. Effect of high temperature on visitation rates and pollination possibilities. Plant Systematics and Evolution 149:187-203. Arroyo, M. T. K., J. Armesto, & C. Villagran. 1981. Plant phenological patterns in the high Andean cordillera of central Chile. Journal of Ecology 69:205-223. Barrett, S. C. H., & C. G. Eckert. 1990. Variation and evolution of mating systems in seed plants. Pages 229-254 in S. Kawano, editor. Biological approaches and evolutionary trends in plants. Academic Press. Barrett, S. C. H., & L. D. Harder. 1996. Ecology and evolution of plant mating. Trends in Ecology & Evolution 11:73-79. Barrett, S. C. H., H. A. Worley, & L. D. Harder. 1996. The comparative biology of pollination and mating in flowering plants. Philosophical Transactions of the Royal Society, Series B 351:1271-1280. Burdon, J. J., A. M. Jarosz, & A. H. D. Brown. 1988. Temporal patterns of reproduction and outcrossing in weedy populations of Echium plantagineum. Biological Journal of Linnaean Society 34:81-92. Chakraborty, R., T. R. Meagher, & P. E. Smouse. 1988. Parentage Analysis With Genetic Markers in Natural Populations. I. The Expected Proportion of Offspring With Unambiguous Paternity. Genetics 118:527-536. Charlesworth, D., & B. Charlesworth. 1987. Inbreeding depression and its evolutionary consequences. Annual Review of Ecology and Systematics 18:237-268. Chen, X. Y. 2000. Effect of plant density and age on the mating system of Kandelia candel (L.) Druce (Rhizophoraceae), a viviparous mangrove species. Hydrobiologia 432:189-193. Chen, X. Y., P. Lin, & Y. M. Lin. 1996. Mating systems and spontaneous mutation rates for chlorophyll-deficiency in populations of the mangrove Kandelia candel. Hereditas 125:47-52.

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第六章

雌雄异熟

白伟宁、张大勇 雌雄异熟（dichogamy）是指雌雄同体植物的雌雄两性功能（即花粉散布和胚 珠受精）在时间上的分离；这种分离也许体现在花内，也许体现在花序或植株水平 （Barrett 1998）。有些人，包括 Kerner（1895）和 Stout（1928） ，还把雌雄异熟概 念进一步拓展到种群水平上雌雄功能的时间分离——即在雌雄异株种群内不同性 别个体在花粉和柱头展现时间上不同步。但在本章内我们遵从 Lloyd & Webb （1986） 的建议，把雌雄异熟概念的范围限定在植株内部，而把不同个体之间的性别差异看 作第二性征（secondary sex characters，Lloyd & Webb 1977）。 在 1761－1766 年间，Joseph Kolreute 首次对雌雄异熟现象进行了描述（Knuth 1906）。Sprengel（1793）最早将这种现象命名为“dichogamy” （在希腊语中，dicho 是“两个”的意思，gamos 是“繁殖”的意思）。此后有一些工作（Kerner 1895, Stout 1928, Faegri & Van der Pijl 1979, Bawa & Beach 1981, Wyatt 1983, Lloyd & Webb 1986, Bertin & Newman 1993）对雌雄异熟进行了论述，但总的来讲，与单性花 （unisexuality）、异长花柱（heterostyly）、闭花受精（cleistogamy）等并不常见的 植物花部特征相比，雌雄异熟现象没有得到应有的关注（Stout 1928）。人们在津津 乐道单性花、异长花柱、闭花受精等不常见的花特征时，却忽视了广泛存在于被子 植物中的雌雄异熟现象。部分原因也许是达尔文（Darwin 1862）当年没有特别关 注雌雄异熟问题，虽然达尔文也曾从雌雄异熟和雌雄异位（herkogamy；参见第七 章）的角度论述了蜜蜂在直立花序上的访花行为。 传统上，雌雄异熟被看作是避免自交的花部机制：雌雄功能在时间上的分离使 得一个植株实现自交的可能性很小甚或没有。然而人们发现有相当比例的雌雄异熟 植物本身是完全自交不亲和的（Kerner 1895, Godley 1955, Connor 1979, Bawa & Beach 1981, Ingram & Taylor 1982, Lloyd & Yates 1982, Wyatt 1983）。显然，对于这 些物种而言，避免自交并不需要雌雄异熟。因此至少对于这些强烈自交不亲和的物 种，我们必须重新认识雌雄异熟现象的适应意义。在这方面，Lloyd & Webb（1986） 的见解成为备受人们关注的焦点。他们强调，雌雄异熟以及其它许多花部特征的进 化和维持需要从避免花粉-雌蕊干扰的角度加以理解，虽然避免自交和避免雌雄功 能干扰一般很难被区分开（Bertin & Newman 1993）。

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第一节 雌雄异熟的类型 雌雄异熟的类型有很多，可以按几个不同的标准进行划分（Lloyd & Webb 1986）。（1）按两性功能出现的时间顺序可分为雌性先熟（protogyny）和雄性先熟 （protandry）。（2）按雌雄异熟表现在花内还是花间水平，可分为花内雌雄异熟 （intrafloral dichogamy）和花间雌雄异熟（interfloral dichogamy）。需要注意，花间 雌雄异熟仅适用于那些具有单性花的植物，如雌雄异花同株的、雄全同株的或者雌 全同株的植物。对于雄全同株和雌全同株植物，有时花内（两性花）雌雄异熟和花 间（两性花与单性花）雌雄异熟可能会同时表现在同一植株身上。 （3）根据雌雄功 能的分离程度，可分为不完全雌雄异熟（incomplete dichogamy）和完全雌雄异熟 （complete dichogamy）：如果单花内或花序乃至整个植株的花粉和柱头成熟时间都 没有重叠，称为完全雌雄异熟，否则称为不完全雌雄异熟。 （4）按植株内不同花朵 开花的同步性程度，可分为异步雌雄异熟（asynchronous dichogamy）、半同步雌雄 异熟（hemisynchronous dichogamy）和同步雌雄异熟（synchronous dichogamy）。 雌性先熟（protogyny）和雄性先熟（protandry）清楚地表明了雌雄功能在时间 上的先后顺序，可能是雌雄异熟现象最流行的划分和描述方法。我们在这里也按照 这种划分方法对雌雄异熟的分布和进化进行讨论。鉴于整个植株花的成熟进程常常 存在着差异，它对雌雄异熟的表达形式及植株的交配模式将产生深刻的影响，而且 后面针对雌性先熟或雄性先熟的讨论也不可避免地要涉及植株上花开放的模式，因 此我们首先稍详细地介绍一下按照植株内开花的同步性程度所区分的几种雌雄异 熟类型。

一、异步雌雄异熟 按同一植株内开花的同步性程度，雌雄异熟可以分为异步雌雄异熟、半同步 雌雄异熟和同步雌雄异熟。异步雌雄异熟最为常见。在这种情形下，不仅同一花朵 的花药和柱头成熟时间存在差异，而且同一植株不同花朵的成熟进程也各不相同。 对大多数这样的物种来说，花药成熟的花朵所散布的花粉，可以传播到同株其他柱 头可授的花朵，因此会引起很高频率的同株异花授粉（geitonogamy）。而且，异步 雌雄异熟还可能导致各花朵的雌蕊和雄蕊产生相互干扰。

二、半同步雌雄异熟

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半同步雌雄异熟是指一个植株（或分株）上的一个或多个花序（或部分花序）， 但并非所有的花或花序，开花具有同步性。例如大戟科的 Cnidoscolus urens，同一 花序内雌花先于雄花开放，但花序间开花不同步（Bawa 1982）。这种植物柱头上大 约 70%的花粉来自种群内其它植株，因此半同步雌雄异熟可把同株异花授粉维持在 相对较低的一个水平（Webb & Bawa 1983）。

三、同步雌雄异熟 同步雌雄异熟是指当整个植株（或分株）上正值花期的花均处于同一开花状 态（进程）的情形，它有效地避免了同株异花授粉以及花粉－柱头间的性别干扰。 木兰科的许多原始类群都表现为同步雌性先熟。人们最熟悉的例子可能就是异交的 伞形科植物，如胡萝卜，其同一轮伞形花序上的所有花都同时经历雄性和雌性阶段， 然后下一轮伞形花序再开始重复相同的进程。Bhardwaj & Eckert（2001）对单子叶 水生植物花蔺（Butomus umbellatus）的研究表明，虽然昆虫的访花顺序没有规律而 且在一个植株上访花数目也不确定，但同步雌雄异熟有效地避免了同株异花授粉。 依据开花周期的数目和遗传型（genetical morphs） ，同步雌雄异熟又可进一步 细分为多轮同步雌雄异熟（multi-cycle dichogamy）、单轮同步雌雄异熟（one-cycle synchronous dichogamy ）、 二 重 雌 雄 异 熟 （ duodichogamy ） 和 雌 雄 异 型 异 熟 （heterodichogamy）。 多轮同步雌雄异熟 指在一个开花季内植株（或分株）经历了多重花粉-柱头 周期，是同步雌雄异熟最普遍的类型。这些周期可能是雄性先熟的，如伞形科植物 胡萝卜和五加科植物 Aralia hispida（Thomson & Barrett 1981） ；或雌性先熟的，如 Ourisia lacteal ， Zysogynum（Winteraceae, Thien et al. 1985），Pseudocymopterus montanus（Apiaceae, Schlessman & Graceffa 2002）。 单轮同步雌雄异熟 指在一个开花季内植株只有一个花粉-柱头周期——雌性 先熟或雄性先熟。与多轮雌雄异熟相比这种方式较为少见。据 Kerner（1895）和 Knuth（1906）报道，北温带风媒植物，如桦树、榆树和橡树，均属于这一类型； 它们的雌花花期比雄花早几天，但相邻植株的花期不同。 二重雌雄异熟 是指在一个开花季内植株具有花粉-柱头-花粉 1.5 个周期的同 步雌雄异熟，即雌雄功能按雄-雌-雄顺序分别表达。无患子科（Sapindaceae）、槭 树科（Aceraceae）和七叶树科（Hippocastanaceae）的许多物种都表现出这种开花 模 式 （ Stout 1928, Jong 1976 ）。 五 加 科 （ Araliaceae ） 中 的 许 多 雄 全 同 株 （andromonoecy）物种也可以归属于二重雌雄异熟：它们花序上两性花的花粉先成 熟，然后柱头出现，最后雄花花粉才开始释放。 雌雄异型异熟（heterodichogamy）是同步雌雄异熟的另一种特殊形式，并被

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认为是向雌雄异株进化的一个中间阶段。Darwin（1877）最早指出了这种可能性。 李庆军等人（Li et al. 2001）在热带姜科山姜属（Alpinia）植物中发现了雌雄异型 异熟的一种新的精巧机制，使得植物通过完全的暂时性雌雄异株达到了异交的目 的，再次引起了人们对雌雄异型异熟的关注。雌雄异型异熟在系统发育上是广泛分 布的，出现在开花植物的 9 个目、11 个科和 17 个属中（Renner 2001）。它包括了 这样两类遗传型：当一个遗传型植株释放花粉时另一遗传型植株的柱头正处于成熟 可授期，然后它们再交换角色，故也可称交互的雌雄异熟（Lloyd & Webb 1986）。 这种二态性相当于二型花柱中的交互雌雄异位（reciprocal herkogamy）在时间上的 反映。这两种遗传型在种群中的比例为 1：1，被认为是由单位点上的两个等位基 因控制的：雄性先熟是隐性纯合体，而雌性先熟是杂合体或显性纯合体（Gleeson 1982）。雌雄异型异熟又可细分为两种形式：一种是种群内的个体全为雄性先熟或 雌性先熟，只是两型的花开放时间间隔 6 或 12 或 24 小时。Eupomatia 和月桂科 （Lauraceae）属于雌性先熟，而鼠李科枣属（Ziziphus）却是雄性先熟。第二种形 式的雌雄异型异熟种群中包括雌性先熟和雄性先熟两型个体，但两型的花同时开 放。这种情形存在于核桃科（Juglandaceae）、藜科（Chenopodiaceae）、瑞香科 （Thymelaeaceae）、桦木科（Betulaceae）榛属（Corylus）、槭树科（Aceraceae）及 姜科（Zingiberaceae）植物当中（Renner 2001）。

第二节 雌性先熟和雄性先熟的分布 目前，有关雌性先熟和雄性先熟物种分布的资料有限，人们还未能准确地估计 出被子植物雄性先熟和雌性先熟的频率。Thomson（1881）考察了新西兰 235 个雌 雄同花物种，发现有 105 个肯定是雌雄异熟的，其中 87 个（83％）雄性先熟，18 个（17％）雌性先熟。Lloyd（1986）总结了发表在英国生态学杂志“不列颠群岛 的生物区系”专栏内 180 个物种的资料，发现有 81 个雌雄异熟的物种，其中 35 个 （43％）雄性先熟，46 个（57％）雌性先熟。Bertin & Newman（1993）从花内和 花间两个水平进行比较后发现，在 3151 个花内雌雄异熟物种中，66.2%雄性先熟， 33.8%雌性先熟；然而在花间水平上，却是雌性先熟占优势：565 个物种中，77.9% 雌性先熟。尽管如此，在一些特定类群中二者的相对频率仍表现出一定的规律性。

一、雌性先熟和雄性先熟的系统学分布 雌雄异熟可以是整个科（如，菊科和桔梗科是雄性先熟，核桃科是雌雄异型异 熟）或更高分类群（木兰纲是普遍地雌性先熟）的特征。但多数情况下，各种雌雄

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异熟机制往往局限在若干亲缘关系较近的种类当中。例如，许多属都既包含雌性先 熟也包含雄性先熟的物种。这种非常有限的系统分布表明多数雌雄异熟机制是晚近 发生的，而且是多次起源的（Lloyd & Webb 1986）。 Knuth（1906）及 Lloyd & Webb（1986）指出，花内雌性先熟在单子叶植物中 比在双子叶植物更普遍。Bertin & Newman（1993）指出，只有 28.8%的双子叶植 物属于雌性先熟，而 69.4％的单子叶植物则是雌性先熟。花内雌性先熟在单子叶植 物比在双子叶植物中比例高，其部分原因可能是由生态因子造成的。风媒和甲虫传 粉植物多是雌性先熟的（参见后面雌性先熟和雄性先熟的生态学分布） ，而它们在 单子叶植物中比在双子叶植物中更常见；但去除这些类群之后，单子叶植物仍比双 子叶植物雌性先熟的比例高；也许进化保守性才是真正的原因。 虽然原始被子植物与雌性先熟的相关性常常被提及（Henslow 1888, Lloyd & Webb 1986, Bernhardt & Thien 1987, Willemstein 1987），但其真正的原因并不清楚。 最原始的木兰亚纲（Magnoliidae）和金缕梅亚纲（Hamamelidae）植物几乎全部是 雌性先熟的（Bertin & Newman 1993）。雄性先熟则在高等被子植物中更为普遍 （Jones 1939, Percival 1965, Carlquist 1976, Faegri & Van der Pijl 1979），最高等的菊 亚纲（Asteridae）大部分都是雄性先熟的（Bertin & Newman 1993）。菊亚纲的雄性 先熟反映了菊科和桔梗科花粉展现的复杂机制——花粉先被释放到一个小管内，之 后被生长的雌蕊推出（Thomson 1881），这种复杂的机制限制了雌性先熟的进化。 如果从生态因子的角度去解释，甲虫传粉和诱虫类花（传粉者为了食物、交配、 避难或被诱捕等原因而在植物的一朵花内停留时间达几小时、几天或更长时间）在 木兰亚纲很普遍，它们一般被认为与雌性先熟相关。但去除这两个类群，木兰亚纲 也仍然是雌性先熟占多数，这也许是由于木兰亚纲系统进化上的保守性，不过也可 能与开花时间有关。木兰亚纲和金缕梅亚纲大部分为早春开花植物，而菊亚纲则为 晚春开花植物（Bertin & Newman 1993）。早春温度较低，Henslow（1888）认为， 低温阻碍了花冠和雄蕊的生长但对雌蕊影响不大，故多表现为雌性先熟，可惜缺乏 经验数据的支持。Bawa & Beach（1981）则认为早春开花植物的传粉者不能保证， 这种情形下如果异交失败，雌性先熟允许自交随后发生，从而保证后代的繁育 （Cruden & Hermann-Parder 1977）。Lloyd & Webb（1986）注意到一些原始物种的 雄蕊产生香气、花蜜或具吸引结构，他们认为这将有利于雌性先熟，因为“花综合 征（floral syndrome）的完整性依赖于花期内雄蕊的存在和完整无缺”。但是，Bertin & Newman（1993）发现雌性先熟与雄蕊作为信号或回报之间并无相关性，因此他 们不认为这是一个重要的选择压力并指出，除非还有其它尚未注意到的生态因子成 为原始被子植物雌性先熟的基础，否则某种形式的系统发育限制必然是一个重要的 因素。

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二、雌性先熟和雄性先熟的生态学分布 （一）传粉方式 在 动 物 传 粉 植 物 中 ， 花 内 雄 性 先 熟 比 雌 性 先 熟 更 常 见 （ Behrens 1885, Willemstein 1987, Cruden 1988, Bertin & Newman 1993）；在 Bertin & Newman 的数 据中，雄性先熟与雌性先熟分别为 865 和 437 例。Lloyd & Webb（1986）总结的不 列颠群岛 81 个雌雄异熟物种中，雄性先熟和雌性先熟的频率在生物传粉的物种中 为 26：16，而在非生物传粉的物种中是 4：25。但甲虫传粉的物种却例外，它们主 要表现为雌性先熟（Faegri & Van der Pijl 1979, Bawa & Beach 1981, Wyatt 1983）。 在 Bertin & Newman 的数据中有 37 个甲虫传粉的物种，33 个（89.2%）是雌 性先熟，而其它 3255 个物种中只有 32.7%是雌性先熟的（Bertin & Newman 1993）。 这也许因为甲虫总是访问诱虫类花（与雌性先熟相关）。甲虫在花的雌性阶段进入 花内，第二天当花处于雄性阶段时出来并沾满花粉（Proctor & Yeo 1972, Bawa & Beach 1981） 。但 Bertin & Newman（1993）发现，即使排除诱虫类植物，甲虫传粉 植物仍然多表现为雌性先熟。因而他们指出，如果非特化甲虫传粉效率较低的传统 观点正确，原因可能在于当不可靠的传粉者未能实现异花授粉时，雌性先熟可允许 自花授粉作为后备手段实现传粉（Bawa & Beach 1981）。不过，重要的也可能并不 是雌性先熟的自动防故障（failsafe）功能，而是在不完全雌雄异熟情况下，雌性先 熟比雄性先熟更能有效地分离开两性功能（Lloyd & Webb 1986, Bernhardt & Thien 1987）。这在不精确花粉传递的（因而雌雄异位不能有效地阻止花内花粉传递）情 形下尤为重要（Bawa & Beach 1981, Willemstein 1987）。 此外，目前的资料表明，诱虫类植物都是雌性先熟的（Faegri & Van der Pijl 1979, Dafni 1984, Lloyd & Webb 1986）。如桑科的无花果，受精的雌黄蜂把花粉放置于未 成熟隐头花序雌花的柱头并在雌花中产卵。几个月后，后代离开隐头花序时把雄花 花粉再带到下一个未成熟隐头花序的柱头（Wiebes 1979）。因此其雌性先熟有利于 异花授粉并降低雌雄功能间的干扰（Faegri & Van der Pijl 1979, Dafni 1984, Lloyd & Webb 1986）。 雌性先熟与风媒传粉相关非常紧密（Muller 1883, Behrens 1885, Henslow 1888, Lloyd & Webb 1986, Willemstein 1987, Cruden 1988） 。在 Bertin & Newman 收集的数 据中，88.5%的风媒植物是雌性先熟，而其他传粉方式的物种中只有 34.8%是雌性 先熟的（Bertin & Newman 1993）。

（二）生境

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雌性先熟和雄性先熟在不同的生态环境中比例也显著不同。从纬度上看，寒带 雌雄异熟物种的频率较低，但在雌雄异熟物种中，雌性先熟的比例在寒带比温带和 热带高（Bertin & Newman 1993）。这可能是寒带环境无法保证获得传粉者，一旦异 交失败，雌性先熟物种可随后发生自交，保障繁殖（Bertin & Newman 1993）。 Henslow（1888）曾指出，高山植物和阴湿环境植物大部分是雌性先熟的，并认为 原因在于高山和阴湿环境下的低温限制对雄蕊发育的影响比对雌蕊发育的影响更 大。水生环境中植物的雌性先熟是很普遍的，并且表现出不受生态因子影响的趋势 （Bertin & Newman 1993） 。单子叶植物、双子叶植物木兰亚纲和 Dilleniidae 在水生 植物中占有相当比例；如果不包括这些种类，花内雌雄异熟的比例与陆生植物非常 接近。因此水生植物很高比例的雌性先熟至少部分地是由水生物种系统发育上的限 制所决定的。

（三）雌性先熟和雄性先熟植物的繁育系统 雌雄异花同株与（花间）雌性先熟存在着显著的正联结（Wyatt 1983, Cruden 1988）。Bertin & Newman（1993）考察的 334 个雌雄异花同株物种中，71%表现出 雌性先熟，而在 1706 个两性花物种中只有 27％表现为雌性先熟。雌雄异花同株植 物往往是风媒的，但去除风媒植物之后，雌雄异花同株仍然倾向于表现为雌性先熟。 Bertin & Newman（1993）认为，雌雄异花同株植物的雌性先熟可归因于两方面的 因素：一是它们的花比较小，二是在雌性阶段雄蕊无须移除。雌性先熟的雌雄异花 同株植物的花比雄性先熟的小，而雌雄异花同株植物的花又比两性花小。花小意味 着自己柱头上只沉积了自己花粉的可能性相对较大，自交风险增加，因而通过雌性 先熟以保证植物拥有一段不会自我授粉的异交时间可能是非常必要的。此外，在单 性花中，不存在这样的需求：去除一套性器官以使得另一套性器官的功能不会受到 干扰，而这在 Bertin & Newman（1993）看来可能是花内雄性先熟的最主要选择力 量。 雄全同株和雌全同株也主要表现为花间雌性先熟。雄全同株的开花顺序一般是 两性花散布花粉－两性花柱头可授－雄花散布花粉，而雌全同株的开花顺序则是雌 花柱头可授－两性花散布花粉－两性花柱头可授。对于雄全异株，Bertin & Newman （1993）只检验了三个物种，均属于花内雌性先熟。尽管雌全异株物种不象达尔文 所说的那样全是雌雄异熟的（Darwin 1888），但雌全异株植物倾向于花内雄性先熟； 三全异株（trioecy）也倾向于花内雄性先熟（Bertin & Newman 1993）。 异长花柱植物表现出了最低程度的雌雄异熟，两性花和雌雄异花同株植物的雌 雄异熟中等，而其它性系统植物的雌雄异熟最显著（Bertin & Newman 1993）。异长 花柱植物具有最低程度的雌雄异熟可能是由于异长花柱已经有效地防止了自交和 花粉-雌蕊干扰，因而这时再呈现出雌雄异熟可能不仅是多余的，而且还会有害，

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因为雌雄异熟有可能降低传粉效率。

第三节 雌雄异熟的选择压力及其进化 自达尔文（Darwin 1876）以来，自交不亲和、单性花、雌雄异熟和雌雄异位 等许多花特征一直被看成是植物为避免自交的适应机制。这种观点只关注胚珠的命 运，仅考虑了植物的雌性适合度，却忽略了植物通过花粉途径获得的雄性繁殖成功。 在过去的 20 年，对于每一种子都有一个父亲、一个母亲这一简单事实的认识，使 人们开始考虑父本在植物交配和适合度中所起的作用与贡献。（Willson & Rathcke 1974, Queller 1983, Bell 1985）的研究证明，植物的花部特征主要是为了传播花粉， 对胚珠受精的影响反而较小。一次昆虫的光顾即可使胚珠受精，而生产出来的花粉 如果要完全扩散出去则需要昆虫访问多次（张大勇等 2000） 。从这个意义上来说， 花是雄性器官！Bateman（1948）提出母本适合度主要受资源限制，而父本适合度 通常受交配机会的限制。因此 Lloyd & Webb（1986）认为，只要种子生产受资源 限制，雌雄异熟等增加异交几率的适应机制主要是有利于父本适合度，并提出避免 雌雄干扰是导致雌雄异熟进化的重要力量。此外，还有一些学者从性选择、资源分 配等角度对雌雄异熟的进化给予了解释（Lovett Doust 1980, Webb 1981, Lloyd & Yates 1982, Sivertown 1987）。下面我们对这些假说分别予以简单的介绍。

一、避免自交 自交常常降低后代种子的适合度，但需要相对较少的花粉粒，因此对（异交） 父本适合度的影响较小，而对母本适合度的影响却很大（Darwin 1876） 。雌雄异熟 可降低由自交造成的母本适合度损失，但各种雌雄异熟类型避免自交的效果是不同 的。完全雌雄异熟，无论雌性先熟还是雄性先熟，可以彻底阻止自体授粉；而在不 完全雌雄异熟情形下，雄性先熟和雌性先熟对母本适合度的影响则不同：雌性先熟 的自体授粉发生在柱头可授期末，在此之前花内或植株内的自身花粉尚未成熟，不 会发生自交，但此时大部分的异体授粉可能已经完成（Faegri & Van der Pijl 1979, Bawa & Beach 1981, Webb 1981, Lloyd & Webb 1986, Willemstein 1987）。因而雌性先 熟对异交的影响不大，而且异交不成功时还可以随后进行自交以保障繁殖（Faegri & Van der Pijl 1979, Bawa & Beach 1981, Webb 1981） 。而雄性先熟的效果是当柱头可 授时，可能还有部分花粉存留，因而易发生前自交（发生在异交前）或竞自交（与 异交同时发生），对异交的影响比较大。因此不完全的雌性先熟比不完全的雄性先 熟在避免自交上更为有效。发生在不完全雌性先熟植物身上的自花授粉称为“后自

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交授粉”，它比发生在不完全雄性先熟植物身上的“前自交授粉”或“竞自交授粉” 更易被选择（Lloyd 1979）。 如果避免自交是导致雌雄异熟进化的主要力量，可以预测雌性先熟而非雄性先 熟更易被选择。但雄性先熟在生物传粉物种中更普遍，说明至少对于生物传粉的物 种来说避免自交并没有成为雌雄异熟进化方向的决定性选择力量。然而风媒传粉不 具方向性，如果雌蕊和雄蕊同时成熟，那么自交就很难避免。风媒植物普遍地雌性 先熟，其主要原因也许是为了避免自交（Faegri & Van der Pijl 1979, Lloyd & Webb 1986, Willemstein 1987） 。许多风媒植物的雌性先熟（同步或半同步）和单性花同时 被选择，一部分原因是它们避免了自交的发生，另一部分原因则可能是避免雌雄功 能之间相互干扰（如后面提到的风媒传粉的直立花序，Lloyd & Webb 1986）。 近来，越来越多的研究者指出，雌雄异熟物种同时可能也是自交不亲和的 （Kerner 1895, Godley 1955, Connor 1979, Bawa & Beach 1981, Ingram & Taylor 1982, Lloyd & Yates 1982, Wyatt 1983） ，并且预测如果避免自交是雌雄异熟进化的 主要力量，那么雌雄异熟在自交亲和物种中的比例应该高于在自交不亲和物种中的 比例。Bertin（1993）指出，自交亲和与不亲和物种中雌雄异熟的频率基本相同， 只有花内雌性先熟与自交亲和有显著相关性。此外，如上所述，雌性先熟在避免自 交上更为有效，但其在被子植物中却没有雄性先熟普遍。因此避免自交在雌雄异熟 进化过程中的重要性不像以前人们通常所设想的那样大。但也有一些学者认为：自 交不亲和与雌雄异熟同时存在，可能是由于它们当中任何一个单独作用都不足以完 全阻止自交（参见（Lloyd & Webb 1986），例如 Anthocercis gracilis（茄科）的雌性 先熟避免了自花授粉，而自交不亲和避免了同株异花授粉（Stace 1995） 。另外一种 可能性则是自交不亲和系统的进化也许晚于雌雄异熟，而雌雄异熟作为一个进化孑 遗被保存了下来（Faegri & Van der Pijl 1979）。

二、避免雌雄功能干扰 Lloyd & Webb（1986）认为作为父本和母本的植物，雌雄功能（即花粉的接受 与散布）之间存在着潜在的相互干扰。成功的异花传粉一般都要求花粉和柱头出现 在花内相似的位置，至少依靠动物传粉的物种是这样，因为这样动物能以身体的相 同部位接触花粉和柱头。但如果花粉和柱头在同一时间和空间出现，两性功能（即 花粉的接受与散发）将彼此产生相互妨碍。雌雄干扰对雄性适合度的影响主要反映 在花粉贴现（pollen discount）上，即植株自身花粉落到了自己柱头上而失去了给其 它植株异交授粉的机会，或者由于心皮的存在阻碍了传粉者接触花粉的机会。雌雄 干扰对雌性适合度的影响可能主要是由于自己的花粉占据柱头后阻碍了外来花粉 对胚珠的受精。其中，由于雌雄干扰而造成的植物在花粉散布上的（雄性适合度）

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损失，较之雌蕊接受自花花粉而丧失异交机会的（雌性适合度）损失，一般要更大 一些。因此，传粉要求花粉和柱头处于相似的位置与避免雌雄功能相互干扰之间常 常发生矛盾，尤其是对具有精密传粉机制的物种更是如此。雌雄异熟被认为是解决 此矛盾的一个重要方式，它在提高植物雄性适合度的同时也提高了植物的雌性适合 度。如下所述，在不同的物种及环境中，可能会分别选择雌性先熟和雄性先熟以避 免雌雄功能干扰。

（一）雄性先熟与避免干扰 动物传粉与雄性先熟有较强的相关性。为避免干扰，某一性别器官先成熟行使 功能，然后从花中去除，另一性别器官继而成熟（Lloyd & Webb 1986） 。一般来说， 雄蕊比雌蕊更容易去除，因为雄蕊的功能是暂时的，在大多数植物中花粉一旦散尽 它的使命也就完成了。而雌蕊受精后还要形成果实，因此至少子房不仅要保持原样 而且还要膨大；同时，花柱也需要较为强壮以便来支撑传粉者并在花粉管萌发过程 中维持形状。所以，雄性先熟在动物传粉物种中比较普遍（Lloyd & Webb 1986）。 但 Mallick（2001）指出，避免雌雄干扰也可以使先成熟的某一性别结构维持 原状，而后成熟的另一性别器官继续生长并在空间上超出先成熟的性别器官，从而 避免了前一性别对后一性别的干扰。在雄性先熟的动物传粉物种中，两个性别阶段 的分离程度一般受传粉者数量的影响：当传粉者数量较多时，花粉可迅速散布出去， 两个性别阶段的重叠很小或不存在；当传粉者很稀少时，两个性别阶段重叠的程度 就会随昆虫访问频率的减少而增大。这样雄性先熟在花粉散布良好的环境中，可有 效地避免雌雄干扰及自花授粉；而在不良环境中，花粉滞留在花内，可进行自花授 粉以保障繁殖。因此与雌性先熟相比，雄性先熟不仅具备了雌性先熟的优点，而且 还延长了花粉在花内的展现时间。Salvia verbenaca 种群的雄性先熟不仅避免了自 交和雌雄干扰，也提供了繁殖保障（Navarro 1997）。Atamisquea emarginata 的运动 型雄性先熟（movement-assisted protandry）通过雌蕊柄的运动避免了雌雄干扰：雄 性阶段花药处于接触传粉者位置，雌蕊柄向下伸直，而后雌性阶段花药枯萎雌蕊柄 向上弯曲使柱头处于花药的位置（Medan & Ponessa 2003）。 一些植物，如北京东灵山地区早春开花的狭裂齿瓣延胡索（Corydalis remota var. lineariloba），具有向上发育顺序的直立花序而且其传粉昆虫在花序上的运动也是由 下向上的。这样的植物往往表现为花内雄性先熟（Darwin 1862, Pyke 1978, Faegri & Van der Pijl 1979, Best & Bierzychudek 1982, Catling 1983, Wyatt 1983, Lloyd & Webb 1986, Bertin & Newman 1993）。Darwin（1862）首次在绶草属一种植物（Spiranthes spirulis）中发现了这一规律并提出了一种解释，此后又为 Catling（1983）对绶草 属七个北美种的研究所进一步证实。传粉者的向上运动以及花序向顶发育，使得携 带花粉的传粉者首先接触花序基部已处于雌性阶段的花，进而向上运动，离开花序

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顶部处于雄性阶段的花时又将花粉带走，因此雄性先熟在避免干扰和自交方面都甚 为有效（Darwin 1862, Percival 1965, Pyke 1978, Best & Bierzychudek 1982, Wyatt 1983）。 性间促进（facilitation），即一个性别的器官对另一个性别的功能有促进作用， 也可导致雄性先熟，并且起促进作用的性器官总是推后成熟（Lloyd & Webb 1986） 。 在 816 个雌性器官对雄性功能（花粉散布）有促进作用的物种中，99.8%都是雄性 先熟，而且大部分都是花粉展现在柱头上，如菊科、桔梗科和山龙眼科（Proteaceae） 等（Bertin & Newman 1993）。一些具有次级花粉展现（secondary pollen presentation） 的植物（花粉在花药以外的结构上展现），其花粉层附于柱头表面或花柱臂（style arms）背面，如桔梗科（Carolin 1960, Lloyd & Yates 1982）；山龙眼科（Lamont 1982） ； Tocoyena 茜草科（Silbauer-Gottsberger 1972）。在这样的植物中，雄性先熟有利于 自己的花粉从尚未成熟柱头移走（Imbert & Richards 1993），而雌性先熟或雌雄同 熟将会导致自花授粉和花粉接受与散布的相互干扰（Lloyd & Webb 1986）。雄性器 官促进雌性功能的例子目前我们只发现有一个：当雌性先熟植物 Myrrhidendron donellsmithii（伞形科）的柱头展现时，卷曲的花丝为传粉者接触花蜜（和柱头） 提供了部分通道。如果该种是雄性先熟或雌雄同熟的，当柱头成熟时蜜道将不复存 在——而花蜜是传粉者唯一的回报（Webb 1984） 。许多雌性先熟的伞形科植物可能 具有类似的机制（Lloyd & Webb 1986）。 此外，一些物种在开花期末花冠等花部结构发生显著变化，如枯萎、脱落、变 色和脱色等，可能也伴随着花蜜和香气的停止，此后很少或没有传粉者的来访 （Robertson 1924, Gori 1983, Kevan & Baker 1983, Casper & La Pine 1984, Lamont 1985）。如果花的衰老是由柱头授粉所诱导的，那么这样的物种应是雄性先熟的 （Lloyd & Webb 1986）。

（二）雌性先熟与避免干扰 除避免自交的效果外，风媒传粉与雌性先熟的相关性也可从避免花粉-柱头干 扰的角度来解释。Lloyd & Webb（1986）认为风媒植物不需要强健的柱头和花柱来 支撑传粉者的运动，传粉后花柱和柱头容易去除；同时，风传播花粉的不精确性增 大了自身花粉在柱头上沉积的可能性，可能会妨碍外来花粉落在柱头上。因而雌性 先熟可成为避免花粉和柱头干扰的优选方案。另外，在风媒两性花的直立花序中， 由于花粉可从高位花落到低位花，同株异花授粉的可能性增大。如果花粉的运动处 于柱头之下，就可避免自体授粉及花粉-柱头干扰。因此当花序是由下向上成熟时 就应选择雌性先熟，就像酸模属（Rumex，蓼科） 、墙草属（Parietaria，荨麻科） 的植物那样（Kerner 1895）；相反，要是花序由上向下成熟就应选择雄性先熟，但 这种情形目前还没有被发现。

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在一些被子植物中，雄蕊以花粉或花蜜的形式给传粉者提供视觉或嗅觉上的吸 引以及回报，并且多数情况下，在花粉出现前或期间具有吸引力或回报功能。因此 为了保持雄蕊在整个花期的完整性，雌性先熟应被选择。Endress（1992）认为， 木兰亚纲两性花物种中，雌性先熟的普遍性可能就是为了保持雄蕊对传粉者的吸 引。但 Bertin & Newman（1993）指出，花内雌性先熟与雄蕊作为信号或回报并没 有多大的相关性，而且在传粉者取食花粉的物种中，雌性先熟较为常见。从吸引传 粉者的角度来看，花粉作为回报物的物种雌性先熟是出人意料的，因为只有雄性先 熟才可能在雌性阶段对传粉者有吸引力。也许花粉采集者的活动比花蜜采集者的活 动更可能导致自体传粉，因此避免自交或花粉-雌蕊干扰带来的利益可能足以补偿 雌性先熟物种在雌性阶段由于缺少回报而导致传粉者访问频率较低的代价。 根据 Lloyd & Webb（1986）的看法，避免雌雄干扰的选择压力应使伸出花外更 远的孢子叶（柱头或花药）后成熟。Bertin & Newman（1993）总结的数据表明， 花药更突出的物种确实是雌性先熟的，但柱头突出的物种却不是雄性先熟的。这也 许反映了雄性和雌性功能相互干扰的非对称性。突出于柱头并先出现的雄蕊可能会 引起部分花粉在花内沉积，带来自花传粉和花粉-柱头干扰等问题。相反，柱头突 出可以有效地避免自身花粉在花内沉积。而且除非柱头非常大或绒毛状，就像在风 媒植物中那样，否则不大可能干扰花粉的输出。

三、性选择 达尔文曾发现许多昆虫的雄性个体比雌性个体成熟得早，并认为这种“雄先型” 被选择的原因是早出现的雄性可以获得更多交配的机会（Bulmer 1981） 。Gilbert & Raven（1975）、Lloyd & Webb（1977） 、Charnov（1979）指出，花粉提供者之间的 性内选择可导致植物父本资源投入和花粉产量的增加。Lloyd & Yates（1982）提出， 性内选择通常有利于这样的花部机制，它们可以有效地增加昆虫访花频次并从每朵 花都带走花粉。使更多传粉者获得花粉的一个简单途径就是延长花粉展现的时间， 以致于超出柱头可授的时间。如果仅有花粉展现的时间段出现在两个性别同时展现 之前，那么就植物就是雄性先熟的。但是也有可能出现相反的情形，即仅有花粉展 现的时段发生在花药和柱头同时展现的时段之后。 在雌全同株物种中，雌花一般先于两性花开放，雄性性内选择将有利于两性花 较早地散布花粉（雄性先熟），因为花粉越早到达柱头越具有竞争优势（Bawa & Beach 1981） 。不过 Bertin & Newman（1993）指出，雌全同株植物两性花的雄性先 熟可能是由于这些物种大部分都属于菊科（如前所述，菊科的复杂花粉展现机制导 致了雄性先熟）。在两性花为雌性先熟的雄全同株物种中，雄性性内选择则有利于 产生花间雄性先熟，以便充分利用两性花先展现柱头所提供的交配机会（Muller

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1883, Knuth 1906, Bell 1971, Schlessman 1978, Webb 1981, Schlessman 1982, Pellmyr 1987）。

四、性别资源分配 Lovett Doust（1980）和 Silvertown（1987）从资源利用的角度对雄全同株和雌 全同株物种花内雄性先熟和花间雌性先熟予以了解释，并提出这种模式可能使雌雄 功能对资源竞争的强度趋于最小化。Silvertown（1987）提出，雄性先熟可导致外 凸的雄性和雌性功能的适合度曲线，因而在选择上是有利的。Silvertown 对一个雌 雄异花同株的物种黄瓜 Cucumis sativus 开展了实验研究，发现雄性功能对雌性功能 没有影响，但雌性功能对雄花生产影响很大。因此，Silvertown 推论，当存在雄性 先熟时，雄性功能在时间上和雌性功能不重叠。但雌性先熟却不会产生同样的效果， 因为在果实成熟阶段雌性投入仍需继续，意味着花粉释放将不得不在开花后推迟很 长时间。 Ramirez & Berry（1997）检验了 231 个物种在胚珠、种子和花-果实等不同水 平上的败育率以及分配到花、果实和种子的生物量，发现雌雄异熟物种比雌雄同熟 物种具有较高的种子结实率和较低的胚珠、花和果实的败育率。他们认为在两性花 和雌雄异花同株物种中雌雄异熟降低或避免了雌雄功能的资源竞争，并提高了花器 官的同化物质重新分配到果实的效率，同时也避免了雌雄功能干扰，延长了开花时 间（Aizen & Basilio 1998）。 但是，Bertin & Newman（1993）指出，Silvertown（1987）的预测可能最适用 于雌雄异花同株植物，因为这些植物在雌雄功能表达时间上具有最大的灵活性，而 雌雄异花同株植物却主要是雌性先熟的，与 Silvertown 预测相反。雌雄异熟的两性 花植物大部分是雄性先熟，而 Silvertown 的理论预测最不适用于这个类群，因为这 些物种不同花朵的雌雄资源需求极可能重叠，大大降低了花内雌雄分离的意义。 上述几种选择压力对雌雄异熟的进化可能都是重要的，没有理由接受一种选择 压力而排斥其它选择压力，究竟哪一个选择压力更重要应该视具体情况而定。事实 上在某一雌雄异熟物种中，几种选择压力可能常常共同起作用，很难将它们完全区 分开。

第四节 结语 有花植物中大约有 25000 个种类通过遗传上的自交不亲和或形态上的异交机 制使自交维系在最低限度。在形态学的远交机制中，人们对雌雄异株和异长花柱已

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经给予了充分重视，但相对地却忽略了雌雄异熟。 从进化上看，大部分有关雌雄异熟的研究都关注某一具体物种（Lloyd & Yates 1982, Grinffin & Mavraganis 2000）或是进行比较研究（Bertin & Newman 1993）， 继而阐述其进化和维持的选择压力。一些研究者也开始注意到雌雄异熟的出现对其 它花特征以及性表达产生的影响。Brunet & Charlesworth（1995）曾指出雌雄异熟 有利于开花不同步植株方便地调节性别分配比例，并预测雄性先熟、先成熟的花或 花序更加雌性化而雌性先熟、先成熟的花则更加雄性化。雄性先熟物种 Aquilegia caerulea 后成熟的花，其结实率明显低于先成熟的花，被解释为后成熟的花更加雄 性化，通过雄性途径实现适合度（Brunet 1996）。Schlessman & Graceffa（2002）证 实在雄全同株雌性先熟伞形科植物中先成熟的伞形花序中有 90%以上的雄花，而后 成熟的伞形花序中只有 65%的雄花甚至更少。Aizen & Basilio（1998）发现在 Alstroemeria Aurea 中，花蜜的产量不受花粉散布与接受的影响，并认为是由于生产 花蜜的成本较低及与 Alstroemeria Aurea 同步雄性先熟进化相关的发育限制造成， 成功传粉的花其停止生产花蜜将影响还未传粉花的花粉散布与接受。Langenberger & Davis（Langenberger & Davis 2002）对一年生完全雄性先熟 Carum carvi L.研究 中发现，雌性阶段分泌的花蜜量明显多于雄性阶段，一方面为了弥补雌性阶段花粉 回报的缺失，另一方面由于蜜腺位于花柱基部，增加了传粉昆虫接触柱头的机会。 雌雄异熟被认为是影响性表达的重要因素，而其促进性别分化的作用常被忽 略。近几年来在雌雄异型异熟领域的研究开始受到更多的关注，人们意识到不同 类型的雌雄异熟可能是进化稳定的，也可能是向雌雄异株转化的过渡阶段。Sato （2002）检验了槭属一个植物种群内雌性先熟和雄性先熟的性表达物候和表型性 态，结果表明，尽管两型性分化不明显，雄性先熟个体间较大的性别变化为雄株来 源于雄性先熟提供了很大的可能性。 从分布模式上看，雌雄异熟所表现出的规律可能与一些还未发现的生态因子相 关也可能受分类系统本身所限定。如雌性先熟在单子叶植物的比例远高于双子叶植 物，木兰亚纲和金缕梅亚纲植物普遍具有雌性先熟，菊亚纲植物普遍具有雄性先熟 等。 从研究方法上看，目前对自然种群雌雄异熟的功能分析很少，还没有受控实验 来确定雌雄异熟的程度对自交的影响，Grinffin & Mavraganis 强调将野外观察与受 控实验结合起来。另外大部分物种雌雄异熟的确定是通过相对较粗放的形态学观 察，即柱头出现和花药开裂的先后顺序，并且不考虑传粉者的活动等外界因素对其 的影响。但有一些物种尽管柱头先出现，却直到花药开裂才有活性，如果仅从形态 学考虑就会被认定为雌雄异熟；雌雄异熟两阶段的时间跨度并不是固定不变的，同 时受花粉转移效率、花蜜采集以及季节气候变化等外界因素的影响（Temeles & Pan 2002）。虫媒植物的雌雄异熟程度往往与传粉者访问频率相关，访问频率高、花粉 散布快，两性功能的重叠程度就会比较小。因此，未来的研究应把形态学和生态学

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的观察与柱头可授性、花粉有效传递以及花粉管的萌发和生长等重要参数的数量统 计结合起来。

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第七章

雌雄异位

任明迅、张大勇 早在 1869 年， Axel 就发现“食虫的两性花中，通过各部分的相对位置而限 制了自交”，他把这种雌雄器官在同一朵花内的空间分离命名为“Herkogamy” （在 希腊语中，herko 是“栅栏、阻止”、gamous 是“繁殖”的意思），并认为这是一 种避免花内自交的机制（Webb & Lloyd 1986）。随着研究的深入，人们发现雌雄 异位现象在植物界十分普遍，且存在着许多不同类型的雌雄异位方式。特别是近 年来，有关雌雄异位的生态学与进化生物学研究取得了很大的进展（Bawa & Webb 1983, Barrett 1993, Cruzan & Barrett 1993, Barrett et al. 2000），雌雄异位概念也被扩 展为“同一植株上花内或花间雌雄器官的空间分离”（Webb & Lloyd 1986）。 在 Axel 创造并使用“雌雄异位”概念的 7 年前，先知先觉的达尔文就发表了 一部著作综述了花内雌雄器官的空间分离（Darwin 1862）。他认为这种花内雌雄 位置的部署有利于花粉散发（雄性功能）与花粉接受（雌性功能）的各自进行。 但他没有给这种现象施命名礼。在随后相当长的一段时间里，人们普遍接受 Axel 对雌雄异位的理解，认为雌雄异位是避免自交的机制。 许多植物中，雌雄异位的方式十分复杂，同种个体常具有截然不同、甚至完 全相反的异位方式。这些事实暗示我们，雌雄异位不是仅在避免自交这一个选择 压力下出现的。而且，大多数雌雄异位的植物也都通过自交不亲和很好地避免了 自交（Barrett 1993, Cruzan & Barrett 1993, Barrett et al. 2000）。因此，至少对这些 植物来说，雌雄异位的功能值得重新斟酌。1877 年，达尔文又在《同种植物的不 同花型》一书中以其惯有的洞察力对雌雄异位的两种特殊方式——异长花柱 （Heterostyly）和花间雌雄异位（Interfloral herkogamy）进行了专门的研究。在该 书中他反复强调，异长花柱主要是作为一种促进花粉传递、降低雌雄功能干扰的 一种适应。之后，Webb & Lloyd（1986）和 Barrett（1993, 2000, 2002a, 2002b）又 进一步支持了达尔文的观点。 在降低雌雄功能干扰和避免自交等的选择压力下，雌雄器官可能出现很大的 空间分离。但为了保证异花授粉的准确性，提高雄性适合度,雌雄器官的空间分离 程度又不能太大。因此，具体某一植物的雌雄异位程度是这两个相反选择压力折 衷平衡的结果，或出现特殊的异位方式来同时解决这两方面的问题。也正是这些 不同选择压力的共同选择和相互妥协，造成了有花植物雌雄器官在空间布置上花

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样繁多的技巧。在本章，我们首先对已发现的雌雄异位方式进行归类，然后在介 绍并综合有关的生态学和进化生物学研究成果的基础上，分析和总结雌雄异位的 功能、适应意义与进化。

第一节 雌雄异位的各种类型 雌雄异位既可以指同一朵花中雌雄器官的空间分离（花内的雌雄异位），也可 以指花与花之间的雌雄异位。后者指的是同一植株上花与花表现出不一样的性别 特征和功能，Webb & Lloyd（1986）称之为“花间雌雄异位” 。花间雌雄异位主要 有三种形式：雌花－雄花同株（Monoecism）、雌花－两性花同株（Gynomonocism） 以及雄花－两性花同株（Andromonoecism）。花间雌雄异位是特殊的雌雄异位方 式，人们往往更多地从植物的性表达、繁育系统的角度来看待它，并不认为它是 真正意义的雌雄异位。与Barrett（2002a, 2002b）的观点一致，我们在本章内也只 把花内雌雄器官的空间分离视为真正的雌雄异位。 雌雄异位具有许多种不同形式。根据种群内个体雌雄异位的方式是否相同， 可以区分出同型或异型雌雄异位两大类。同型雌雄异位中，根据雌雄性器官的异 位方式又可分为三种主要类型：柱头探出式、柱头缩入式、动态式雌雄异位；异 型雌雄异位可以分为：柱高二态、柱头与花药位置交互对应的异长花柱（二型花 柱与三型花柱）和镜像花柱（单型与二型）。详细分类和各雌雄异位方式的示意图 见表 7-1 和图 7-1、图 7-2。 表 7-1

花内雌雄异位的种类

1 同型（homomorphic）：所有个体具有相同的异位方式 1.1 柱头探出式雌雄异位 （Approach herkogamy） 1.2 柱头缩入式雌雄异位 （Reverse herkogamy） 1.3 动态式雌雄异位 （Movement herkogamy） 2 异型（heteromorphic）：种群内个体有着不同的异位方式 2.1 互补式雌雄异位 （Reciprocal herkogamy） ：不同异位方式的雌雄位置交互对应 2.1.1 异长花柱（Heterostyly）：二型花柱、三型花柱 2.1.2 镜像花柱（Enantiostyly）：单型镜像花柱、二型镜像花柱 2.2 柱高二态 （Stigma-height dimorphism）：花药高度不变，柱头或高于或低于花 药。

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一、同型雌雄异位 （一）柱头探出式雌雄异位（approach herkogamy） 在这种异位方式中，花内柱头的位置在垂直高度上高于花药（图 7-1） 。在某 些花内，柱头高度甚至可以是雄蕊高度的 2 倍。高高挑出的柱头不仅使得传粉者 来访时最先触碰到柱头，还可能拦截到风中的花粉。因此，这种雌雄异位方式非 常有利于植物的雌性功能（柱头接受花粉）。这种形式的雌雄器官空间分离既可以 降低雌性功能（花粉接受）与雄性功能（花粉散发）的相互干扰，又可以避免自 花授粉（Webb & Lloyd 1986, Barrett et al. 2000）。因此，这种异位方式非常普遍， 几乎出现在开花植物的所有科内。即使在其他类型的异位方式中（除柱头缩入式 异位外），也可能出现不同程度的柱头位置高于花药的情况。

柱头 花药

柱头探出式雌雄异位

柱头缩入式雌雄异位

动态式雌雄异位

图 7-1 同型雌雄异位（动态式雌雄异位以柱头的运动为例，虚线为运动后的位置）

为了保证传粉者在进入花内的第一时间碰上柱头，这种异位方式的花柱大多 分裂并位于蜜腺等回报物之上。西番莲（Passiflora caerulea）的花柱和柱头甚至 完全裂开，形成三个柱头膨大的花柱，覆盖在 5 个雄蕊之上，保证了来访的传粉 者首先接触柱头。为了避免传粉者在退出花朵时可能接触到花柱或柱头而造成自 花传粉，许多植物的柱头往往是向外的一面才可接受花粉，这样即使传粉者离开 时碰到柱头背面，也不致引起自交。 柱头探出式雌雄异位在直径很小的花中比较特殊。由于花小，雌雄异位的程 度，相对于大多数传粉者个体及其在花上移动的距离而言，微乎其微，使得传粉 者可以多次接触柱头与花药，但难以保证传粉者在第一时间接触柱头，很容易造 成自花授粉或同株异花自交。Webb & Lloyd（1986）把这种异位方式叫做“无序

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式异位（disordered herkogamy）”。这种特殊的柱头探出式雌雄异位大多发生在由 刷状花（brush blossom）构成的大型花序中。这种花序的花小而数量众多，花被 片少，柱头和花药都挺出花平面。此外，具有众多雄蕊、雌蕊立于中央的盘状花 （dish blossom）也多表现出无序式异位（Bawa & Webb 1983） 。总的来说，无序 式异位是一种泛化的传粉系统，不需要特化的传粉者。

二型花柱

长花柱 L

短花柱 S

三型花柱

长花柱 L

柱高二态

长花柱 L

图 7-2

中花柱 M

短花柱 S

镜像花柱

短花柱 S

左花柱 Left

右花柱 Right

异型雌雄异位(改自 Barrett et al. 2000)。箭头表示有效传粉。

（二）柱头缩入式雌雄异位（reverse herkogamy） 与柱头探出式雌雄异位相反，花内的柱头位置低于花药。这种异位方式虽然 不及柱头探出式异位普遍，但也在百合科、瑞香科、鸭跖草科等较为进化的科中 出现。柱头缩入式异位多出现在比较特化的合瓣花中，花药通常位于花管筒的喉 部，而柱头位于花管筒的深处，显示出特化的传粉过程。传粉者多为有着长吻、

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长喙的蝶、蛾和蝇类等。由于这种异位方式中柱头位于花药下方，很容易发生自 花授粉，因此许多人困惑于这种异位方式是如何防止自交的（ Webb & Lloyd 1986）。但是，从雄性功能的角度来看，不论是虫媒还是风媒花，花药位置的升高 都能极大地促进花粉的散发。因此，这一异位方式起码对雄性适合度是有利的， 这也使得一部分学者在研究植物生殖生态学的时候，开始把焦点从雌性功能转移 到雄性功能上，并且逐渐认识到，要真正了解植物花部综合征（floral syndrome） 的适应意义及其繁育系统，不能像以前那样仅仅着眼于雌性功能，而应该把雄性 功能也综合地考虑进去（参见第一章）。 虽然有着雄性方面的适合度优势，易于发生自交、造成雌性适合度下降的这 一严酷现实使得避免自交是柱头缩入式雌雄异位不得不面对的困难。一个可能的 解释是，由于这种柱头缩入式异位的花大多为管状花和筒状花，狭窄的花筒限制 了传粉者进入，传粉者只能伸入细长的喙，而窄小的花筒颈部和喉突（palate）保 证了喙从花正中垂直进入，直接碰到中央的柱头而不会首先接触到两边的花药。 可惜目前还缺乏实验证据，无法评估其在自然界中是否存在及其普遍性。Müller （ 1875 ）的研究则提供了另外一个可能的解释。他在蝴蝶传粉的瑞香属植物 Daphne striata 中发现，虽然蝴蝶的长喙进入花时会先接触到柱头上方的花药，但 只有少量花粉可粘在喙上，只有在被底部的花蜜湿润后再接触到花粉时才能黏着 大量的花粉。 鸭跖草科的紫竹梅（Setcreasea purpurea）也是柱头缩入式的雌雄异位，但它 的花不是合瓣花，花开口也较大，其传粉生态学过程显然有别于上述的合瓣花。 关于这种离瓣花中柱头缩入式异位的传粉生态学还未见有专门报道。但可以猜想 到，花开口较大的特点使得传粉者更多地是直接落到花瓣上，而不会先接触到突 兀的自花花粉，从而可以降低自交水平。这种肉质植物还有着以下一些不同寻常 的特征：花丝肥厚，且中下部有许多发达的腺毛簇拥在花柱四周；花丝颜色在柱 头高度以下的部位为粉红色，与花被颜色相似，柱头高度以上的花丝部分为白色。 可以推测，这种形态学上的特点有助于吸引传粉昆虫首先到达雌雄器官的基部， 然后从下向上运动，使得柱头先于花药被昆虫接触。在同时有着两种花型的 Gelsemium sempervirens 中发现，柱头缩入式异位的花与柱头探出式异位的花在蜜 的数量和浓度上没有明显差别，但前者有着更大的花冠，对传粉昆虫可能有更大 的吸引力（Leege & Wolfe 2002）。可见，柱头缩入式异位的花完全可以通过一些 花部特征实现异交繁殖成功。蔷薇科的许多植物如梅、桃也是柱头缩入式雌雄异 位。这类植物花中的雄蕊偏向花的四周边缘，不致影响到柱头接受外来花粉，同 时也有利于自花花粉的散发。 虽然柱头缩入式异位方式一直被某些人认为是不能很好避免自交的原始性状 （Webb & Lloyd 1986），但对以上这些植物中特殊的传粉生态学过程的分析，以

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及对雄性功能的考虑，使得我们可以相信，柱头缩入式异位并不一定伴随着自交 （及自交所导致的适合度下降）。关于柱头缩入式异位的研究，尤其是其异交传粉 生态学过程的实验研究还是凤毛麟角。需要更多的研究以便探明这种特殊异位方 式的交配模式，验证上述解释的普遍性或发现促进异交花粉传递的其它机制。考 虑到一些复杂的、高度进化的异位方式中也有着这种柱头缩入式异位现象——兰 科植物的合蕊柱也是一种特殊形式的柱头缩入式异位——对柱头缩入式异位的研 究将有助于我们更好地理解植物花部综合征及繁育系统的进化。

（三）动态式雌雄异位（movement herkogamy） 在这一类异位方式中，雌蕊、雄蕊或其它花部的动态变化对于有效传粉是必 要的。而这种运动既可以是在遗传因素控制下的花部自身的主动运动，也可能是 由访问者引发的诱导运动。当然，不管这种运动是否需要访问者来触发，都仅指 那些在花自身能量支持下的感应性移动，而不包括花药或花柱在访问者碰触下的 偶然的被动的短暂晃动。 人们最熟知的动态式异位也许是敏感柱头的运动，如分叉的柱头在传粉后的 合拢，或授粉后的柱头外倾、萎缩，以远离花药位置。玄参科、紫葳科等植物的 柱头在被触碰和授粉之后就关闭，通常是管状花中的二裂柱头位于花药前方，在 关闭不到半小时后又再次打开。玄参科的 Glossostigma elatinoides 的花更为极端， 粗大而分裂的柱头紧盖在花药之上，传粉者进入花中不可避免地会碰到柱头，而 柱头一旦被接触就卷曲，露出花药（见 Webb & Lloyd （1986））。 有些花是依靠雄蕊的运动来实现雌雄异位的。小檗属（Berberis）植物的花通 常是黄色，花直径只有 1～2 厘米，花瓣 6，雄蕊６，每片花瓣的基部有一对蜜腺。 开花时，6 枚雄蕊在花被片的牵制下紧贴着花瓣的内侧，远离中央的花柱。当昆 虫采蜜时触动到雄蕊，6 根雄蕊就弹出，花粉撒在昆虫的身上（见 Webb & Lloyd （ 1986 ））。 Brantie （ 1982 ）发现，花粉弹射是如此准确以至于可以让远志科 （Polygalaceae）植物与亲缘植物利用同一传粉者身体的不同部位。 兰科植物通过花粉块（pollinia）的运动形成了一种独特的异位方式。这通常 是一种特化了的传粉机制。花粉块由花药聚合而成，位于合蕊柱的柱头上方。在 传粉者流连辗转在花间的时候，受到接触的蕊喙（rostellum）弯曲使得花粉块向 下靠近柄部，处于可以接触到另一朵花的柱头的位置（Darwin 1862, Webb & Lloyd 1986）。 动态式异位在姜科（Zingiberales）山姜属植物中非常特殊，其个体有着两种 对应的花柱运动方式。因为这一特殊的花柱运动方式更紧密地与性器官不同步成 熟相连，大多数研究把这种特殊的动态式异位视为雌雄异熟的一种方式（Lloyd &

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Webb 1986, Li et al. 2001, Li et al. 2002a）。在山姜属植物种群中有相等频率的两 个花柱变型——一个变型是早晨作为雌性而在下午作为雄性，另外一个变型的性 别角色在时间上正好相反。早晨散发花粉的花，其花柱向上弯曲使柱头与花药分 离，有利于花粉的散发。中午，雄性功能完成后，花柱向下弯曲生长直到可接触 到传粉者的位置。对应的另一型花的花柱运动模式正好相反（李庆军等 2001）。

二、 异型雌雄异位 在这一大类的雌雄异位形式中，同种个体有着不同的雌雄异位方式。不同雌 雄异位方式的差异可能仅仅表现在某一个性器官的不同变化上，也可能在不同异 位方式之间存在着性器官交互对应关系（两性器官的位置都发生了相应变化）。就 目前看来，前一种情形只有柱高二态（stigma-height dimorphism），后一种情况被 称为互补式雌雄异位（reciprocal herkogamy），可以再细分为不同的类型。

（一） 互补式雌雄异位 互补式雌雄异位指不同花型的雌雄器官位置存在着交错对应关系，使得花型 与花型之间表现出有利于相互授粉的互补性。如果性器官在垂直高度上发生交互 变化，那么就称为异长花柱；如果在花平面上发生交互变化，就称为镜像花柱（又 称“左右花柱”或“对生花柱”。见图7-2）。 异长花柱在14个科中都有发现，其中茜草科（Rubiaceae）是目前发现异长花 柱植物最多的科（Barrett et al. 2000）。异长花柱植物可以再分为二型花柱和三型 花柱（见图7-2）。如果花药高度只有一个（可能是一套花药，也可能是等高的多 套花药），与柱头位置交互对应出现在两种花型中，这种情形叫“二型花柱” （distyly），它相当于柱头探出式异位与柱头缩入式异位在同种群中的并存。有些 植物的花中有两套不同高度的花药，形成柱头高度与花药高度交互对应的三种形 式，称为“三型花柱”（tristyly）。二型花柱在茜草科、报春花科、亚麻科、紫草 科和白花丹等科中非常普遍（Darwin 1877, Webb & Lloyd 1986）。三型花柱则大量 集中分布在雨久花科、醡浆草科和千屈菜科三个科里，在石蒜科、亚麻科、瑞香 科中也有报道（Barrett 1993）。对这两种异长花柱的系统发育学研究表明，它们往 往出现在互无亲缘关系的科内，没有进化上的联系（Barrett et al. 2000, Faivre & Mcdade 2001），其来源很有可能是独立发生的。在异长花柱的遗传学和系统发育 学还缺乏深入研究的今天，一般都根据形态上的类似性把二型花柱和三型花柱归 并在异长花柱中。

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异长花柱植物有三个最典型的特征：（1）交互的花柱－雄蕊多态性。包括在 花柱长度和雄蕊长度上不同的两种（二型花柱）或三种（三型花柱）花型；（2） 异型不亲和系统，即只有等高的柱头和花药间传粉才具有完全结实的性质，自花 和同花型的传粉都是不亲和的（Darwin 1877, Barrett 1990, Barrett 1993, Faivre & Mcdade 2001）。在二型花柱中，这种自交不亲和是由一个具有两等位基因的位点 控制，在三型花柱中，则由存在着上位作用（epistasis）的两位点控制，每个位点 都有两个等位基因（Barrett 1993）； （3）柱头和花粉的附属多态性，不同高度雄蕊 和柱头具有不同的结构。由孢子体控制的含两对等位基因的自交不亲和系统，以 及花型中雌雄器官的对应性强化了表型的非选型交配（phenotypic disassortative 。异长花柱种群中花内不亲和造成了复杂的亲和格局，在自花、同花型和 mating） 异花型的花粉、雌蕊组合中只有相同高度的柱头和花药之间的传粉才能亲和。这 种二型或三型的不亲和性在被子植物不亲和系统中是独一无二的（Barrett 1993）。 不过，异长花柱物种并非都是自交不亲和的，如凤眼莲（Eichhornia crassipes）就 有着十分高的自交亲和性（Barrett 1993）。 由于不同花型中雌雄器官的对应保证了异交花粉的准确传递，所以异长花柱 常被认为是一种异交机制。但下面的几个事实使得人们逐渐相信，避免雌雄功能 干扰可能才是其最主要的功能：（1）异长花柱植物的避免自交主要是通过生理上 的自交不亲和实现的；（2）与复等位基因控制的同型自交不亲和相比，异型不亲 和不仅阻止了花内自交，还阻止了同型花之间的交配，因而阻止了种群内1/2植株 （二型花柱）或1/3植株（三型花柱）的交配。作为一种异交机制，它的效率是不 划算的。达尔文在1877年就根据异长花柱主要是作为传粉——而不是远交——机 制而提出了一个解释异长花柱进化及其适应意义的假说。根据他的说法，由于等 高器官接触传粉者身体的同一部位，异长花柱的主要功能是增加花药与等高柱头 间异花传粉的效率（Darwin 1877, Faivre & Mcdade 2001）。后来，Barrett对雨久花 科凤眼莲属的两种植物，凤眼莲（Eichhornia crassipes）和E. paniculata，进行了 系统深入的研究，也都支持这一观点（Barrett 1990, Barrett 1993, Barrett et al. 2000, Barrett 2002a, b）。 异长花柱中，各花型在种群中的维持、比例与进化是一个非常引人注目的问 题。早期对Lythrum salicaria 中三型花柱种群的花型频率进行的观察（Darwin 1877, Barrett 1993），以及关于三型花柱遗传学的争论（East 1927, 1932, Fisher 1935）， 使得Fisher（见Barrett （1992a））首次对三型花柱种群内的平衡条件开展了理论 分析。他指出平衡的花型频率（等值线）可以通过频率依赖的交配世世代代维持 下去，这一过程类似于雌雄异株物种中均衡性比的产生。不过Fisher的分析并没有 排除系统存在不同平衡态的可能性。而且，对于其它的不亲和性遗传机制，各式 各样的稳定平衡态（包括非等值线）都是有可能的（见Barrett 1992a）。倘若各花

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型间没有适合度上的差别，在一个非选型交配的大种群中，等值的平衡态是唯一 的可能（图7-3A）。但是，在大多数情况下，各花型的适合度有明显的差异，花型 之间的交配模式存在波动与变异，使得这种等值平衡态产生分散，种群内的花型 频率偏离平衡比例。从图7-3可以看出，这种偏离使得三型种群中的三型比例偏离 中心位置，甚至造成了缺失一个花型的二型种群出现（图中位于三角形边上的小 方块）。这样的二型种群主要是缺失了S型花的LM种群，其次是缺少了M型花的LS 种群，没有出现缺失L型花的种群。在三角形顶点附近的区域没有三型种群。 A．均衡花型频率

B．分散过程

C．随机模拟

图 7-3 三型花柱的花型频率变化。3 个大的三角形表示假想的三型花柱种群所能占据 的空间。三角形内的点表示某一种群的花型频率。点到三角形的边的距离与种群内某 花型频率成比例。有着均衡花型频率的种群到每个边的距离是相等的，缺少一个花型 的二型种群位于边上，缺少两个花型的单型种群位于顶点。小三角、方块分别表示三 型和二型种群。 （A）三型花柱种群内的均衡花型频率， （B）随机过程对均衡花型频率 的分解效应。 （C）对非选型交配（d=0.95）的大小为 30 的 100 个种群在 100 年后的花 型比例的计算机随机模拟结果（Barrett 1993） 。

互补式异位的另一种形式是镜像花柱。在镜像花柱这一现象中，花柱在花水 平面上向左（左花柱型）或向右（右花柱型）偏离花的中轴线。如果同一植株上 同时具有这两种花型，就叫“单型镜像花柱”。蝶形花科的黄花槐就是单型镜像花 柱（而且两种花型出现在同一花序上。个人观察）。由于两种花型同时出现在同一 植株上，这种情形最好被视为一种体细胞的多态性，而不是遗传多样性。相反地， 二型镜像花柱似乎才是真正的遗传多态性，因为其种群由两种截然不同的个体组 成：一种产生的花全是左花柱型，一种产生的花全是右花柱型（图 7-4）。 Jesson & Barrett （ 2002b, 2002 ） 研 究 了 二 型 镜 像 花 柱 植 物 Heteranthera multiflora 的亲代与子代花型比例，发现柱头的左右偏向受单位点的控制：控制右 花柱的等位基因 R 位于控制左花柱基因的 r 的上位。他们在单型镜像花柱植物 Solanum rostratum 的实验研究还证明，镜像花柱可以显著提高异交率，二型较单 型的异交率更高（图 7-5）。由于花柱方向由单基因控制，以及镜像花柱植物之间

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均衡的异交传粉水平，镜像花柱物种的自然种群中应该出现两种花型的 1：1 比例。 在 Wachendorfia paniculata 中的研究结果证实了这一点（Barrett et al. 2000, Jesson & Barrett 2002）。镜像花柱中，花粉分布在传粉者身体的不同侧面造成了左右对 应的性器官之间的传粉和授粉，避免了同一花型间的交配。 异交率

1

0.8 0.6 0.4 0.2

单型镜像花柱

二型镜像花柱

直立 花柱

单型

二型

镜像花柱 镜像花柱

图 7-4 单型镜像花柱与二型镜像花柱

图 7-5 Solanum rostratum 中镜像花柱对异交率

（L 左花柱型花，R 右花柱型花） 。

的影响。二型镜像花柱是通过某一花型的去除而

（Barrett et al. 2000）

实现的。 （Jesson & Barrett 2002b）

镜像花柱保证了不同花或不同个体才能进行相互传授粉，在二型镜像花柱中 的异交率可高达 0.9（Jesson & Barrett 2002）。虽然单型镜像花柱的异交率只有 0.75 左右，并有可能造成同株异花授粉，但是它在被子植物中的分布比二型镜像花柱 更普遍。对此，Jesson & Barrett（2002b, 2002）认为，单型镜像花柱是从直立花 柱（异交率约为 0.35）进化而来的。直立花柱植物中所有的花都可能相互接受与 传递花粉，但在单型镜像花柱中，花间的花粉传递将相对降低（降低的程度取决 于植株上左右花柱花的比例），自交水平大大降低，所以得以选择保留（图 7-5） 。 镜像花柱至少出现在 12 个科的植物中，但二型镜像花柱仅仅出现在 3 个单子 叶科中屈指可数的几个植物种身上，而且这 3 个科都包括有单型镜像花柱的物种。 在单子叶植物中，只有少数几个从单型到二型镜像花柱的进化转变是明确的。为 什么二型镜像花柱极其罕见？乍看上去，二型镜像花柱的稀有性让人大惑不解， 因为它比单型镜像花柱在降低同株异花自交方面更为有效。而且，既然单型镜像 花柱上既有左花柱又有右花柱的花，除了对两者分别进行遗传固定外，不需要新 的形态发生能力来产生二型情形。在某些方面，这个问题与从雌雄异花同株到雌 雄异株的进化相似。原始状态下的植物产生两种类型的花（雌花和雄花），在后来 的条件下两种花在不同植株上分离。由于这二型情形在原始状态下已经存在，这 种转变应该发生得非常普遍（见 Barrett et al. 2000）。显然，在二型镜像花柱中， 涉及到的内容肯定要比单纯的发育机制复杂，否则从单型镜像花柱到二型镜像花

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柱的进化转变将会十分常见。 一个可能的解释是，同一植株上有着两种花型的单型镜像花柱比二型镜像花 柱将更能产生繁殖保障（reproductive assurance）效应、提高雌性适合度，或者产 生自动选择优势（automatic selection advantage）而提高了雄性适合度。不过，在 自然界中要区分是哪一个利益保证了单型镜像花柱的维持，阻止了二型镜像花柱 进化是极其困难的（详见第二章）。在每天只有少量花开放的物种中，降低同株异 花自交的选择压力将很微弱或不存在，因此二型镜像花柱几乎没有功能上的益处。 这在单花开放的植物身上尤其明显。通过发育上的随机偶然事件，单型镜像植株 上的花可以是左花柱或右花柱的，然而，一旦种群水平上花柱方向接近于 1：1 的比例，遗传固定就没有什么额外的益处了。这一情形在 Heteranthera limosa（雨 久花科）中比较明显，这一物种每天每个枝条只产生一朵花，花是左花柱型还是 右花柱型明显是随机决定的（Barrett et al. 2000） 。相反，二型镜像花柱在降低同 株异花传粉上的优势将在植株每天开花数量较多的物种中表现得最为明显。下面 的事实也许证明了这一点，二型镜像花柱的 Wachendorfia thrysiflora, W. paniculata 和 Heteranthera multiflora 的花展示（floral display）都较大。比较研究镜像花柱类 群与它的非镜像花柱亲属的花展示大小对于进一步探索此想法将很有价值。

（二）柱高二态 柱高二态指不同花型之间在花药高度上没有或只有轻微的变化，而柱头的长 度发生或高于或低于花药位置的改变。这种异位方式造成了柱头探出式与缩入式 两种异位情形的并存，柱头高度与花药高度没有对应性。通常，柱头探出式异位 花中的柱头与花药距离比另一花型中柱头与花药距离要小的多（Baker et al. 2000a, b）。从形态学角度可以发现，柱高二态最重要的特别之处是两种花型中雄蕊高度 基本一致。性器官的这种排列让许多人感到困惑。如果花粉只落在传粉者身体上 的某个部位（就象异长花柱物种的传粉机理可以预测的那样） ，那么为什么两种截 然不同的柱头高度能够在这些物种中维持下来呢？ 正是因为性器官位置明显的不协调，大部分学者认为柱高二态不是一种稳定 的开花策略，而是二型花柱进化过渡阶段的不稳定情形。关于二型花柱进化的理 论模型通常认为： （1） 多态性很难维持（Charlesworth & Charlesworth 1979） ； （2） 对造成花药高低二态的突变的选择可迅速地在种群中固定，产生了完全的交互对 应雌雄异位（Llyod & Webb 1992）。实际上，罕见的柱高二态已被用作为解释二 型花柱进化过程中这种情形被迅速通过的证据（见图 7-7） 。但是，被子植物科中 多态性分布的比较数据对柱高二态是否一定是与二型花柱进化紧密联系在一起的 短暂状态提出了疑问。

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柱高二态出现在个别几个异长花柱科中（如：亚麻科的 linum grandiforum， （Darwin 1877）。其中几个例子中（如：Primula boveana，见 Barrett et al. 2000） ， 柱高二态也许真的是二型花柱进化建立的中间阶段。但，也有报道称柱高二态出 现在没有异长花柱的科中（如： Epacridaceae 中的 Epacris impressa; 杜鹃科的 Kalmiopsis leachiana; 百合科的 Chlorogalum angustifolium; Haemodoraceae 的 Anigozanthos humilis。见 Barrett et al. 2000）。除了 Baker et al.（2000a, 2000）对同 时有着异长花柱和柱高二态的水仙属植物的研究外，对缺少异长花柱物种的科中 柱高二态植物的繁殖生物学我们还几乎一无所知。唯一知道的是，这些非异长花 柱物种没有一个具有异长花柱物种的综合特征。 Arroyo et al.（2002）和 Thompson et al.（2003）的工作让人们开始相信，柱 高二态是一种稳定的多态性，并不一定必然导致二型花柱的进化。他们的研究发 现，石蒜科水仙属（Narcissus）中的花柱多态性也许是短花柱突变株在原始长花 柱种群中的扩散而引起的，因为短花柱突变株的花型降低了自我干扰，尤其是降 低了自花授粉和胚珠贴现。这看起来好像是符合实际的：在水仙属所有研究过的 物种中，S 型具有较 L 型更大的柱头—花药分离程度（Barrett et al. 2000, Thompson 。所有柱高二态的物种具有狭窄的花筒，其中 L 型花内性器官非常靠 et al. 2003） 近。对水仙的野外研究也证实了 L 型的确比 S 型更容易自花授粉（Barrett 1998, Baker et al. 2000a）。不过，Kalmiopsis leachiana （杜鹃科 Ericaceae）中的情况恰 恰相反：S 型花的性器官更为靠近（Barrett et al. 2000）。这种情况也许是，S 型花 难以接受异交花粉而向自交进化。可惜还没有人对之进行实验证明。 由于缺乏柱头与花药高度之间的对应关系，这种异位方式如何实现异交还是 一个谜。但是，两种花型在随机交配种群中以1：1比例出现的事实说明这种二态 现象也是通过非选型（异型）交配（Disassortative mating）而维持的——就像其 它两种异型雌雄异位方式异长花柱和镜像花柱一样（Barrett et al. 2000） 。虽然在 理论模拟中，柱高二态在非选型交配水平大于选型交配水平的情形下可以维持， 但是许多物种都普遍存在柱头探出式花型占优势的种群（即种群中柱头探出式个 体大大多于缩入式的个体）。通过实验和理论模型研究水仙花属植物N. assoanus 和 N. dubius中控制花型变化的潜在选择机制，Baker等人发现（2000a, 2000），N. assoanus的大陆种群中两种花型比例接近1：1，而在小种群中L花型占优势；N. dubius的各种群总是L花型占优势，有的种群只有L花型。他们认为，在水仙花属 中观察到的偏L型的种群是因为L型有着比S型更高的选型交配，具有不同的雄性 可育性是影响花型变化的主要因素。

第二节 雌雄异位的功能与适应意义

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雌雄异位的功能及其适应意义是一个备受争议的话题。早期的人们都认为， 它是一种避免自交的机制（见 webb & Lloyd （1986））。这种研究思路着眼于植 物的雌性适合度，在研究花部结构的时候主要是考虑如何降低自交。不可否认， 在许多植物中，避免自交是雌雄异位的主要功能，甚至是决定性的因素。但是， 不同方式的雌雄异位在降低自交水平程度和效率上还大不相同，而且这种差异也 并不一定与雌雄器官的空间分离大小直接相关，还受传粉机制与传粉者行为的影 响。另一方面，自交不亲和物种中的雌雄异位，以及各种复杂的雌雄异位方式都 暗示着雌雄异位有着更多的功能，如避免雌雄功能干扰、提高异交花粉传递的准 确性。 目前还没有足够的工作研究各种方式雌雄异位的遗传学基础及其系统关系， 不太可能区分各种功能（选择压力）在某一雌雄异位方式中的相对重要性及其出 现先后。在这种情况下，要想对所有雌雄异位方式的功能与进化作出详细的阐述 几乎是不可能的。不过，鉴于雌雄异位方式对植物交配模式的巨大影响，与植物 繁育系统进化的密切相关，在这里我们觉得仍有必要尽可能地指出各种异位方式 的功能及其主要选择压力。 柱头探出式异位既能避免雌雄功能干扰（主要是避免雄性对雌性功能的干 扰），也能降低自交水平，是最为常见的一种雌雄异位方式。大多数柱头探出式异 位的植物都是自交不亲和的，这说明这种异位方式的主要功能是避免雌雄功能的 干扰，而非避免自交。为了避免传粉者在离开时对柱头的二次接触造成自花花粉 碰到柱头，这种异位方式花直径都较传粉者大，以使得传粉者离去的路径能远离 柱头，使得柱头不致影响到自花花粉的散发。但在这种异位方式中，雄性功能（花 粉的散发）可能被在花药之上的柱头及花柱干扰。 柱头缩入式异位无利于降低自交水平,其主要选择压力更可以确定为避免雌 雄功能的干扰。许多人也因为这种异位方式不能有效降低自交水平而认为它是一 种进化的原始状态。不过，正如我们在前面指出的，它也可以通过其它各种辅助 手段实现避免自交的目的，而且这种异位方式还有着一个极大的益处：较高的花 药有利于花粉散发，不致受到柱头影响。由于花粉通常是交配的限制因子、花主 要服务于雄性功能（Barrett 1998）。这种利益使柱头缩入式异位方式被选择、维 持。这也是在柱高二态植物中，短花柱花型得以维持的原因之一。与柱头探出式 异位不一样的是，额外的降低自交水平的选择使得柱头缩入式异位往往进化出筒 状花和高脚杯花的特征，或如鸭跖草科中的特化特征。前者的花部设计限定了传 粉者的类别，使得传粉者本身很难进入花内，只能由其长喙或长吻伸入花内吸食 花蜜，从而降低了自花花粉被碰落到柱头上的可能性；而后者的一些特化特征诱 导了传粉者的活动顺序，保证了传粉者在触碰花药之前先接触到柱头。

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由于同型雌雄异位就可以避免自花花粉引起的自交，甚至也可以限制同株异 花授粉（geitonogamy）的自交，所以异型雌雄异位方式的存在使得人们更加相信 雌雄异位不仅仅是避免自交的机制。人们早就发现，存在异型雌雄异位的 24 个科 135 个属的植物中，有 17 个科不少于 100 个属的植物都具有自交不亲和性（见孟 金陵 1995） ，达尔文当年就是根据异型雌雄异位中的异长花柱否定了雌雄异位作 为避免自交的机制，并根据不同花型的花药位置与柱头位置的互补对应关系，认 为异长花柱是一种提高异交花粉传递准确性的机制（Darwin 1877）。柱高二态的 异位方式缺乏雌雄器官的对应关系，只避免了雌雄功能之间的干扰，而没有令人 满意的异交效率，那么这种异位方式应该是受降低雌雄功能干扰的选择压力所塑 造的。通常认为，这种柱高二态的原始状态是柱头探出式雌雄异位，通过突变而 产生柱头矮于花药的突变体（柱头缩入式雌雄异位）而实现了两种花型并存。虽 然 Charlesworth & Charlesworth （ 1979）认为这种多态性难以维持，但 Barrett （1990）、Llyod & Webb（1992）却认为柱头缩入式的突变花型降低了柱头对花药 散发的影响，提高了雄性适合度而被选择，可以成功侵入柱头探出式异位的种群 内。由于柱头探出式异位能更有效地接受外来花粉（提高了雌性适合度），柱头缩 入式异位能更有效地散发花粉（提高雄性适合度） ，这两个花型在缺乏对应的情况 下也实现了共存（Barrett et al. 2000, Barrett 2003, Thompson et al. 2003）。但在性器 官位置缺乏对应的情况下，异花授粉的准确性和效率究竟有多高还是一个让人既 感兴趣又很疑惑的问题。Barrett et al.（2000）在 N. assaoanus 中发现，虽然两型 中等高的花药位置使得长吻传粉者带走的花粉位于其喙上的特定区域，但通过喙 的盘卷可以使花粉再分散，从而促进了在两个高度的柱头上的有效传递。或者在 传粉者吸食花蜜时，花粉大范围地附在其身体表面，使得柱头高度可以在较大范 围内发生变异。要真正解决这个问题，还需对柱头高低多态性物种的传粉生物学 进行详细研究。此外，固定的花药位置（多处于花筒的喉部）的功能意义及其进 化、L 与 S 型花中性器官相对距离变化的生态学与进化生物学也还是没有人仔细 考虑的重要问题。 动态雌雄异位与动物传粉者有着密切的协同进化关系，因为花部的运动要么 必须通过传粉者的触动才启动，要么必须与传粉者特点、活动规律及其在花上运 动方式相配合才能有效促进异花花粉的传授。这种花的花部结构较为复杂，常在 雄蕊稀少的较进化的科里出现，如姜科、玄参科和兰科等。动态式雌雄异位的这 种运动，尤其是雌蕊的运动往往与性器官成熟程度相关，因此这种特殊的雌雄异 位方式常常伴随着雌雄异熟。

第三节 雌雄异位与雌雄异熟

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雌雄异位与前一章讲述的雌雄异熟（dichogamy）都是同一朵花内的雌雄功能 分离（sexual segregation）（Harder et al. 2000），只不过前者是在空间上， 而后者表现在时间上。从交配效率来看，雌雄异熟必须依靠两次的有效传粉才能 既实现雌性功能（柱头接受外来花粉），又实现雄性功能（散发自花花粉）；而雌 雄异位的两性器官虽然在空间上有所分离，但都同时有功能，可以通过传粉者的 一次访问就同时实现两性功能。所以，虽然雌雄异位可能因为各种原因（异位程 度小，或是传粉者的无规则运动）造成自交和自花雌雄功能干扰，但在交配效率 上是雌雄异熟不能比拟的。实际上，在传粉者无法得到保证的生境中，动物传粉 的雌雄异熟植物将很难成为稳定的交配系统，甚至可能向雌雄异位进化。Webb & Pearson（1993）就在龙胆属植物 Gentiana chathamica 中发现，这一雄性先熟植物 在恶劣天气造成传粉者稀少的生境中进化成为柱头探出式雌雄异位。 另一方面，雌雄异熟在避免同株异花授粉，以及由此造成的雄性适合度下降 方面要比雌雄异位更加有效。雌雄异位中，传粉者的无规律、不定向的运动常常 会造成花内授粉或同株异花授粉。而雌雄异熟，尤其是完全雌雄异熟，同一植株 上的花基本上同处某一个功能中，同株异花授粉的可能性很小。尤其是在风媒植 物中，传粉的不准确性使得雌雄异位也容易出现自花花粉掉落在柱头上。这种情 况下，雌雄异熟显得比雌雄异位更加有利。这也就是雌雄异位物种都是动物传粉， 而雌雄异熟在非动物传粉和动物传粉植物中都普遍存在的一个主要原因（Webb & Lloyd 1986, Barrett 2003）。

第四节 雌雄异位的进化 雌雄异位的进化历程及其选择压力是一个争论已久的问题。细心的读者也许 会发现这样一个现象：几乎所有方式的雌雄异位，包括雌雄异熟，在一开始都被 看作是一种避免自交的机制。实际上，正如我们在前一章和这一章一再强调的， 传统上被认为是阻止自交的花部形态适应也可以被视为是提高雄性适合度（提高 花粉散发效率和异交花粉繁殖成功）和降低花内雌雄功能干扰的一种手段（张大 勇、姜新华 2001。详见第二章）。对雌雄异位进化的认识也必须重视花粉途径传 递的适合度及避免雌雄功能干扰的选择压力。 几乎可以肯定的是，雌雄异位是从柱头与花药紧靠在同一位置的同型花柱 （homostyly）演化而来。从进化发育上来看，柱头探出式雌雄异位比其他的雌雄 异位方式更容易实现，有着这种雌雄异位的突变型很容易侵入同型花柱种群 （Baker et al. 2000a, b）。异型雌雄异位是同型雌雄异位通过突变出另一种雌雄异

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位方式而进化的，之后，在各种选择压力（主要是提高异交传粉的准确性）下， 异型雌雄异位可能被塑造出互补式雌雄异位。不过，具体的进化历程在缺乏遗传 学和系统比较学知识的现状下难以重建。目前研究得最为透彻的是异长花柱中二 型花柱的进化。 Charlesworth & Charlesworth （1979）认为，二型花柱的原始状态是柱头与 花药位置等高的同型花柱。由于这种花型容易发生花内自交，在自交衰退的压力 下产生出不亲和性。后来，在异交花粉有效传递的选择压力下发生不同的雌雄异 位，最后形成了二型花柱（图 7-7A）。

A：避免自交假说

有效的 异交传粉

近交衰退

同型花柱

自交不亲和

二型花柱

B：散发花粉假说

促进花

有效的异

粉散发

交传粉

基因多效性 近交衰退

柱头探出式异位

柱高二态

互补的雌雄异位

二型花柱

图 7-7 二型花柱进化由来的两种假说。箭头示有效传粉方向（改自 Barrett 1992）

Barrett（1990）和 Lloyd & Webb（1992）则认为二型花柱主要是在异交花粉 有效传递的选择压力下出现的（图 7-7B）。他们认为，异长花柱中的二型花柱的 原始状态是柱头探出式异位，而后柱头高低发生了低于花药的突变（花药高低没 有发生变化） ，产生了柱头缩入式异位方式。这两种异位方式的共存形成了柱高二 态，然后在准确传粉的选择压力下，两个花型中位于高处的性器官逐渐统一高低，

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位于低处的性器官也逐渐在高低上趋同，从而进化出花间的雌雄器官互补性。在 这个性器官发生微调的过程中，主要是雄蕊发生高低上的改变以迎合柱头的高低。 之后在型内近交衰退和多效基因的作用下，产生了只有等高性器官之间传粉才亲 和的二型花柱（Barrett 1992）。 对于柱高二态，虽然我们现在还不清楚这种异型雌雄异位是如何维持的，但 它在缺乏二型花柱的科中独立出现至少说明了柱高二态并不一定必然导致二型花 柱的进化（Thompson et al. 2003）。石蒜科水仙属（Narcissus）中柱高二态的起源 也许是短花柱突变株在原始长花柱种群中的扩散而引起的，因为短花柱突变株的 花型降低了花内雌雄功能的干扰，尤其是降低了自花授粉和胚珠贴现（Arroyo et al. 2002）。这看起来好像是符合实际的：在水仙属所有研究过的物种中，S 型具有较 L 型更大的柱头—花药分离（Barrett et al. 2000） 。所有柱高二态的物种具有狭窄 的花筒，其中 L 型花内性器官非常靠近。对水仙的野外研究证实了 L 型的确比 S 型更容易自花授粉（Baker et al. 2000a）。不过，Kalmiopsis leachiana var. leachiana （Ericaceae）中的情况恰恰相反：S 型花的性器官更为靠近（Barrett et al. 2000）。 这种情况也许是，S 型花难以接受异交花粉而向自交进化。可惜并没有人对之进 行进一步的理论分析或实验证明。Barrett（2003）对柱头探出式和柱头缩入式异 位繁殖后果的比较发现，前者在母体异交率上要远远高于后者，而后者的柱头沉 降花粉数和结实率要高于前者。可能就是这两种不同的利益维持了这两种性器官 并不互补的异型雌雄异位方式的并存。 异型雌雄异位中，不同花型不仅有着不同的性器官配置和不同的繁殖角色， 还对个体的其它特征造成了重要的影响，从多个方面直接影响了适合度。如在二 型花柱的 Gelsemium sempervirens 中，短花柱花和长花柱花在蜜的数量和浓度上 没有明显区别，但短花柱花有着更大的花冠。此外，两种花型受到不同的植食压 力：突出的器官往往更容易被伤害。长花柱花中的花柱更容易被取食花朵的动物 采食，在短花柱花中则是雄蕊更容易遭到厄运（Leege & Wolfe 2002）。 镜像花柱在至少 12 个有花植物科中独立进化而来，常伴随着另外一些花部特 征，如二型花药、炫耀的花朵和缺乏花蜜。这种传粉综合征，与异长花柱的综合 征一样，在无关联的类群中出现，表明传粉者的位置对花粉传递和雄性繁殖成功 的重要性造成了功能上的趋同进化。二型镜像花柱物种的数量远少于单型镜像花 柱物种，说明有选择压力维持了单型镜像花柱的存在。这种选择压力可能是，在 同一植株上有着两种花型的单型镜像花柱比二型镜像花柱将更能产生繁殖保障效 应（reproductive assurance）而提高了雌性适合度，和产生自动选择优势（automatic selection advantage）而提高了雄性适合度（见第二章）。另一个阻碍二型镜像花柱 进化的可能因素是同一植株上花柱取向在量上的可遗传变异极少。Barrett 等人 （2000）对比了几个镜像花柱物种（Monochoria korsakovii，Heteranthera mexicana，

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Solanum rostratum）温室内实验种群的左、右花柱的花数，没有发现偏移花柱比 例的个体。绝大多数植株产生数量接近相等的左、右花柱的花。在 M. korsakovii 中，这种近似相等的比例是相对于花在花序内的发育位置而随机产生的。花柱方 向可遗传变异的缺乏将极大地抑制对完全是左花柱或完全是右花柱花型的选择。 很有可能，提供正确定位信息既可把花从腹侧到背侧分开又可把花从左侧到右分 开的基因可能极难组装在一起，尤其是在辐射对称花的物种中（见 Barrett et al. 2000）。 总之，虽然在许多情形下避免自交是进化出雌雄异位的最强选择压力，但在 大多数异位方式中，雌雄异位是作为避免雌雄功能干扰的机制而出现、进化的， 然后在促进异交传粉和避免自交的选择压力下被修饰、巩固而成复杂的异型雌雄 异位。

第五节

结论与展望

雌雄异位普遍存在于有花植物中，甚至成为植物分类、命名的一个参考标准 （如镜像花柱的 Heteranthera multiflora 种加名就是“多个花型”的意思） 。这从 一个侧面反应了人们很早就已经注意到雌雄异位现象，并意识到其重要性。然而， 长期以来对其遗传学和系统比较学的研究一直处于令人不可思议的忽视中。也许， 这只能怪罪于生态学家和遗传学家由来已久的隔阂。令人遗憾的是，在生态学与 遗传学以及进化生物学日益融合的今天，对雌雄异位的遗传学和系统发育等方面 的研究仍然缺乏。研究了近一个半世纪的雌雄异位还有许多方面不为人知，或没 有定论。这一研究领域值得任何一个愿意了解花部综合征，尤其是性器官的布置 对交配格局和植物繁育系统进化影响模式的人们给予充分注意。 可以发现，虽然在异长花柱和大多数镜像花柱的物种中雄蕊也有着位置上的 变化，雌雄异位中主要是雌性器官的变异，雄蕊的变化极为有限（Llyod & Webb 1992, Barrett et al. 2000）。如在柱高二态中，柱头高低变异极大而雄蕊位置几乎完 全不变。就目前来看，还没有发现雄蕊位置有变化而花柱长度或方向相同的物种。 这就提出了一个疑问：为什么雌性器官更易变异？也许在雌雄异位物种中，花药 位置比柱头高度经受着更强大的稳定选择压力？一个可能的解释是，因为柱头高 低的变化对雌性生育力的影响小于相应的花药高度变化对雄性生育力的影响。这 种解释与“新植物繁殖生物学”的观点相一致：在异交物种中，花部设计主要是 针对雄性功能选择的结果，而不是雌性功能的选择（见第二章）。从发育角度来看， 花柱长度，通过细胞分裂和伸长，相对来说容易发生改变；多变的花柱位置能够 解决花粉在植株间的准确传递与避免自花干扰两者的冲突。另一方面，特别是在

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雄蕊着生在花瓣上的管状花中，花药高度发生变异可能极为困难（Barrett et al. 2000）。 有两种几乎没有被人注意到的特殊的雌雄异位方式值得在此提出，那就是单 体雄蕊（monodelphous stamen）和花粉异处再现（secondary pollen presentation）。 单体雄蕊是指花丝联合成包裹花柱的雄蕊管，形成雌雄蕊合生的柱状物 （Column），主要出现在锦葵科（Malvaceae）植物中，如棉、蜀葵（Althaea rosea）、 木槿（Hibiscus syriacus） 、吊灯花（H. schizopetalus）等。这种雌雄器官生长方式 使得有着不同高低的花药都位于通常五裂的柱头下方，表现出一种特殊的柱头探 出式雌雄异位。它的显而易见的好处是，包裹花柱的雄蕊管更减小了柱头、花药 在花平面上的距离，有利于花粉的接受；强度同时得到极大提高的雌雄蕊可以承 受传粉者在花药与柱头上活动带来的压力，从而固定柱头和花药位置，但从雌雄 异位的角度来看，这种独特的异位方式也许还有它独到的好处——因为这种异位 方式使得整个雄蕊群（有多个不同高低的花药）位于柱头的正下方，自花花粉接 触到柱头的可能性几乎完全没有可能。对这种现象的研究不仅可了解雌雄器官联 生的适应意义与进化，还可认识到雌雄蕊柄（Adrogynophore；西番莲植物中着生 雌雄蕊的柄） 、合蕊柱、雄蕊联合现象的功能及其进化。这个科还具有其它一些令 人瞩目的特征：如被子植物最大的花粉；花瓣基部与雄蕊管联生；具副萼（吴国 芳等 1992）。 花粉异处再现是指花粉除了存在于花药之中，还出现在花的其它部位，如花 丝、雌蕊，甚至花被或苞片（Howell et al. 1993） 。花粉异处再现有两种可能的形 式：一是花药开裂后花粉掉落在花内其它部位上并保留较长时间的活性（如天南 星科中花粉掉落在佛焰苞的基部（Howell et al. 1993）），这是一种被动的再现；另 一种形式是花粉着生在花被等部位上，是花粉的主动再现。如木槿、美人蕉等植 物。目前发现的花粉异处再现现象大多是后一种情况，显示出一定的功能意义。 在大多数情况下，花粉异处再现是发生在柱头外表或附近的位置，降低了雌雄异 位程度（Howell et al. 1993）。这种安置提高了花粉散发和沉降到异花柱头的准确 性而具有选择上的优势，但却容易造成雌雄功能干扰和自交。因此，具有花粉异 处展现的物种大多具有雌雄异熟（多为雄性先熟） 、花序内的雌雄异位、干燥的柱 头、自交不亲和系统以及被动或主动地控制昆虫在花中的行为（ Howell et al. 1993）。相反地，在有些物种中，花粉出现在花被、苞片一类的非性器官部位上（如 Epacridaceae 的植物），大大扩大了雌雄异位的程度。这种花粉异处再现的形式使 得花粉展示范围更大，有利于吸引传粉者（尤其是采食花粉的昆虫），也增大了粘 附在访问者身上的可能性。关于花粉异处展现的实验研究还十分稀缺，更无人从 雌雄异位的角度分析其生态学意义及其对繁殖模式的影响。这是值得今后进一步 研究的一个课题。

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雌雄异位中存在许多特化了的复杂方式，显示出不只一个选择压力的作用。 虽然关于雌雄异位功能与适应机制的看法得到了重新确认，但，花内三维空间上 展现出来的杂技般多样的雌雄异位方式仍然有许多不为人知的方面。雌雄异位造 成的交配模式和适合度变化、在不同环境条件下如何进化维持等诸多问题还没有 得到合理的解释和总结。对以上问题的回答，以及探索避免自交、避免雌雄功能 干扰和促进准确的异交传粉这三大选择压力在各种植物小小的花内如何相互妥 协、怎样塑造出相应的花部综合征等问题，将仍然是植物繁殖生态学和植物进化 生物学中令人兴奋的研究领域。

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第八章 雌雄异株 廖万金、张大勇 雌雄异株（dioecy）是雌雄性别功能在个体水平上分离的一种性系统，在雌雄 异株种群中一些个体只产生雄花，另一些个体只产生雌花。虽然绝大多数被子植物 都是雌雄同花（hermaphrodite）的，但是大约一半的被子植物科中都存在雌雄异株 现象（Renner & Ricklefs 1995）。雌雄异株的进化一直是进化生物学关注的一个中 心问题（Thomson & Brunet 1990）。 大量的实验证据表明雌雄异株是由雌雄同花经不同的途径多次独立进化形成 的。自 Darwin（1877）发表《同种植物的不同花型》以来，人们对雌雄异株的进 化途径和进化机制进行了广泛的探讨。Ross（1982）和 Webb（1999）先后总结了 雌雄异株的进化途径。雌全异株（gynodioecy）、雌雄同株（monoecy）等都可能是 雌雄异株进化的中间阶段，但迄今为止，雌雄异株进化的工作大多集中在雌全异株 途径上。至于雌雄异株的进化机制，曾有过广泛的争论。 20 世纪 80 年代以前主要从避免自交（inbreeding avoidance）的角度解释雌雄 异株的进化，人们认为性别分离可以促进异交的发生，通过降低近交衰退 （inbreeding depression）提高后代的适合度（Ross & Shaw 1971, Lloyd 1975c, Charlesworth & Charlesworth 1978a, Charlesworth & Charlesworth 1978b, Ross 1978, Bawa 1980, Thomson & Barrett 1981, Ross 1982）。如果雌性个体和两性个体的种子 产量一致，而两性个体的自交后代又表现出一定程度的近交衰退，那么雌性个体将 会受到选择，进而促进雌雄异株的发生。另外，雌雄异株彻底避免了雌雄两个性别 之间的功能干扰，因而可能导致了植物从雌雄同体向雌雄异株的转化，但现在还鲜 有这方面的研究和报导。沙蒙狐蝠（Pteropus samoensis）和铜绿辉椋鸟（Aplonis atrifuscus）传粉的藤露兜树（Freycinetia reineckei），其雌雄异株的性系统可能就是 为了避免雌雄干扰，尤其是雄性对雌性功能的干扰（Cox 1981, 1982）。 性别分配模型为解释雌雄异株的进化提供了一个新的理论框架，该理论认为主 要是通过繁殖资源在雄性和雌性两个方面有差别的投入从而对雌雄两个性别进行 有差别的选择驱动了雌雄异株的进化。即使不存在近交衰退，如果雌性个体节约的 雄性投入完全转投到雌性功能，使得雌性个体的种子产量达到两性个体的两倍以 上，那么这些相对于两性个体多生产的种子所带来的雌性适合度增加能弥补由于缺 少花粉输出而导致的雄性适合度损失。近些年来，越来越多的研究从繁殖资源在雌 性 和 雄 性 功 能 之 间 的 优 化 分 配 来 考 虑 雌 雄 异 株 的 进 化 问 题 （ Charlesworth & Charlesworth 1981, Charnov 1982, Charlesworth 1999）。此外，从传粉者有选择性的

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访问行为（Beach & Bawa 1980, Beach 1981, Ashman 2000）、植食动物偏好性的取食 行为（Ashman 2002）等方面也提出了一些假说来解释雌雄异株的进化。 本章将首先概述雌雄异株这种性系统在被子植物中的发生频率和科属分布，继 而总结从雌雄同花向雌雄异株进化的几条途径，最后主要针对雌雄异株进化的机 制，着重阐述雌雄异株进化的一般理论模型和避免自交等几个假说。

第一节 雌雄异株在被子植物中的发生范围 雌雄异株非常零散的系统学分布表明雌雄异株是从不同的被子植物科中多次 独立进化形成的（Lewis 1942, Lloyd 1982），在世界范围内广泛分布（Yampolsky & Yampolsky 1922, Renner & Ricklefs 1995）。Yampolsky & Yampolsky（1922）对 121,492 种被子植物性系统的调查研究表明，约有 3.9%的物种是雌雄异株的（依据 Engler & Prantl 的分类系统）。而 Renner & Ricklefs（1995）发现，被子植物中有 959 个属有雌雄异株现象，大约有 14,620 个物种（占 6%）的被子植物具有雌雄异株的 性系统，分布于 143 个科中（表 8-1）。雌雄异株植物多数都是分布于热带地区的木 本植物，并且多为攀援生长型，依靠非生物媒介进行传粉（Renner & Ricklefs 1995）， 往往形成肉果，主要靠动物进行传播（Bawa 1980, Givnish 1980, 1982, Flores & Schemske 1984, Muenchow 1987）。在 Renner & Ricklefs 的研究中，难以理解的是在 生物传粉和木本生长型、非生物传粉和温带分布之间存在正相关关系。Vamosi et al. （2003）认为，Renner & Ricklefs 虽然也进行了科属水平上的比较，但他们将科作 为独立的单位进行比较忽视了系统发育的影响。采用系统发育方法校正后，生物传 粉和木本生长型两个性状之间不存在正相关，非生物传粉和温带分布两个性状之间 的相关关系也仅在菊亚纲中检测到（Vamosi et al. 2003）。 从地理分布格局看，岛屿可能由于长期的地理隔离以及海洋性气候等方面的原 因，其植物区系中雌雄异株植物所占的比例比大陆高。在夏威夷岛所有的土著被子 植物中有 14.7%表现出雌雄异株的性系统（Sakai et al. 1995a, b），在新西兰，雌雄 异株发生的频率也很高，在土著被子植物中占 12-13%（Godley 1979）。但并非所有 岛屿植物区系中雌雄异株性系统的频率都如此之高，在西班牙东部的巴利阿里群岛 雌雄异株植物只占到 2.6%（Fox 1985）。从系统发育上看，雌雄异株在双子叶植物 中出现的频率比在单子叶植物中出现的频率高（Renner & Ricklefs 1995）。根据 Cronquist 系统，不管是双子叶植物还是单子叶植物，雌雄异株在原始类群中出现 的频率高于比较高级的类群（Cronquist 1988）。但总的说来，雌雄异株在系统发育 方面的分布格局不是太明显（Sakai & Weller 1999）。

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表 8-1 雌雄异株在被子植物科中的分布 槭树科 Aceraceae

葫芦科 Cucurbitaceae

豆科 Leguminosae

猕猴桃科 Actinidiaceae

南蔷薇科 Cunoniaceae

Leitneriaceae

龙舌兰科 Agavaceae

丝粉藻科 Cymodoceaceae

百合科 Liliaceae

番杏科 Aizoaceae

莎草科 Cyperaceae

半边莲科 Lobeliaceae

泽泻科 Alismataceae

四数木科 Datiscaceae

桑寄生科 Loranthaceae

苋科 Amaranthaceae

毒鼠子科 Dichapetalaceae

锦葵科 Malvaceae

漆树科 Anacardiaceae

刺戟草科 Didieraceae

野牡丹科 Melastomaceae

番荔枝科 Annonaceae

薯蓣科 Dioscoreaceae

楝科 Meliaceae

冬青科 Aquifoliaceae

柿树科 Ebenaceae

防己科 Menispermaceae

五加科 Araliaceae

厚壳树科 Ehretiaceae

荇菜科 Menyanthaceae

橡实科 Balanopaceae-

胡颓子科 Elaeagnaceae

羽果科 Misodendraceae

蛇菰科 Balanophoraceae

杜英科 Elaeocarpaceae

杯轴花科 Monimiaceae

Batidaceae

岩高兰科 Empetraceae

桑科 Moraceae

凤梨科 Bromeliaceae

澳石南科 Epacridaceae

杨梅科 Myricaceae

槽柱花科 Brunelliaceae

杜鹃花科 Ericaceae

肉豆蔻科 Myristacaceae

橄榄科 Burseraceae

谷精草科 Eriocaulonaceae

折扇叶科 Myrothamnaceae

黄杨科 Buxaceae

杜仲科 Eucommiaceae

紫金牛科 Myrsinaceae

苏木科 Caesalpinioideae

大戟科 Euphorbiaceae

茨藻科 Najadaceae

白花菜科 Capparidaceae

大风子科 Flacourtiaceae

猪笼草科 Nepenthaceae

番木瓜科 Caricaceae

鞭藤科 Flagellariaceae

紫茉莉科 Nyctaginaceae

石竹科 Caryophyllaceae

瓣鳞花科 Frankeniaceae

珙桐科 Nyssaceae

木麻黄科 Casuarinaceae

丝缨花科 Garryaceae

吊珠花科 Octoknemaceae

卫矛科 Celastraceae

禾本科 Gramineae

铁青树科 Olacaceae

连香树科 Cercidiphyllaceae

藤黄科 Guttiferae

木犀科 Oleaceae

藜科 Chenopodiaceae

金缕梅科 Hamamelidaceae

柳叶菜科 Onagraceae

金粟兰科 Chloranthaceae

水鳖科 Hydrocharitaceae

列当科 Orobanchaceae

使君子科 Combretaceae

水穗草科 Hydrostachydaceae

棕榈科 Palmae

鸭跖草科 Commelinaceae

茶茱萸科 Icacinaceae

小盘木科 Pandaceae

菊科 Compositae

Julianaceae

露兜树科 Pandanaceae

牛栓藤科 Connaraceae

灯心草科 Juncaceae

西番莲科 Passifloraceae

旋花科 Convolvulaceae

水麦冬科 Juncaginaceae

商陆科 Phytolaccaceae

山茱萸科 Cornaceae

唇形科 Labiatae

胡椒科 Piperaceae

景天科 Crassulaceae

木通科 Lardizabalaceae

海桐花科 Pittosporaceae

隐翼科 Crypteroniaceae

樟科 Lauraceae

车前草科 Plantaginaceae

（接下页）

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（续上页） 蓼科 Polygonaceae

山榄科 Sapotaceae

霉草科 Triuridaceae

山龙眼科 Proteaceae

虎耳草科 Saxifragaceae

伞形科 Umbelliferae

绒子树科 Quiinaceae

五味子科 Schisandraceae

榆科 Ulmaceae

大花草科 Rafflesiaceae

玄参科 Scrophulariaceae

荨麻科 Urticaceae

毛茛科 Ranunculaceae

杯盖花科 Scyphostegiaceae

败酱科 Valerianaceae

帚灯草科 Restionaceae

苦木科 Simaroubaceae

马鞭草科 Verbenaceae

鼠李科 Rhamnaceae

菝葜科 Smilacaceae

堇菜科 Violaceae

蔷薇科 Rosaceae

茄科 Solanaceae

葡萄科 Vitaceae

茜草科 Rubiaceae

海桑科 Sonneratiaceae

黄脂木科 Xanthorrhoeaceae

芸香科 Rutaceae

梧桐科 Sterculiaceae

林仙科 Winteraceae

杨柳科 Salicaceae

柽柳科 Tamaricaceae

角果藻科 Zannichelliaceae

刺茉莉科 Salvadoraceae

山茶科 Theaceae

大叶藻科 Zosteraceae

檀香科 Santalaceae

瑞香科 Thymelaeaceae

蒺藜科 Zygophyllaceae

无患子科 Sapindaceae

椴树科 Tiliaceae

数据引自 Givnish（1982）、Kevan et al. （1985）、Cipollini & Stiles（1991）、Arista et al. （1999） 以及 Givnish（1982）的参考文献，汉名参见《新编拉汉英植物名称》，部分非国产科的汉名译法 参照汤彦承、路安民（2003）。

第二节 雌雄异株进化的途径 自 Darwin（1877）发表《同种植物的不同花型》以来，针对性二态（gender dimorphism）的起源和向雌雄异株进化的途径，人们已经提出了很多假说（Lewis 1942, Lloyd 1980）。早期的工作主要是对同一属内的两性（cosexual）物种和性二态 物种进行简单的对比分析，以及对性二态类群的花部形态进行定性的描述。近 20 年来，这方面的研究已经由定性描述转向定量统计、充分运用分子标记进行系统树 研究，并且开展了理论模型研究，极大地促进了我们对性二态，尤其是雌雄异株起 源的认识。 从各种不同形式的两性状态向雌雄异株进化的途径，现在有 5 条已经基本得到 了证实（图 8-1）。这 5 条进化途径可以分为两大类： （1）雄性（或雌性）不育突变 体入侵两性个体组成的种群，形成雌全异株（或雄全异株） ，进而形成雌雄异株； （2）选择直接作用于性二态的两性物种，如异型花柱（heterostyly）或雌雄异型异 熟（heterodichogamy）植物，形成雌雄异株。繁殖资源在雌雄两个性别功能之间有 选择性的再分配在雌雄异株的进化过程中可能扮演着重要的作用。迄今为止，大多 数研究都集中在两性状态经雌全异株向雌雄异株进化这条途径上，但是，Renner &

335

Ricklefs（1995）对所有被子植物性系统的调查数据进行分析后指出，雌雄同花通 过雌雄异花同株这条途径进化成雌雄异株可能更为常见。 雌雄同花

雌全同株

雌雄异型异熟或 二重雌雄异熟

雄全同株

异型花柱

雌雄同株

雌全异株

类雌雄异株

雄全异株

雌雄异株 图 8-1 两性状态向雌雄异株进化的 5 条途径。类雌雄异株（paradioecy）是指性二态种群 中雌性个体和雄性个体在性别功能上都有一定反复的现象。关于雄全异株途径，现在没有 任何确凿的证据证明雌雄同花经雄全异株向雌雄异株进化，相反，数据表明现在已知的几 个雄全异株性系统都是从雌雄异株进化而来的。

Ross（1982）提出雌雄异株还可能直接由雌雄同花进化形成的。在这条途径中， 雄性个体和雌性个体在功能上都表现出一定程度的雌雄同花状态。也就是说，在向 雌雄异株的进化过程中，两个性别的个体都有一定的反复。即使这条途径的确存在， 也可以看作是经类雌雄异株向雌雄异株进化的晚期阶段，所以，本文没有将 Ross 提出的由雌雄同花直接向雌雄异株进化途径与其它 5 条途径相提并论。

一、从两性状态经雌全异株向雌雄异株进化 雌性个体（即雄性不育突变体）成功侵入两性种群，就形成了雌全异株的性系 统，这一过程已经得到了广泛的认同。在雌全异株种群中，雌雄同花个体的种子生 育力逐渐降低，主要或完全行使雄性功能，从而形成雌雄异株的性系统。早在 1877 年，Darwin 就提出雌全异株是雌雄同花向雌雄异株进化的一条途径，之后有一些 研究又针对特定的属对这一途径进行了明确的表述（Thomson 1881），但也存在不 同的看法（Crowe 1964）。 通过雌全异株途径形成的雌雄异株植物的雌性个体有时候也可能会出现没有

336

雌性个体频率

功能的退化雄蕊，但一般只严格地执行雌性功能。而雄性个体外观上类似于雌雄同 花，它们的胚珠、柱头、子房都发育得很好，但是柱头发育不完全；或者甚至在外 观上就是雌雄同花，但结实率非常低或者完全不能结实（Ross 1982）。通过雌全异 株途径向雌雄异株进化在不同的植物类群中可能以不同的两性状态起源（图 8-1）。 大多数情况下，其直接的祖先都是雌雄同花的，但也可能起源于雄全同株、雌全同 株或者雌雄异花同株植物（ Kaplan & Mulcahy 1971, Valdeyron & Lloyd 1979, Primack & Lloyd 1980, Kohn 1989）。 通过雌全异株途径向雌雄异株进化面临这样一个问题：对动物传粉的物种而 言，两性花和单性花用于吸引传粉者的资源投入是一样的，传粉者平均访问两次， 单性花才能完成一次传粉，而两性花却能完成两次传粉。所以在动物传粉的雌雄同 花植物中，雌雄异株很难进化。吸引传粉者的成本越大，雌雄异株的进化就越困难 （Charlesworth & Charlesworth 1987）。在非生物传粉和非特异性小型昆虫传粉的植 物中，雌雄异株更可能发生（Charlesworth 1993） 。事实上，大多数雌雄异株植物都 是木本植物，并且个体较大、种群密度较高，多为风媒传粉（Freeman et al. 1997）。

图 8-2 澳 大 利 亚 Wurmbea dioica 35 个性二 态种群 中雌 性个体 频率与 不稳 定雄性 个体的 负相 关 关 系 （ Barrett 1992） 。 不稳定雄性个体频率

Barrett（1992）对分布于澳洲西部、中部和东南部的 Wurmbea dioica 的性系统 进行了调查，对雌雄同花经雌全异株向雌雄异株进化途径给出了有力的证据。他发 现澳洲西部（WA）既有性单态（monomorphic）种群又有性二态种群，而其它地 方（SA、Vic、ACT）的种群都是性二态的，但是雄性个体不稳定，经常出现雄花 结实的现象，某些种群雄性个体的结实率相当高（称之为不稳定雄性个体），基本 表现出雌全异株的状态（Barrett 1992）。Wurmbea 属起源于非洲并且都是雌雄同花 的，所以 W. dioica 的雌雄异株性系统极有可能是在澳洲大陆扩散过程中进化形成 的。Barrett 同时发现种群中不稳定雄性个体的比例越高，雌性个体的频率就越低（图

337

8-2）。换言之，如果种群中有一定比例的不稳定雄性（相当于雌雄同花）个体，种 群就表现为雌全异株的状态。而在不稳定雄性个体比例很低的性二态种群中，雄性 个体和雌性个体维持着一个相对平衡的比例，即形成雌雄异株的性系统。W. dioica 表现出的随雌性个体频率的增加不稳定雄性个体比例逐渐减少这一趋势很好地证 明了经雌全异株向雌雄异株进化这条途径的存在（Barrett 1992）。对其它一些植物 的研究也为雌雄异株的这条进化途径提供了证据（Lloyd 1980, Delph 1990, Weller et al. 1990, Mayer & Charlesworth 1992, Wolfe & Shmida 1995, Sakai et al. 1997）。

二、从雌雄同株经类雌雄异株向雌雄异株进化 在雌雄同株途径中，雌雄同株种群内对花性比数量遗传变异的分裂选择，将使 种群逐渐产生性别特化，最终形成雌性个体和雄性个体（Barrett 2002a） 。从雌雄同 株经类雌雄异株（paradioecy）向雌雄异株进化，无论是实验研究（Lloyd 1972a, b, 1975a, b, 1980, Lahavginott & Cronk 1993, Costich 1995 ），还是理论模型研究 （Charlesworth & Charlesworth 1978b） ，都已经积累了大量的资料。Lewis（1942） 最先对这一进化途径进行了表述。Renner & Ricklefs（1995）对所有被子植物性系 统的调查数据进行分析后也指出，雌雄同花通过雌雄异花同株这条途径进化成雌雄 异株可能是更常见的。宽叶慈姑（Sagittaria latifolia）等植物同时具有雌雄异花同 株和雌雄异株两种性系统，很好地说明了这条进化途径的存在（Sarkissian et al. 2001, Dorken et al. 2002）。但是，迄今为止对这条途径的研究还相对不够重视。 与前一条途径不相同的是，本条途径进化的起点（雌雄同株）和进化的终点（雌 雄异株）所有的花都是单性的。雌雄同株是雌雄器官在花水平上的分离，而雌雄异 株是雌雄器官在个体水平上的分离。通过雌全异株途径进化的早期，有一个严格的 雄性不育突变体建立的过程，在进化的晚期，通常也只有雄性个体的性表达存在一 定的反复。而从雌雄同株经类雌雄异株进化的早期，不存在严格的雄性不育或雌性 不育个体，并且进化的晚期，雌雄两个性别的个体在性表达上往往都存在一定的反 复。从发育的观点来看，雌全异株途径存在两个彼此独立的不育事件，而经类雌雄 异株进化途径中，雌性不育和雄性不育事件已经发生，只是在雄花和雌花相对比例 的趋异过程中出现了两个性别的进一步特化。图 8-3 清楚地表示了 Gingidia montana 通过雌全异株途径进化和 Leptinella dendyi 通过类雌雄异株途径进化的区别。 对同一属内具有不同性表达状态的物种进行的研究已经为雌雄异株的这条进 化途径提供了强有力的证据。Lloyd（1972a, b, 1975a, b, 1980）对分布于新西兰的 Leptinella 属进行了详细的研究，全面地分析了雌雄同株经类雌雄异株向雌雄异株 进化这条途径。Leptinella 属表现出雌雄异花同株和各种形式的二态性系统。其中 一个雌雄异花同株的种群中部分花表现出花粉不育或种子不育，随着雄花和雌花相

338

性分化程度

对比例的变化，就出现了性别特化（Lloyd 1975a）。Lloyd（1980）认为这是因为在 头状花序的向心发育过程中，发育转换的节律发生了改变，导致雄花向雌花的改变。 Charlesworth & Charlesworth（1978b）对雌雄异花同株经类雌雄异株向雌雄异株进 化途径进行了模型研究，他们认为降低自交率和增加种子适合度这两个因素可以促 使雌雄同株种群降低花粉产量，即减少雄花数量，通过资源再分配的调节，增加雌 花的产量，从而向雌雄异株进化。最近对新热带灌木 Siparunaceae 科的分子系统发 育研究也证实雌雄异株多次起源于雌雄异花同株植物（Renner & Won 2001）。

结实的花所占的百分数

雌花的百分比

图 8-3 雌全异株途径（Gingidia montana, 左图）和类雌雄异株途径（Leptinella dendyi, 右 图）进化过程中性表达的分布。●：偏雄个体；○：偏雌个体。雌全异株途径，一直存 在严格的雄性不育个体，随性别分离程度的增加，不稳定雄性个体能结实的花所占的比 例下降。从雌雄同株经类雌雄异株途径，进化的早期不存在严格的单性不育个体，在进 化的晚期，雌性个体和雄性个体都表现出较低水平的反复（根据 Webb 1999 修改） 。

三、从雌雄同花系统经雄全异株向雌雄异株的进化 Darwin（1877）指出某些雌雄同花个体花粉产量的增加可能会导致雌性功能的 减弱，这样就形成了由雄性个体和雌雄同花个体共同组成的雄全异株性系统。在资 源再分配的调节下，雄全异株植物的雌雄同花个体的雄性功能进一步减弱而雌性功 能得到加强，从而形成雌雄异株。自 Darwin 以来，有过一些关于雄全同株性系统 的研究，并且认为雌雄异株可能通过雄全异株途径得以进化（Bawa & Beach 1981, Ross 1982）。 但事实上，雄全异株性系统在被子植物中所占比例极低，以至于 Darwin 认为

339

考察这种性系统都没有什么意义。Charlesworth（1984）、Lloyd（1975c）分别从理 论模型和进化稳定对策（evolutionary stable strategy, ESS）两个方面考察了雄全异 株性系统的适合度问题，他们认为雄性个体（雌性不育突变体）要成功侵入雌雄同 花种群，必须通过花粉输出、增加存活率等方面获得巨大的适合度收益，这往往是 不可能的。而雄性不育突变体（雌性个体）产生的全是异交种子，只要雌雄同花个 体存在部分自交和近交衰退，雌性个体在适合度收益上就比雌雄同花个体有优势。 另外，从遗传系统来看，雌全异株的维持靠的是复杂的细胞质-细胞核遗传机制， 但是雄性个体不能产生种子，所以不存在通过母本传递的细胞质遗传控制系统，这 可能也是雄全异株植物极为稀少的一个原因。 基于这样的理论基础，Charlesworth（1984）对已报导的雄全异株系统进行了 进一步的分析。一般说来，早期报导的雄全异株性系统都是根据对花部形态进行定 性观察确定的，而没有对功能的性（functional gender）进行定量的检测。从功能上 看，已报导的雄全异株性系统中的雌雄同花个体几乎都是雌性个体，它们的花粉是 不育的，所以说这些所谓的雄全异株性系统在功能上应该是雌雄异株的，但是这并 不能表明雌雄异株是通过雄全异株而进化的（Charlesworth 1984）。 对四数木科植物 Datisca glomerata 的研究令人信服地证明了雄全异株性系统 的存在，但是研究表明雄全异株并不是从两性状态向雌雄异株进化的中间阶段，相 反，雄全异株是雌雄异株向两性状态转变的中间阶段（Liston et al. 1990, Rieseberg et al. 1992）。现已知的其它几个真正在功能上为雄全异株的实例都是从雌雄异株进化 而来的（Pannell 2002a, b），因为与这些物种亲缘关系最近的物种都表现为雌雄异 株的性系统。所以，从已有证据来看，在理论上我们可以说从两性状态经雄全异株 向雌雄异株进化是一条可能的途径，但至少到现在，这条途径还没有任何确凿的证 据（Barrett 2002a）。

四、从异型花柱向雌雄异株的进化 异型花柱是指花柱和雄蕊高度差异、自交不亲和系统以及一系列的花粉和柱头 多态等多种性状的组合（Barrett et al. 2000）（见第七章）。一般认为，异型花柱的 进化是为了促进植物个体间的精确传粉以及避免花粉和柱头之间的性别干扰 （Lloyd & Webb 1992）。许多形态上是异型花柱的类群在功能上都是雌雄异株的， 所以 Darwin（1877）指出在许多类群中雌雄异株可能都是从异型花柱进化而来的。 从异型花柱向雌雄异株进化这条途径也已经在很多科中得到了证实（Ornduff 1966, Wyatt 1983, Lack & Kevan 1987, Baker et al. 2000）。在这几个研究实例中，长花柱个 体在功能上都是雌性的，而短花柱个体则是雄性的。Barrett et al.（2000）对各种不 同类型的花柱多态性的功能和进化进行了详细的讨论。

340

Lloyd（1979）从理论模型研究的角度探讨了从异型花柱向雌雄异株进化这一 途径，指出两种柱头多态类型逐步的性别特化最终能够导致雌雄异株的形成。紫草 科破布木属（Cordia）的两种植物就表现出了从完全的异型花柱向严格的雌雄异株 进化过程中各种不同程度的性别特化（Opler et al. 1975, Lloyd 1979）。Lack & Kevan （1987）对印度尼西亚的一种二型花柱植物 Sarcotheca celebica 的繁殖生物学进行 了研究，发现这种二型花柱植物的短花柱个体产生的花粉比长花柱个体的多，但结 的果实比长花柱个体的少，也就是说，短花柱个体主要是通过雄性途径（花粉输出） 获得适合度收益，而长花柱个体则主要通过雌性途径（果实和种子）获得适合度收 益。两种花柱类型已经表现出了一定程度的性别特化。已经在紫草科 （Boraginaceae）、荇菜科（Menyanthaceae）、茜草科（Rubiaceae）等科中报导了从 二型花柱向雌雄异株进化的途径（Pailler et al. 1998）。人们认为这种转变包括长花 柱型和短花柱型的性别特化逐渐增加，大多数情况下将分别转化为雌性个体和雄性 个体（Barrett 2002a）。 驱动异型花柱向雌雄异株进化的选择压力是什么呢？从自交不亲和系统和传 粉系统等方面人们给出了各种各样的解释。Ornduff（1966）认为异型花柱植物原 本是自交不亲和的，由于自交不亲和系统崩溃，在促进异交的选择压力下雌雄异株 得以进化。Beach & Bawa（1980）则认为是传粉者口器类型的改变使得个体间的花 粉传递没有了方向性，从而导致短花柱个体在功能上更倾向于雄性，而长花柱个体 在功能上更倾向于雌性。但这一说法很难解释雌雄异株进化过程中的遗传改变 （Muenchow & Grebus 1989）。

五、从雌雄异型异熟或二重雌雄异熟向雌雄异株进化 雌雄异型异熟和二重雌雄异熟是雌雄异熟的两种表现形式。雌雄异型异熟包括 两种遗传型，当一种类型的雄性功能成熟时，另一种类型的雌性功能成熟。而二重 雌雄异熟在整个花期通常先表现为雄性阶段、继而雌性阶段、然后再雄性阶段的这 样一个循环（参见第六章）。这两种性系统可能都是向雌雄异株进化的起点。如果 在某种传粉模式下，型间花粉流存在差异，就可能导致一种类型的个体更多的作为 父本而存在，而另一种类型的个体则更多的作为母本（Lloyd 1979）。这条进化途径 早期的最好例证可能来自于对槭树属（Acer）二重雌雄异熟植物的研究（De Jong 1976）。之后，对瑞香科植物 Thymelaea hirsuta 和藜科植物 Grayia brandegei 的研究 为这条途径提供了证据。但是，在 T. hirsuta 中可能是雄性先熟植物演化为雌性个 体，雌性先熟个体向雄性发展（Dommee et al. 1990）；而在 G..brandegei 中则刚好 相反（Pendleton et al. 2000）。后者可能是从雌雄异型异熟向雌雄异株进化的主要途 径。

341

Pendleton et al.（2000）比较了不同生境和不同年份 G. brandegei 雄性先熟和雌 性先熟两种交配型的胚珠数量、种子产量等繁殖参数，结果表明由于生长后期环境 干旱导致雄性先熟个体结实率下降，即降低了雄性先熟个体的雌性适合度收益；雌 性先熟个体尽管也产生了大量的花粉，但是由于其花粉成熟时可获得的胚珠数量有 限，雌性先熟个体通过花粉途径获得的适合度收益将降低。所以，G. brandegei 的 雄性先熟个体将主要行使雄性功能，而雌性先熟个体则主要行使雌性功能，向雌雄 异株演化（Pendleton et al. 2000）。 但总的说来，由于具有雌雄异型异熟或二重雌雄异熟这两种性系统的被子植物 非常稀少，而且这两种性系统以及向雌雄异株进化过程中的过渡状态比较复杂，很 难对其定量的研究，不足以给出确切的解释，所以，这条向雌雄异株进化的途径还 有待深入研究（Lloyd 1980, Lloyd & Bawa 1984）。

第三节 理论模型及其检验 理论模型研究是科学研究的一条重要途径。对雌雄异株进化进行理论模型研 究，可以对雌雄异株的进化给出各种理论上可能的解释，引导我们对模型的假设和 预测进行实验检验。针对雌雄异株的进化，已经提出了许多理论模型，试图根据几 个重要的参数来解释性系统的进化，主要包括近交衰退、最优性别分配模式等 （Barrett 1998）。

一、单性个体入侵两性种群的条件 一般说来，雌雄异株不可能由雌雄同花一步突变得到，而很有可能是由于不同 的原因多次独立进化而来（Lewis 1942, Lloyd 1982）。因此，雌雄异株的进化理论 通常都集中在单性突变体入侵两性种群的情况上（Ross 1978）。考察单性个体侵入 两性种群的条件实际上就是比较单性突变体和两性个体的适合度差异。而要比较二 者适合度的差异，就必然会涉及到单性突变体和两性个体的生育力。又由于雌雄异 株这种性别分离的性系统的进化很可能是为了避免自交，所以，关于雌雄异株进化 的理论模型必然要包括自交率、以及表示异交和自交后代适合度差异的变量（即近 交衰退）。因此，雌雄异株进化的理论模型一般都要包括生育力、自交率以及近交 衰退等参数。 Lewis 早在 1941 年就率先研究了单性个体入侵雌雄同花种群这一问题，并发 现：单性突变体保留下来的性别功能必须是原来两性个体该功能的两倍以上，单性 突变体才可能侵入（Lewis 1941）。由于雄性不育系统可以由父本和母本两个途径

342

传递，而雌性不育只能通过父本传递，所以，雄性不育比雌性不育更可能进化。也 就是说，雌性个体侵入两性种群可能比雄性个体侵入更容易。比较两性个体和单性 突变体的适合度，就能找到单性突变体入侵两性种群的条件。 两性个体的适合度 Wc（推导过程见图 8-4） 、单性突变体的适合度 Wf 和 Wm 分 别如下： 两性 个体：

[(1 − s )mc ]  Wc = f c 1 + s (2i − 1) +  V  

（8-1）

雌性突变体： W f = f f 雄性突变体： Wm =

（8-2）

mm ∑ [ f c (1 − s )]

∑m

（8-3）

c

式中：fc — 两性种群中雌性生育力值， mc — 两性种群中雄性生育力值， s — 自交率， i — 自交后代相对于异交后代的适合度， V — 平均每个体的花粉产量， ff — 雌性突变体的生育力值， mm — 雄性突变体的生育力值。

两性个体的总适合度

Wc 雌性功能获得的适合度

由自交获得的雌性 适合度

f c si

由异交获得的雌性 适合度

f c (1 − s )

图 8-4 两性个体适合度（Wc ）的推导。其中，

雄性功能获得的适合度

由自交获得的雄性 适合度

f c si

由异交获得的雄性 适合度

[ f c (1 − s )mc ] V

f c 和 mc 分别表示两性个体雌性功能和雄

性功能的生育力值，s 表示自交率，i 表示自交后代相对于异交后代的适合度，V 表示平均 每个体的花粉产量。

343

单性突变体要想侵入进化稳定的两性种群，单性突变体的适合度应该比两性个 体的适合度高（ W f > Wc 或者 Wm > Wc ）。如果令 k 和 K 分别表示雌性和雄性生育 力的增加（即： k =

f f − fc fc

；K =

mm − mc ）；δ 表示近交衰退（ δ = 1 − i ），那 mc

么单性突变体入侵两性种群的条件则为： 对于雌性突变体： k > 1 − 2 sδ 对于雄性突变体： 1 + K >

2(1 − sδ ) (1 − s )

（8-4） （8-5）

雌性个体入侵两性种群的条件表明：如果不存在近交衰退（δ = 0），雌性突变 体要想成功侵入两性种群其生育力必须加倍（k > 1），也就是说雌性突变体的种子 产量必须达到两性个体的两倍以上才可能侵入两性种群。如果雌性个体的生育力不 增加（k = 0） ，那么只有当自交率与近交衰退的乘积大于 0.5，即存在较高程度的自 交和近交衰退时，雌性突变体才能侵入。与此类似，雄性个体要入侵完全异交的两 性种群（s = 0），其生育力也必须加倍（K > 1） 。如果要入侵部分自交的种群，生 育力还必须增加得更多（Lloyd 1974, 1977, Charlesworth & Charlesworth 1978a）。这 些结果是合理的，因为每一个后代都有一个父本和一个母本，对单性突变体而言， 有一半的繁殖适合度丢失了，如果单性个体不能使保留下来的性别的生育力加倍的 话，它的适合度就比两性个体的适合度低。总之，单性突变体要想成功侵入两性种 群，绝大多数情况下，其生育力都必须增加，或者伴随着较高程度的自交和近交衰 退。所以，对雌雄异株进化的机制，传统上一直是从避免自交这个角度来解释。后 来，随着雌雄异株进化的理论模型的发展，才引导人们从资源在雌雄性别功能之间 的再分配导致生育力增加这个角度来解释雌雄异株的进化。当然，这其中还出现了 其它一些解释雌雄异株进化的假说，如传粉者选择假说、植食作用选择假说、以及 避免雌雄性别干扰等。

二、雌雄异株进化机制的几个假说 自 Darwin（1877）首次讨论雌雄异株植物的进化以来，关于雌雄异株的进化 动力有过广泛的探讨。雌雄异株是雌雄性别功能分离得最完全的一种性系统，彻底 避免了雌雄两个性别功能之间的干扰，但这方面的研究开展得较少。从避免自交角 度解释雌雄异株进化的理论和实验工作主要集中在 20 世纪七八十年代，是对雌雄 异株进化最经典的解释。但是避免自交只是从雌性的角度来考虑个体的适合度收

344

益，而忽视了雄性功能对适合度的贡献。资源再分配理论是继避免自交之后提出的 另一种解释雌雄异株进化的机制。资源再分配理论侧重于繁殖资源在雌雄两个功能 之间的优化分配，从雌性功能和雄性功能两个方面来考虑个体的适合度。近 30 年 来，越来越多的研究都是从繁殖资源在雌性和雄性功能之间的优化分配来考虑雌雄 异株的进化问题（Charlesworth & Charlesworth 1981, Charnov 1982, Charlesworth 1999）。此外，传粉者选择、植食动物有差异的捕食也可能是雌雄异株进化的选择 力量。

（一）避免自交 避免自交是解释雌雄异株进化的主流观点，认为性别分离之所以进化是因为它 减少了自交及由于自交而带来的负面影响，即近交衰退（见 Freeman et al. 1997）。 根据上面的模型，如果雌性突变体的种子产量与两性个体一样，也就是说雌性突变 体生育力不增加，但是两性个体的后代与雌性突变体的后代存在适合度差异，那么 当自交率与近交衰退高到一定程度（二者的乘积大于 0.5）时，雌性突变体就将受 到选择（Charlesworth & Charlesworth 1978a）。近期几项雌全异株物种的实验研究 都符合这一标准（Kohn & Biardi 1995, Schultz & Ganders 1996, Sakai et al. 1997）。 迄今为止，已有许多实验数据证明了近交衰退的存在，即使是在部分异交的植物中 也出现了近交衰退（Husband & Schemske 1995）。 但达尔文本人却明确地拒绝了避免自交的观点，他并不认为性别分离是一种简 单的异交机制，雌雄异株的进化不仅仅是降低近交后代比例的一种手段。“如果不 是昆虫或风力已经有规律地把花粉从一个个体带到另一个个体，大概就不会有雌雄 同体向雌雄异株的转变过程；因为这样转变了，走向雌雄异株的每一步都会导致不 育性的发生。由于我们必须假定某一种雌雄同体植物在能转变为一种雌雄异株植物 以前首先要有异花授粉的保证，因此我们可以断言，这一转变并不是为了从异花授 粉中得到巨大利益而发生的”（Darwin 1877）。达尔文认为在雌雄异株进化之前必 须已经选择出了异交机制。因而雌雄异株并不一定是为了产生异交。 关于避免近交在雌雄异株进化中的作用的研究主要集中在 20 世纪七八十年 代，许多研究都认为雌雄异株之所以进化主要是为了尽量减少自体受精，并因而能 降低“低质量”后代的比例，即降低近交衰退（Ross & Shaw 1971, Lloyd 1975c, Charlesworth & Charlesworth 1978a, Charlesworth & Charlesworth 1978b, Ross 1978, Bawa 1980, Thomson & Barrett 1981, Ross 1982）。这些研究接受“雌雄异株导致后 代总的数量减少”这一观点，但它们认为由异交程度增加引起的后代在“质”上的 改善所获得的适合度收益能弥补“量”上的不足（Eckert & Barrett 1992, Thompson & Tarayre 2000）。事实上，更多的情况是雌性突变体的种子在数量和质量上都得到 了提高（Webb 1999）。

345

一些比较研究表明雌雄异株很少由自交不亲和的两性个体进化而来 （Charlesworth 1985），这似乎支持了避免自交在雌雄异株进化过程中的重要作用。 但是，避免自交理论本身存在着一定的缺陷。如果仅仅是为了避免自交，不一定非 得表现出雌雄异株的形式。雌雄异位（herkogamy）、雌雄异花同株、雌雄异熟以及 自交不亲和性等都是有效的异交机制。而且，如果雌雄异株的进化主要是为了促进 异交，那么同时拥有自交不亲和系统和雌雄异株两个性状的类群数量应该显著低于 随机组合的期望值，但目前还没有证据支持这一推测（Freeman et al. 1997）。另一 方面，那些与雌雄异株植物亲缘关系很近但又不是雌雄异株的物种大多数都有异交 机制（Renner & Ricklefs 1995），这表明异交机制先于雌雄异株出现。从这个角度 看，避免自交不大可能是多数雌雄异株进化的主要选择力量。另一方面，避免近交 理论仅仅是从雌性角度考察一个植株的适合度，没有考虑雄性途径的贡献。但是最 近对宽叶慈姑的研究表明，同株异花自交和强烈的近交衰退在该物种从雌雄异花同 株到雌雄异株的演化过程中有着重要作用（Dorken et al. 2002）。由于许多雌雄异株 的植物个体较大，这就意味着在其原始的两性种群中可能存在较为严重的同株异花 自交，从而促使植物向雌雄异株方向发展。这说明，至少在经雌雄异花同株向雌雄 异株进化过程中避免自交可能是主要的选择力量（见第二章）。 对于自交和雌雄异株进化的关系，我们一方面要看到避免自交在雌雄异株进化 过程中的作用，至少在经雌雄异花同株途径中发挥着重要作用，另一方面，我们也 应该认识到，自交率增加不是雌雄异株进化的唯一原因，雌雄异株也不是自交率增 加的必然结果，它还受到传粉系统等其它生态因子的影响。在传粉条件较差的环境 中，自交率增加可能会促使植物向花内自交方向发展，并最终演化为花小且少的雌 雄同花性系统。Wurmbea 属植物针对自交率的增加，演化出了雌雄异株和雌雄同花 两种完全不同的性系统（Harder & Barrett 1996）。

（二）资源再分配 资源再分配理论是与避免自交相平行的另一种解释雌雄异株进化的理论，主要 是说对繁殖的雌性和雄性方面进行有差别的选择驱动了雌雄异株的进化（Darwin 1877, Bawa 1980, Freeman et al. 1980, Givnish 1980, 1982）。Darwin（1877）从经济 学角度提出，在一定条件下资源再分配能导致更高的资源利用效率。雄性突变体可 以基于下列两个因素而比两性个体产生更多的后代。首先，原本分配给雌性功能的 资源可以完全转投到雄性功能；其次，与两性个体相比，雄性突变体在花粉的产生 和散布方面可能效率更高。同理，雌性突变体也可能比两性个体产生更多的后代。 近些年来，探讨雌雄异株进化的工作主要集中在有限的繁殖资源如何在雌雄两个性 别之间进行优化分配以获取最大的适合度收益（Charlesworth & Charlesworth 1981, Charnov 1982, Seger & Eckhart 1996）。

346

避免自交不是雌雄异株进化的唯一优势，也不能完全解释被子植物中所有雌雄 异株的进化。资源分配模式的改变同样能促进雌雄异株的进化。即使不存在近交衰 退，如果雌性个体的种子产量是雌雄同花个体种子产量的两倍，弥补了雌性个体由 于雄性功能的丧失而损失的适合度，雌性个体也会受到选择。根据上面讨论的单性 突变体侵入两性种群的条件，那么接下来要问的问题就是“生育力需要增加多少， 单性个体才能入侵？”这取决于两性个体的繁殖资源在雌雄两个性别功能之间的分 配比例。正是因为生育力是资源投入的结果，所以，我们可以假定单性突变体将会 把所有的繁殖资源都投入到保留的那个性别功能。这样，根据性别分配理论就可以 计算生育力值，性别分配理论也与单性进化理论紧密联系在一起了。 1. 生育力与性别分配的关系 要回答单性突变体入侵两性种群的问题，首先需要假定一些已知的性别分配和 生育力的关系，找到两性个体的性别分配策略。一般采用简单的指数收益曲线 （exponential gain curve）形式： f = r ；式中，f 表示生育力值，r 表示资源投入 c

量，c 是衡量二者之间关系的幂指数。如果雌雄两个性别功能的收益曲线都是加速 的（即幂指数都大于 1），即在这两个性别功能上增加较少的资源投入就会带来较 大的适合度收益，那么雌雄异株是进化稳定的性系统（Charnov 1982）。反之，当 二者的收益曲线都是减速的时候（即幂指数都小于 1），雌雄同体是进化稳定的。 如果一个性别功能的适合度收益曲线是线性的，另一个就必须是饱和的，雌雄同体 才能成为进化稳定的性系统（详见第二章）。而植物的生长通常都是投入到生长的 资源的饱和函数（Reekie & Reekie 1991）。例如，由于植物固着生长，花粉生产加 倍并不能使成功授粉也增加一倍，或者种子散布局限在一定的空间内，这些都有利 于雌雄同体的稳定维持。 模型假定繁殖资源是有限的，按一定比例分配给雌雄两个性别功能，即假定了 雄性功能分配和雌性功能分配之间存在权衡（trade-off）关系。根据指数收益曲线， 可以得到一个简单的规则：如果至少有一个性别功能的指数小于 1，那么肯定存在 一个进化稳定的性别分配策略（Charnov & Bull 1986）。哪个性别功能的指数越大， 繁殖资源就会更多地分配给这一功能（见第二章）。如果令 r 代表两性个体投入到 雄性功能的资源量，1 - r 代表投入到雌性功能的资源量，雌性功能的生育力 fc 和雄 性功能的生育力 mc 分别为：

f c = (1 − r )

（8-6）

mc = r b ；

（8-7）

c

347

对于进化稳定的完全异交种群，必须满足

∂Wc =0 ∂r

（8-8）

r b = 1− r c

（8-9）

即为：

显然，如果 b > c ，那么 r > (1 − r ) ，即：雄性分配大于雌性分配；反之亦然。

Charlesworth & Charlesworth（1981）以及 Charnov（1987）还给出了部分自交种群 的进化稳定分配对策。当自交率为 s，近交衰退为 δ 时：

r b 1− s = 1 − r c 1 + s (1 − 2δ )

（8-10）

只要存在自交（ s > 0 ），等式右边就小于 1，因而 r < (1 − r ) ，这表明，自交会导 致雄性分配减少，而雌性分配增加（Charnov 1987）。 从直观上看，在两性种群中，如果雌性功能收益曲线的指数较大，那么，分配 给雌性功能的资源会增加，雌性个体将会受到选择。但是，这同时就意味着在雌性 突变体出现之前，两性个体应该把更多的资源分配给雌性功能，所以，雌性突变体 出现之后不可能引起雌性生育力的大量增加。因此，只考虑收益曲线而不考虑两性 种群的性别分配模式，不可能得到令人满意的单性进化理论。如果我们把性别分配 模式考虑在内，可以看到，只有当两性个体的雄性分配很高，雄性功能的这部分投 入转而投入到雌性功能，才能引起雌性个体生育力的大量增加，雌性个体才可能入 侵（Charlesworth & Charlesworth 1981, Seger & Eckhart 1996）。 2. 性别分配对单性入侵的影响 如果一个两性种群处于进化稳定分配状态，而且单性突变体将把所有的繁殖资 源都分配给保留下来的性别功能，那么，接下来的问题就是，在这样一个种群中， 我们期望能得到多少单性突变体？ 性别分配对单性入侵的影响最简单的情形就是只考虑完全异交的种群。当两性 种群完全异交时，雄性指数收益曲线或雌性指数收益曲线至少有一条是加速的。从 定量的角度看，在异交种群中雌性突变体的生育力必须加倍（ f f = 2 f c ）才能侵 入两性种群，雄性入侵与此类似。这些结果应该是合理的，因为繁殖适合度必然要

348

通过后代表现出来，而每一个后代都有一个父亲和一个母亲。如果一个性别功能丧 失了，那么一半的繁殖适合度也就丧失了。所以，在完全异交的种群中，单性突变 体只能通过加倍保留的性别功能来弥补丧失的适合度。 下面以雌性突变体为例来考察性别分配模式对单性入侵的影响。由于雌性突变 体将所有的繁殖资源都用于种子生产，所以雌性突变体的生育力

f f = 2 fc = 1

（8-11）

雌性生育力的增加量

k=

f f − fc

=

fc

1 1 −1 = −1 fc (1 − r )c

（8-12）

而完全异交种群进化稳定分配策略

r=

b b+c

（8-13）

在完全异交种群中，雌性突变体的生育力应该是两性个体雌性生育力的两倍，即

f f = 2 f c 。所以，在指数收益曲线和性别分配之间存在这样的关系（Seger & Eckhart 1996）：

(

)

b = c 21 / c − 1

（8-14）

在给定收益指数 b 和 c 的情况下，我们就可以找到进化稳定的雄性分配值 （ r Charnov

1982），以及雄性个体、雌性个体和雌雄同体之间的平衡频率。 r = 0 和 r = 1 分别 表示雌性突变体和雄性突变体。 当 0 < r < 1 时，表示雌雄同体。 当收益指数 b 和 c 都大于 1 时，雌雄异株是进化稳定的（Charnov 1982）。

(

)

(

)

当 b 或 c 有一个大于 1 时，如果 c > b 21 / b − 1 ，雄全异株是进化稳定的。 当 b 或 c 有一个大于 1 时，如果 b > c 21 / c − 1 ，雌全异株是进化稳定的（Seger

& Eckhart 1996）。 在雄全异株区域，两性个体是“类雌性的（female-like）”，雄性分配值 r 较小；而 在雌全异株区域，两性个体的雄性分配值 r 较高，是“类雄性的（male-like） ”。根 据该模型，两种以上的性表达状态（sexual morphs）不能稳定共存（图 8-5）。

349

雄全异株

雌全异株

雌性收益指数（c）

雌雄异株

雄性收益指数（b）

图 8-5 经典的资源分配模型。 图中粗线是给定收益指数（b、 c）条件下雄性分配（r）等值 线。细线是雌雄同花和其它双 性个体的分界线（Seger & Eckhart 1996） 。

在部分自交的种群中，对于外源花粉来说，胚珠更难获得，这就降低了花粉对 适合度的贡献。所以，进化稳定分配对策将向雌性分配增加的方向发展 （Charlesworth & Charlesworth 1981），并因而会降低雌性突变体通过资源再分配所 获得的收益。与异交种群类似，可以得到：

b=

1 + s(1 − 2δ ) 1/ c c [2(1 − sδ )] − 1 1− s

{

}

（8-15）

部分自交条件下的雄性收益指数一般都小于完全异交情况下的雄性收益指数。很明 显，如果自交率不太高，但近交衰退比较剧烈（例如，δ > 0.5），即使雌雄两个功 能的收益曲线都是饱和的，雌性突变体也能入侵。雄性突变体入侵部分自交两性种 群的条件与此类似，可以写为： 1/ b  b(1 − s )  2(1 − sδ )  c= 1 −   1 + s (1 − 2δ )  1 − s  

（8-16）

在部分自交种群中，由于异交花粉较难获得胚珠，所以雄性个体入侵的条件要严格 得多（Lloyd 1975c, Charlesworth & Charlesworth 1978a） 。雄性个体入侵部分自交种 群，必须要求收益曲线是加速形式（Charlesworth 1999）。 3. 单性个体对两性个体性别分配的影响 一旦雌性个体在两性种群中建立，两性个体将进一步进化并调整性别分配模 式，形成一个新的性别分配策略。由于胚珠更容易获得，在花粉产量上的投入将得 到更大的回报，所以，在新的性别分配模式下，两性个体雄性分配将更高。而在雌

350

性个体存在的情况下，雌性不育突变体入侵两性种群的条件更容易满足。事实证明 两性个体雄性生育力的增加大于雌性生育力的降低（Charlesworth & Charlesworth 1978a）。这表明资源从雌性生育力再分配到雄性生育力是通过雌全异株向雌雄异株 进化的必要条件。 如果假定两性个体可以调节繁殖资源在性别功能上的分配，并且将达到一个新 的平衡状态，那么我们可以采用进化稳定策略分析，找到两性个体新的进化稳定性 别分配模式。两性个体的适合度方程需要做适当修改，它应该把根据种群内雌性个 体和两性个体的频率得出的平均雌性生育力考虑进去（Charlesworth 1989）。正如我 们所期望，雌性个体的存在将导致进化稳定的雄性分配值（r）随收益指数（b）的 不同而不同程度的增加，并且，两性个体雄性分配的增加总是伴随着雌性个体出现 频率的增加（图 8-6）。 图 8-6 给出了在特定的收益指数下，两性个体的性别分配模式和单性个体的频 率。对于完全异交的种群，如果雌性个体已经侵入，那么两性个体新的进化稳定分 配将高度偏雄，并且雌性个体的平衡频率将上升至 0.5（Seger & Eckhart 1996）。而 在部分自交的雌全异株种群中，两性个体经常还有部分繁殖资源分配给雌性功能， 在这种情况下，雌性个体的平衡频率将低于 0.5。这些结果表明一旦雌性个体侵入 两性种群，那么雌性功能减弱的两性个体将受到选择。而当雌性个体不存在时，相 同的参数条件下，雌性功能减弱的那些两性个体是不能扩散的。例如，比较图 8-6 的下半部分，我们发现当雌性收益指数（c）为 0.85 时，在雌性个体存在的条件下， 如果雄性收益指数超过 0.85，那么雄性功能增加的个体将会受到选择；而雌性个体 不存在时，只有当雄性收益指数大于 1.07 时，雄性个体才可能侵入。而当种群部 分自交并且近交衰退剧烈时，即使雄性收益指数小于 1，雄性功能增加的个体也会 受到选择。因此。不管是异交种群还是部分自交种群（假定近交衰退足够强烈） ， 如果性别分配存在遗传变异，我们就可以期望雌全异株种群将向雌雄异株进化。 与雌全异株情形相对，在雄性个体存在时（即雄全异株种群中），两性个体的 进化稳定性别分配对策几乎总是高度偏雌的（Seger & Eckhart 1996）。这表明，如 果雄性突变体入侵的条件得到满足，那么雄全异株种群很可能满足进一步进化的条 件，两性个体进化为雌性个体。在自然界中，雄全异株很少能观察到，正是因为雄 全异株迅速地进化为了雌雄异株。但是，对于经雄全异株向雌雄异株进化来说，最 大的困难并不在于雄性突变体侵入后的进一步进化，而在于雄性突变体是如何侵入 两性种群的，因为雄性突变体入侵两性种群的条件是极其严格的。 当然，上面讨论的模型都是特别简单的情形，忽略了许多生物学实际问题。而 且，模型还假定自交率和近交衰退都是常量，但是随着雌全异株种群中两性个体在 功能上更雄性化，它们巨大的花粉产量可能会导致更高的自交率（Charlesworth & Charlesworth 1981），近交衰退也不是常量。有些实验证明了异交种群往往表现出预 期的近交衰退增加的趋势，尤其表现在种子和幼苗的活力上（Husband & Schemske

351

1996）。由于上述这些原因，资源再分配进化过程的最终结果可能并不像上面所讲 的那么简单，但是，这些简单的模型可能还是抓住了这类进化事件的主要特征。 完全异交，S=0

完全异交，S=0 有雌性个体时 没有雌性个体时

进化稳定雄性分配值 r

进化稳定雄性分配值 r 新的进化稳定分配对策下 新的进化稳定分配对策下

有雄性个体时 初始性别分配策略下

雌性个体频率

初始性别分配策略下

雄性个体频率

雄性收益指数（b）

雌性收益指数（c）

部分自交，S = 0.3 近交衰退为 0.9

部分自交，S = 0.3 近交衰退为 0.9

雄性收益指数（b）

雌性收益指数（c）

图 8-6 雌全异株种群和雄全异株种群的进化以及单性个体出现后性别分配模式的调节 （Charlesworth 1999） 。

（三）植食作用假说 对雌雄异株进化机制的讨论主要集中在避免自交和资源再分配两个方面，很少 关心植食动物、病原体等天敌在雌雄异株进化过程中的作用（但见 Bawa 1980, Cox

352

1982, Ashman 2002），尽管很早就有人指出有差异的捕食可能是雌雄异株进化的一 种选择力量（Janzen 1971, Bawa 1980）。事实上，植食作用、病原体入侵等天敌的 危害对雌雄异株的进化可能有重要的影响。从天敌的角度出发，可能为我们探讨雌 雄异株的进化提供一个新的视角（Ashman 2002） 。植食作用选择假说主要是针对雌 雄同花经雌全异株向雌雄异株进化途径而提出的（Maurice et al. 1993, Weiblen et al. 2000）。 植食动物通常喜欢取食产生花粉的植物个体，尤其是具有花芽、花朵或种子的 植物个体。也就是说，在雌全异株种群中，雌雄同花个体比雌性个体更容易受到植 食动物的危害，并且所受的危害也更严重（Cox 1982, Marshall & Ganders 2001）。 例如，一种蝇只在雌雄异株鼠李属植物 Rhamnus ludovici-salvatoris 的雄花上生产虫 瘿，在该属的其它植物中也存在这一现象（Traveset 1999）。 Ashman（2002）全面综述了植食作用对种子的相对生育力、交配系统、花粉 适合度收益曲线、性别分配这 4 个方面的影响，以及这些参数的改变对种群中雌性 个体出现频率的影响。由于植食动物喜欢取食雌全异株种群中的雌雄同花个体，所 以雌雄同花个体的种子受损害的程度要大于雌性个体的受害程度。当没有植食动物 取食时，雌性个体和雌雄同花个体的种子产量是相等的，而当存在植食作用时，雌 性个体的种子产量是雌雄同花个体的 1.6 倍。雌性个体在种子产量上的优势使其得 以在种群中维持一定的频率（Marshall & Ganders 2001）。此外，如果植食动物在取 食雌雄同花个体的时候对雌性器官（如子房或胚珠）有损伤行为，同样会促进雌性 个体在种群中维持（Puterbaugh 1998） 。例如，沙蒙狐蝠和铜绿辉椋鸟取食藤露兜 树具有甜味的苞片时，对两性花序的危害远大于对雌花序的危害，能破坏两性花序 中大部分甚至全部雌小花（Cox 1981, 1982）。如果植食动物不直接取食植物的生殖 器官，而是取食叶片等营养器官，可能会降低植物的光合作用面积，减少植物可获 得的总资源，在资源分配负耦联的作用下，减少对花吸引和回报结构的投入，从而 降低传粉者的访花频率，一样会导致雌雄同花个体种子产量的降低（Mothershead & Marquis 2000），促进雌性个体的发生和维持。但与此同时，由于传粉者访花频率的 降低限制了花粉的有效传播，雌性个体由于花粉供应不足种子产量也可能降低，不 利于雌性个体在种群中的扩散（Krupnick & Weis 1999）。总的说来，如果植食作用 降低了种子的适合度而又不降低花粉的适合度，那么植食作用将促进雌雄异株的进 化（Bawa 1980, Cox 1982）。反过来，花粉限制则会阻碍雌性个体的扩散以及雌雄 异株的进化（Lloyd 1974, Maurice & Fleming 1995）。 植食动物对雌雄同花个体的偏向性取食还可以通过改变自交亲和植物的交配 系统来影响雌全异株种群中雌性个体的扩散。尽管没有直接的证据支持植食作用能 改变植物的交配系统，但有大量证据表明植食作用能改变影响植物交配系统的繁殖 性状，如花序大小、性表达、花期等（Juenger & Bergelson 1997, Krupnick & Weis 1999）。这些繁殖性状的改变既可以促进雌雄异株的进化，也可以限制雌雄异株的

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进化，最终向哪个方向发展则取决于传粉者的行为、花粉限制和近交衰退的程度 （Ashman 2002）。事实上，植食作用对后代适合度的影响可能很强烈。研究表明， 当存在植食作用时，沟酸浆属植物 Mimulus guttatus 的近交衰退增加了 3 倍（Carr & Eubanks 2002）。如果植食作用也能增大雌全异株植物的近交衰退，那么植食作用 将促进雌性个体的侵入以及雌雄异株的进化。

雄性适合度

无植食作用

有植食作用 图 8-7 植食作用对雄 性 适 合 度 的 影 响 （Ashman 2002）。 雄性分配

以上两个方面都假定植食动物在取食过程中没有对花粉产生危害，但实际上花 粉也会遭到一定的损害。因此，植食动物对具有花粉的植物个体的偏好性取食在降 低雌雄同花个体种子适合度的同时，也会降低其花粉的适合度。有研究表明在雄性 功能上（花粉和花朵）投入越多的个体所遭受的植食作用越强烈（Cunningham 1995, Ehrlen 1997） 。而且植食作用还可以通过降低对传粉者的吸引力或者严重损害植物 个体而降低花粉的竞争能力和生育力，因此，存在植食作用时，雄性适合度收益曲 线通常都是一条减速曲线（图 8-7） 。在这种情况下，将会抑制雌性个体的侵入，限 制雌雄异株的进化。 植食作用还可以通过改变雌雄同花个体的性别分配模式来影响雌雄异株的进 化。研究表明，当植食动物主要取食叶片等营养器官时，通常导致雄性分配增加 （Whitham & Mopper 1985），将促进雌性个体频率的增加，并最终促进雌雄异株的 进化。但在某些物种中，当植食动物主要取食营养器官时，雄性分配不仅不会增加 反而有所下降（Lehtila & Strauss 1999）。如果植食动物取食的是花朵、果实等生殖 器官，则会导致雌性分配增加（Lowenberg 1997, Krupnick & Weis 1998），限制雌性 个体的侵入以及雌雄异株的进化。

（四）传粉者选择假说 作为植物个体之间进行异交的一种媒介，传粉者在雌雄异株进化过程中的作用

354

也得到了一定程度的关注。Beach（1981）针对虫媒的雌雄异株植物提出了传粉者 选择假说。如果同一物种的不同个体之间在花的颜色、大小、花蜜产量和浓度、花 粉数量等吸引传粉者的繁殖性状上存在差异（Lloyd 1973, Lloyd & Webb 1977），而 传粉者又能够敏锐地觉察到这些差异，并且有选择性的进行觅食活动（Willson & Price 1977），那么传粉者将首先在回报丰富的个体上觅食，然后再到回报较少的个 体上觅食，传粉者的这种方向性运动将会导致不同个体之间花粉有方向性的流动。 传粉者最先访问的个体几乎没有接受外源花粉，但输出了相对较多的花粉，所以通 过输出花粉获得的适合度收益大于通过生产种子获得的适合度收益。最后被访问的 个体由于传粉者已经携带了大量的花粉，不大可能输出太多的花粉，但有足够的外 源花粉保证胚珠受精，所以主要通过雌性途径获得适合度收益（Willson & Rathcke 1974, Willson & Price 1977, Conner et al. 1996）。也就是说，由于传粉者的这种方向 性传粉行为，雌雄同花植物通过雌雄两个性别功能获得的繁殖成效（reproductive success）就会出现分化，通过资源的再分配雌雄同花个体将被单性个体取代，即出 现了雌雄异株的性系统（Morgan 1992）。 Ashman（2000）通过蔷薇科草莓属一种雌全异株植物 Fragaria virginiana 对传 粉者的选择性访花行为及其在雌雄异株进化过程中的意义进行了详细的研究。F. virginiana 主要由蜂、蝇和蚂蚁进行传粉，都属于泛化传粉者。蜂和蝇主要取食花 粉和花蜜，蚂蚁仅以花蜜为食。两性花由于花瓣较大、花粉产量大，所以蜂和蝇访 问两性花的频率显著高于访问雌花的频率，而蚂蚁 68%的时间都在访问雌花。F. virginiana 的两性个体和雌性个体在花瓣大小、花粉数量等吸引和回报传粉者的繁 殖性状上的差异直接导致了传粉者访问频率的差异。而在传粉者有选择性访问的作 用下，雌花将会增加花瓣大小更好地接受花粉，而两性花将增加雄蕊大小，增大花 粉产量，更好地输出花粉，从而促进雌雄异株的进化。传粉者选择假说可能尤其适 合解释从异型花柱向雌雄异株的进化（Bawa & Beach 1981）。

（五）避免性别干扰 Darwin 认为被子植物花多样化的适应意义在于促进异交，或者说避免自交 （Darwin 1876）。之后的研究大多也持这一观点。但是，除了自交会导致植物适合 度的损失而外，雌雄两个性别之间的功能干扰同样可能会降低适合度。从雄性功能 的角度看，总是要尽可能多的向外散布花粉，而从雌性功能的角度看，则要促进花 粉沉降到柱头上，对一种性别功能最有利的性状对另一种性别功能并不一定是最有 利的，这样在雌性功能和雄性功能之间就会出现性别干扰，导致配子体的大量浪费 和繁殖力的下降。在雌蕊和雄蕊空间位置相当接近而且同时成熟的雌雄同花植物中 性别干扰的作用可能尤为重要（Barrett 2002b）。 在被子植物的演化过程中，发展了各种各样的避免性别干扰的性状。自交不亲

355

和系统从生化方面避免了雌雄干扰，雌雄异熟从时间维度上避免了雌雄干扰。从空 间角度看，在雌雄异位、镜像花柱、异型花柱等性系统中，雌雄性别功能在花内实 现了空间分离，雌雄异花同株则是雌雄性别功能在花水平上的空间分离，都有效地 避免了性别干扰。毫无疑问，雌雄异株作为一种雌性性别功能在个体水平上分离的 性系统，能够彻底地避免雌雄两个性别功能间的干扰，但现在关于避免雌雄性别干 扰的研究报导还相当缺乏，对于性别干扰存在的生态和进化意义也不太了解。藤露 兜树的例子可能是关于雌雄异株避免性别干扰不可多得的例证（Cox 1981, 1982）。 藤露兜树形成穗状花序，其植株大多都是雌雄异株的，少数表现为雌雄同花的 性系统，主要由沙蒙狐蝠和铜绿辉椋鸟进行传粉。研究表明，这两种脊椎动物传粉 时对雄花和两性花的危害比雌花大，雄花序和两性花序受破坏的百分数分别为 96% 和 69%，而雌花序受破坏的百分数只有 6%。在传粉动物的觅食过程中，对雄花序 而言，尽管被破坏了，但是其产生的花粉已经附着在了传粉者体上，已经完成了雄 性繁殖功能；对雌花序而言，由于其结构上的差异，基本不会受到破坏，也能很好 地执行雌性繁殖功能；但是对两性花序而言，当传粉者在两性花序上觅食时，通常 破坏了大部分甚至所有的雌小花，很难完成雌性繁殖功能。显然，藤露兜树这种植 物表现出雌雄异株的性系统能够避免传粉者觅食过程中雌雄两个性别功能之间的 干扰。 与传粉者选择假说相比，二者的差别主要体现在某一个性别功能适合度增加的 同时是否导致了另一个性别功能适合度的降低。在传粉者选择行为中，植物是通过 吸引和回报物质的差异吸引传粉者有差异的进行访花，从而提高某一个性别的适合 度，但并没有以降低另一个性别的适合度为代价。而避免性别干扰理论则强调一个 性别功能的获益必然会降低另一个性别功能的适合度。这两个假说的共同之处在于 选择作用只发生在花部结构上，而植食作用选择假说不仅考虑作用于花部结构的选 择压力，也从植食动物取食营养器官的角度来考虑植物性系统的进化。实际上，从 广义的角度看，相当部分的植食作用选择驱动的性系统进化都可以归结到避免性别 干扰上来。甚至避免自交都可以看成是避免雄性功能对雌性功能的干扰。

第四节 结论与展望 自 17 世纪末确定植物存在雌雄两种相对的性器官以来，对植物性系统的研究 已经积累了大量的数据。雌雄异株是雌雄两种性器官在个体水平上分离的一种性系 统，在被子植物中广泛分布。雌雄异株植物多表现为木本、营攀援生长、依靠非生 物媒介传粉，果实肉质，主要靠动物散布。在岛屿环境中，雌雄异株发生的频率更 高。一般认为雌雄异株是由雌雄同花状态经雌全异株、雌雄同株等途径进化而来的。 雌雄同株途径可能是雌雄异株进化的主要途径，但当前的研究大多集中在雌全异株

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途径上。异型花柱、雌雄异型异熟、二重雌雄异熟等也可能是向雌雄异株进化的中 间阶段。 长期以来，对于雌雄异株的进化机制有过广泛的争论。主流观点认为是促进异 交（即避免自交）驱动了雌雄异株的进化。只要雌性个体的种子产量与雌雄同花个 体的种子产量相同，而雌雄同花个体存在一定程度的近交衰退，那么雌性个体将受 到选择。避免自交理论认为由于性别分离造成的后代“量”上的不足可以由“质” 上的提高而得到弥补。有些证据支持避免自交在雌雄异株进化过程中的作用，尤其 是经雌雄异花同株向雌雄异株进化的途径中避免自交的作用可能更重要。但是，避 免自交可能不是雌雄异株进化的唯一原因。如果雌雄同花个体不存在近交衰退，那 么避免自交的优势就不复存在。于是，人们开始从资源补偿的角度来研究雌雄异株 的进化机制，即对繁殖的雌雄两个性别功能进行有差别的选择驱动了雌雄异株的进 化。如果雌性个体的种子产量是雌雄同花个体种子产量的两倍，那么由于雄性功能 丧失损失的适合度可以通过雌性适合度的显著增加得到补偿，这就是资源再分配理 论的核心思想。近些年来，越来越多的工作都是从繁殖资源在雌雄两个性别功能之 间优化分配提高适合度的角度来考察雌雄异株的进化机制。而这方面的工作重点是 考察单性突变体入侵两性种群的条件。一旦一个性别的突变体成功侵入两性种群， 那么在选择的作用下，另一个性别的个体也将顺利侵入种群，从而形成雌雄异株的 性系统。迄今为止，从资源优化分配角度研究雌雄异株进化，无论是理论模型研究， 还是实验研究，都已经积累了相当多的资料，并且已经逐渐达成了共识。除此而外， 传粉者有选择性的访问行为、植食动物的偏好性取食对雌雄异株的进化可能也有重 要的影响。 但是，我们应该看到在雌雄异株性系统的研究中还有许多问题有待解决。尽管 经雌雄同株向雌雄异株进化可能是最主要的途径，但这方面的研究还相对欠缺。雌 雄异株的几条进化途径，都有待于给出强有力的证据。寻找雌雄异株在地理、系统 发育、生长型等方面的分布格局以及这些格局形成的机制，可能为研究雌雄异株的 进化提供一些新的视角。就雌雄异株的进化机制而言，避免自交是不是一直都在起 作用？而且，单性进化的理论研究作了许多假设，忽略了许多生物学实际问题。雌 雄异株的进化理论还应该考虑更多的生态因子和遗传因子。将决定性别的遗传因子 与性别分配理论结合起来，可能会得到令人满意的雌雄异株进化理论。

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第九章 雄全同株 廖万金、张大勇 雄全同株（即雄花和两性花同株）植物的所有个体都同时产生雄花和两性花 （Symon 1979）。具有雄全同株性系统的物种在被子植物中所占的比例约为 1.7% （Yampolsky & Yampolsky 1922）。已知的资料表明：雄全同株在茄科（Solanaceae）、 伞形科（Umbelliferae）、百合科（Liliaceae）、西番莲科（Passifloraceae）、桃金娘 科 （ Myrtaceae ）、 苦 苣 苔 科 （ Gesneriaceae ）、鼠 李 科 （ Rhamnaceae ）、 紫 葳 科 （ Bignoniaceae ）、 苏 木 科 （ Caesalpiniaceae ）、 七 叶 树 科 （ Aesculus ）、 瑞 香 科 （Thymelaeaceae）、叶柄花科（Cneoraceae）、槭树科（Aceraceae）、Capparaceae、 Panicoideae 等科中出现。 一般认为雄全同株是从雌雄同花（也称两性花或完全花）进化而来的（Lewis 1942），代表着雌雄同花向雌雄异花同株、雄全异株或雌雄异株等性系统转变的一 个中间阶段。雄全同株的形成是由于部分两性花雌蕊退化的结果（Primack & Lloyd 1980, Bertin 1982a, b），或者是其两性花祖先在产生两性花之外又产生了雄花所致 （Anderson & Symon 1989）。但是也有人认为雄全同株是由雌雄异花同株进化而来 的，雌雄异花同株植物的雌花又发育出了雄蕊形成雄全同株（Huang 2003）。对于 雄全同株的选择压力，曾经有过多种假说，如避免自交、增加花粉/胚珠比值 （Pollen:Ovule ratios）、降低可育子房被捕食的几率等。Bertin（1982b）对此进行 过专门讨论，认为最优资源分配假说（optimal resource allocation hypothesis）可能 最能解释雄全同株性系统的进化与维持，现有数据大多都支持这一假说（如 Primack & Lloyd 1980, Solomen 1986, 廖万金等 2003）。近年来又有人提出雄全同株是植物 通过自交以保障繁殖的一种适应策略（Huang 2003），但这一假说还有待进一步的 验证。 本章将首先对两性花和雄花的时空模式以及性比率等表型性状的可塑性进行 简要说明，然后对雄全同株性系统的进化意义做扼要介绍，最后将简单概括雄全同 株性系统的进化方向。

第一节 两性花和雄花的时空模式和比率 两性花和雄花在植物体或者花序上的相对位置在不同的植物中有着各种不同 的着生方式。扫帚叶澳洲茶（Leptospermum scoparium）的两性花大多生长在顶生

365

的花序上，或者在某些花序的顶端（Primack & Lloyd 1980）。在藜芦（Veratrum nigrum）（廖万金等 2003）、百合科棋盘花属植物 Zigadenus paniculatus（Emms 1993）中，顶生花序主要着生两性花，侧生花序主要由雄花组成，但在某些侧生花 序的基部也着生两性花。茄科植物 Solanum carolinense 的两性花往往着生在花序的 基部，雄花着生在花序顶端（Solomon 1985）。此外，雄花和两性花还可能杂乱地 组成伞房花序，如槭属（Acer）的一些植物。 就开放时序而言，在不同的植物中两性花和雄花也不尽相同。S. carolinense 先 开放的花序中，雄花占有相当大的比例，而在后期开放的花序中，却主要是两性花 （Solomon 1985）。但更常见的开花时序是两性花先于雄花开放，并且两性花往往 是雄性先熟（Bertin 1993，参见第六章）。例如在藜芦中，顶生的两性花先开放， 侧生的雄花后开放，尽管二者存在一定程度的重叠，如图 9-1 所示（廖万金等 2003） 。 210

90 75

正在开放的花数量

个体逐日累积开花数

180 150 120 90 60

60 45 30 15

30

0

0 1/8 4/8 7/8 10/8 13/8 16/8

日期（日/月）

1/8

4/8

7/8 10/8 13/8 16/8

日期（日/月）

图 9-1 藜芦个体开花数随时间变化关系的一个典型实例。图中实线代表两性花，虚线代表 雄花（廖万金等 2003） 。

但是，尽管在涉及雄全同株的研究报告中大多都描述了两性花和雄花的相对位 置关系以及两性花和雄花的开放时序，却很少有人对此给出明确的解释。Solomon （1986）对 Solanum carolinense 两性花和雄花的相对位置关系曾进行过非常简单的 解释。他发现，花序基部的结实状况要好于花序顶端，雄花所处的位置（花序顶端） 是不可能结实的，所以在花序顶端形成不具有可育雌蕊的雄花不会降低结实率。雌 性功能和雄性功能在时间上错开对于雄全同株植物来说是很常见的（Emms 1993, 1996）。例如，雄全同株植物 Zigadenus paniculatus 在花期末才开雄花，此时继续对 雌性功能投入只能带来很小的（甚至干脆不存在）回报（Emms 1996）。雄全同株 性系统中雄花和两性花的时空模式是不是一种适应还需要大量的实验数据来证实 （Traveset 1999）。

366

雄全同株植物的性表达在个体间、种群间以及时间上都可能是变化的 （Andersen 1990, Diggle 1993, Traveset 1995）。一些物种，包括伞形科的许多物种， 其雄花和两性花的比率是相对恒定的，并不因个体所处的环境条件的改变而发生改 变（Cruden 1976, Lovett Doust 1980, Lovett Doust & Lovett Doust 1983）。而其它一 些物种产生的雄花和两性花的比率会随环境条件的差异发生改变（ Thomson & Barrett 1981, Bertin 1982a, Lovett Doust & Lovett Doust 1983），如茄科茄属的大多数 雄全同株植物的性表达都受水分、温度等环境因子的影响（ Whalen & Costhch 1986）。在可获得的繁殖资源不确定或者在生长季早期不可预知雄性投入和雌性投 入的相对收益的情况下，表型性比率可能更容易发生改变。例如，生长在开放、光 照条件较好的生境中的红花七叶树（Aesculus pavia）比生长在郁闭生境中的个体产 生更多的两性花（Bertin 1982a）。 雄全同株植物性表达状态的这种变化可能是表型可塑的，根据可获得资源（如， 光、水、温度、营养物质）量的不同而发生改变，也可能是受遗传控制的。生态学 因素，如个体的资源状况，对性比率的影响可能比遗传学因素的影响更重要（Diggle 1993, Emms 1993, Traveset 1995）。Diggle（1993）对茄属植物 Solanum hirtum 的性 表达研究表明，个体所获得的资源状况部分地决定了同一基因型不同个体的性比 率，因而她认为是发育的可塑性对选择发生了应答，而且这种发育系统的进化在 S. hirtum 雄全同株的建立和维持过程中起到了一定的作用。但总的说来，到底是表 型可塑性还是遗传因子决定了雄全同株植物的性表达还知之甚少，没有统一的认 识。即使是表型可塑的，那么又是哪一类生态因子或者哪几类生态因子在对雄全同 株植物的性表达起作用？

第二节 雄全同株的进化意义 一般认为，雄全同株是由雌雄同花进化而来，处于向雌雄异株进化的一个中间 阶段（Symon 1979, Primack & Lloyd 1980, Bertin 1982b），所以，对促进稳定的雄全 同株性系统发生的生态力量和进化力量的研究也引起了广泛的关注。到目前为止， 对于雄全同株性系统在进化上和生态上的利益还没有一个统一的认识。一些研究人 员认为根据传粉者具体的访花行为，雄全同株可以降低自交（Anderson & Symon 1989, Spalik 1991），促进异花授精（Heithaus et al. 1974）。而另一些人认为雄全同 株本身并不是一种促进异交的机制（Primack & Lloyd 1980, Bertin 1982b, Whalen & Costhch 1986），反而是通过自交保障繁殖的一种适应（Huang 2003）。现在，更多 的研究人员都是从资源分配的角度来考察植物性系统的进化，最有可能的一种解释 就是雄全同株是有限的繁殖资源在雌雄两个功能之间优化分配的一种适应机制 （Bertin 1982a, b, Willson 1983, Spalik 1991）。

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一、避免自交 最初，人们通常都认为雄全同株性系统进化的选择压力就是促进异花授精，雄 全同株是适应异交的一种机制（取决于传粉者具体的访花行为） （Heithaus et al. 1974, Anderson & Symon 1989, Spalik 1991）。他们发现雄全同株植物雄花和两性花在花序 上的相对位置通常都遵循一定的模式，如 Solanum carolinense 的两性花往往着生在 花序的基部，雄花着生在花序顶端（Solomon 1985）；而在伞形科植物中，两性花 通常着生在花序的边缘，雄花长在花序中央（Lovett Doust 1980）。如果传粉者的觅 食行为是从两性花部分开始，到雄花部分结束，那么雄全同株就会促进花粉的散布， 同时不会提高自交率。而要保证传粉者这种访花行为的发生只需要花蜜在浓度或者 体积上存在一个梯度变化（Cruden et al. 1983）。 但是，促进异交这一说法对于雄全同株可能是不完全的。首先，雄花中雌蕊退 化并不一定必然会导致花粉或者胚珠异花授精机会的增加。再者，如果说雄花中雌 蕊退化，节约了资源，从而能够产生更多的雄花，那么由于同株异花传粉机会的增 加可能反而会导致两性花和雄花异交程度的降低（Primack & Lloyd 1980）。雄全同 株本身可能并不是一种适应异交的机制。它不能解释“为什么许多雄全同株植物本 身就存在自交不亲和机制（Zapata & Arroyo 1978）？”这一现象（Bawa & Beach 1981）。事实上，已经研究的许多雄全同株植物都存在自交不亲和、个体内雄花和 两性花不同时成熟等促进异交的选择压力（Webb 1976） 。既然已经存在自交不亲和 等促进异交的机制，那么将雄全同株性系统的进化看作一种适应异交的机制可能有 些牵强。而且，用避免自交（及近交衰退）来解释雄全同株的进化，仅仅是从雌性 适合度的角度考察植物的繁殖成功，而忽略了雄性功能对适合度的贡献。 Bertin （1982b）对雄全同株进化的几个假说进行了详细的讨论，认为最优资源分配假说 是最有可能的一种解释。

二、最优资源分配假说 近 20 多年来，从繁殖资源在雌雄两个性别功能之间的优化分配来考察植物性 系统进化的研究越来越多（Lloyd 1979, Primack & Lloyd 1980, Bertin 1982a, b, Charnov 1982, Lovett Doust & Lovett Doust 1983, Lloyd & Bawa 1984, Solomon 1986, 。Bertin（1982b）曾经讨论并否定了关于雄全同株选择压力的几个假 Spalik 1991） 说。如，避免自交，增加花粉/胚珠比值（Pollen:Ovule ratios） ，降低可育子房被捕 食的几率等等。最后，Bertin（1982b）提出了最优资源分配假说来解释雄全同株的

368

进化和维持。根据最优资源分配假说，一旦通过果实生产实现的雌性适合度已经接 近饱和，继续在雌性功能上投入就意味着是一种资源浪费，因而产生只具有雄性功 能的花将会是一种经济而有效的繁殖策略。也就是说，雄全同株植物产生的雄花和 两性花的比率实际上反映了一种资源分配模式，在这种分配模式下，植物通过雄性 途径（两性花和雄花总共的花粉产量）和雌性途径（两性花的果实产量）获得的总 适合度将达到最大。 生产雄花导致适合度增加的原因包括：（1）更大的花序可以吸引更多的传粉 者，既可提高结实率又可增加后代的遗传多样性（Willson & Price 1977, Symon 1979, ；（2）雄花作为花粉供体可以提高个体的雄性适合度（Janzen 1977, Podolsky 1992） Willson & Burley 1983, Sutherland & Delph 1984, Elle & Meagher 2000）；（3）生产雄 花需要的能量和营养物质比生产两性花要少（Primack & Lloyd 1980, Bertin 1982b, Solomon 1986），能够节约资源投入。在对百合科多年生草本植物藜芦的研究中发 现，从花的大小和生物量两个方面看，生产雄花所需要的绝对资源量都要比生产相 等数量的两性花所需的资源少。而两性花和雄花的雄蕊数量都为 6 枚，平均每朵花 的花粉粒数量也无显著性差异，即二者执行雄性功能的潜能是基本等同的。所以在 执行等同的雄性功能的前提下，生产雄花消耗的资源更少，雄花是一种更有效的资 源利用形式（廖万金等 2003）。这与 Bertin（1982b）提出的最优资源分配假说是 一致的。此外，关于 Solanum carolinense（Solomon 1986）、扫帚叶澳洲茶（Primack & Lloyd 1980）等材料的研究结果也与此类似。

（一）雄全同株进化的资源分配理论模型 雄全同株起源于雌雄同花并将向性别分离方向发展的观点已经得到了广泛认 同，尽管最近有人认为雄全同株是由雌雄异花同株演化而来的。关于雄全同株性系 统发生的方式、选择压力等都有过许多研究。Spalik（1991）将最优繁殖功能看作 是繁殖资源在开花与结实之间的最优分配，建立了雄性生育力和雌性生育力与资源 投入的关系式，并利用 Charlesworth & Charlesworth（1978）给出的适合度函数分 析了雄全同株植物处于进化稳定状态时分配给雄花的资源比例。 假定用于有性繁殖的资源有限，而且这些资源只分配给花和果实。令 h 和 f 分 别代表雌雄同花植物分配给花和果实的资源比例，那么

h + f =1

（9-1）

假定花和果实是资源分配的固定单位，并且每朵花的花粉粒数量和每个果实的种子 数量相对恒定。令 c、p、o 分别代表每朵花附属结构（花萼、花冠等） 、花粉和胚 珠的成本，k 表示包含种子的单个果实的成本，A 表示结实率。如果雄性生育力 Fm 与花粉产量成正比，也就是说与花数量成正比，可得：

369

Fm ∝

h c+ p+o

（9-2）

如果两性花的数量乘以结实率大于个体所能产生的果实的数量，即：

Ah f > c+ p+o k

（9-3）

并且假定雌性生育力与果实的数量成正比，那么雌性生育力 Ff 可表示为：

Ff ∝

f k

（9-4）

但是，如果两性花的数量乘以结实率小于个体所能产生的果实的数量，那么雌性生 育力将受到两性花的产量和结实率的限制：

Ff ∝

Ah c+ p+o

（9-5）

显然，两性花的数量与结实率的乘积刚好等于个体所能产生的果实数量时，即

Ah f = c+ p+o k

（9-6）

雌性生育力

雌性生育力将达到最大，如图 9-2 所示。

图 9-2 雌性生育力随分配到两性花 的资源比例 h 变化的函数，h*表示 雌性生育力最大时的资源分配比例 （Spalik 1991） 。

h*

h+f

当雌性繁殖功能达到最大值后，部分两性花将只行使雄性功能。对于这些只行 使雄性功能的花，如果不产生多余的胚珠将可以节约出部分资源。令 m 等于分配 给雄花的资源比例，那么：

m+ h + f =1

370

（9-7）

如果两性花和雄花形成的花粉粒数量相同，那么雄性生育力可以写作：

Fm ∝

h m + c+ p+o c+ p

（9-8）

现在，我们的问题是：进化稳定时分配给雄花的资源比例 m 等于多少？ 根据 Charlesworth & Charlesworth（1978）给出的适合度公式，刚侵入种群的 一个突变个体的总适合度 W（包括雄性适合度和雌性适合度）为：

W ∝ [2 s (1 − δ ) + 1 − s ]× F f + Fm × (1 − s )

F f* Fm*

（9-9）

*

*

其中，s 表示自交率，δ表示近交衰退， F f 和 Fm 分别表示雄全同株突变体侵入时 种群内平均每个体的雌性和雄性生育力， F f 和 Fm 表示突变体的雌性和雄性生育 力。 假定产生的两性花足以耗尽用于形成果实的所有资源。将（9-1）-（9-4）式代 入适合度公式（9-9），可将雄全同株突变体的适合度表示为 m 的函数：

W ∝ [2 s(1 − δ ) + 1 − s ]

A(1 − m ) c + p + o + Ak

(

)

  m A 1 − m * (c + p + o + Ak ) 1− m (1 − s ) * +  + m (c + p ) + 1 − m * (c + p + o + Ak )  c + p c + p + o + Ak 

(

)

对 m 求微分得：

(

)

 1 − m * (o + Ak )(1 − s )  dW A   − [2 s (1 − δ ) + 1 − s ] + = dm c + p + o + Ak  m * (o + Ak ) + c + p  令导数等于 0，可得进化稳定的 m 值为：

m=

1− s 2 s(1 − δ ) + 1 − s p+c − × 2[s (1 − δ ) + 1 − s ] o + Ak 2[s (1 − δ ) + 1 − s ]

（9-10）

由（9-10）式可以看出：每个胚珠的成本越高、结实率越高、近交衰退越剧烈，分 配给雄花的资源比例就越大。而如果形成花粉和附属结构的成本越高、自交率越高， 分配给雄花的资源比例就越低。只要 m > 0 ，雄全同株就可以发生，也就是说当

o + Ak >

2s (1 − δ ) + 1 − s (c + p ) 1− s

（9-11）

时，植物就可能采取雄全同株这一策略。

371

在该模型的基础上，Spalik（1991）进一步讨论了促进雄全同株性系统发生的 条件。平均每个果实的成本相对较高、自交率相对较低、雄性生育力随分配给开花 的资源量的增加而增加，是促进植物增加雄性投入的三个标准条件。而真正促进雄 全同株性系统进化和维持的条件是：（ 1 ）吸引器官和花粉产生的成本相对较低； （2）平均每个胚珠的成本和结实率相对较高，也就是说，减少胚珠生产可节约出 较多的资源； （3）平均每朵两性花的花粉数量的进一步增加不再有利于提高雄性适 合度，调节花粉总产量更多地是通过花的数量来调节，而不是通过每朵花的花粉数 量来调节。这三个条件将增加花部展示、促进雄全同株性系统的进化（Charlesworth & Charlesworth 1978, Lloyd 1979, Primack & Lloyd 1980, Charlesworth & Charlesworth 1981, Bertin 1982b, Spalik 1991）。

（二）供体假说 Bertin（1982b）等人的研究表明雄全同株植物形成的两性花的数量要大于发育 成果实的花的数量，即使在人工授粉的情况下也是如此（Solomon 1985）。这说明 产生的两性花已经足以满足子房的发育，那么接下来的问题就是除了两性花而外， 雄全同株植物产生的雄花有什么作用？人们分别从雌性功能和雄性功能两个角度 对雄花的功能给出了解释。一般认为，雄全同株植物的雄花可以执行两个功能：（1） 雄花的存在形成了一个更大的花部展示，增大了对传粉者的吸引力，使得到达两性 花的同种植物的花粉数量和质量增加，从而增加了两性花的雌性繁殖成功（吸引假 说，attraction hypothesis） （Willson & Rathcke 1974, Podolsky 1992） 。（2）另一个功 能就是供体假说（donor hypothesis），即雄花作为花粉供体而存在，雄花提供的花 粉可以由传粉者转运到其他植株，从而增加了雄性繁殖成功（Stephenson & Bertin 1983）。花粉供体假说在本质上是建立在资源分配基础上的。一方面，由于不需要 形成雌蕊等结构，节约了资源投入；另一方面，雄花作为花粉供体存在，产生的花 粉可以通过传粉者转运到其他个体的柱头上，通过雄性途径产生后代。在执行雄性 功能上，雄花等同甚至超过两性花(廖万金等 2003, Huang 2003)。在相等的资源投 入条件下，雄花可以得到更大的适合度受益。所以花粉供体假说实际上就是一种最 优资源分配假说。针对雄全同株性系统中雄花的功能假说，已经有多项研究对其进 行了检验（Janzen 1977, Bawa & Beach 1981, Willson & Burley 1983, Wyatt 1983, Sutherland & Delph 1984, Solomon 1987, Podolsky 1992, 1993, Elle & Meagher 2000）。 Podolsky（1993）用蜂鸟传粉的贝思乐苣苔属植物 Besleria triflora 对花粉供体 假说进行了检验。结果发现两性花散布花粉的时间显著长于雄花散布花粉的时间， 而且传粉者每访问一次从两性花上带走的花粉数量也大于从雄花上带走的花粉数 量，但二者在资源投入上却没有显著差异，所以雄花并没有直接通过雄性功能提高

372

植物的繁殖成功，因而不支持关于雄全同株植物雄花功能的花粉供体假说。 但与此相对，在 Solanum carolinense 中，雄花所占比例越高，个体的雄性适合 度就越大，但雄性适合度并不随个体产生的总花数的增加而增加，这可能是花内雌 雄器官之间存在干扰的缘故（Elle & Meagher 2000）。在蜂类传粉的一些植物中， 雄蕊排成一个圆锥形，雌蕊突出，这可能对花粉的转移和沉降是一种有效的适应 （Buchmann 1983, Harder & Barclay 1994），但是突出的雌蕊同时也可能阻止传粉者 与花药有效接触，使传粉者远离雄蕊，并因而阻止花粉附着在传粉者身体上。而在 雄花中，由于雌蕊的极度退化，传粉者可以毫无阻拦地停靠在花药上（ Solomon 1985），所以，雄花花粉的转移比两性花更有效得多，雄花作为花粉供体能有效地 提高个体的雄性适合度（Elle & Meagher 2000） 。越来越多的研究支持雄全同株性 系统中雄花功能的花粉供体假说（Janzen 1977, Willson & Burley 1983, Sutherland & Delph 1984, Solomon 1985, Elle & Meagher 2000）。

三、吸引假说 吸引假说是独立于资源分配理论框架之外的一种假说。吸引假说只是从花序大 小与传粉者的访花频率的关系讨论了雄花的功能。该假说认为雄花的存在增加了花 部展示，从而增加了对传粉者的吸引能力，提高了传粉者的访问频率，保证有更多 的花粉到达柱头表面进行受精繁殖，增加了植物的雌性适合度收益。 Solomon（1987）利用自交不亲和的雄全同株植物 Solanum carolinense 对吸引 假说进行了检验。Solomon 首先建立了两个遗传上完全相同的群体，在一个群体中 进行去除雄蕊、去除雄蕊后人工授粉、对照三种处理，而在另一个群体中进行去除 雄花和对照两种处理。去除雄蕊后结实率由 77%锐减到 5%，而去除雄蕊并进行人 工授粉个体的结实率却达到 50%，这一方面说明去除雄蕊这一操作本身对结实率的 影响不大，另一方面说明雄性器官（两性花和雄花都具有）是 S. carolinense 吸引传 粉者的主要器官。在另一组实验中，去除雄花后结实率 82%与对照组的结实率 88% 并没有显著差异。所以 Solomon 认为，对于 S. carolinense，吸引传粉者的主要结构 是雄蕊，而非雄花，吸引假说不能作为雄全同株性系统中雄花进化的一种适应性解 释。 与此相反，Podolsky（1992）用蜂鸟传粉的 Besleria triflora 对吸引假说进行检 验后，认为正是雄花的存在增大了吸引传粉者的功能才驱动了雄全同株这一性系统 的进化。Podolsky 的实验表明花序越大，传粉者的访问频率越高。由于 B. triflora 的种子产量受花粉限制，因此，吸引传粉者能力增加直接导致了雌性生育力的增加。 但是，两性花和雄花都能增加花序大小，二者对于花粉输出和花粉接收的影响 有无差异？Podolsky（1992）使一组个体的花序只由 10 朵两性花组成，而另一组

373

个体的花序由 5 朵两性花和 5 朵雄花组成，发现这两种处理在花粉输出即雄性功能 方面没有显著差异，平均每朵两性花输出的花粉数分别为 1199.9 粒和 992.3 粒，但 是在花粉接收即雌性功能方面却差异显著，完全由两性花组成的花序中平均每朵两 性花接收的花粉数为 1075.8 粒，产生了 818.0 条花粉管，而由两性花和雄花组成的 混合花序中平均每朵两性花接收的花粉数为 2162.3 粒，产生 1689.2 条花粉管。也 就是说，只有当雄花用来增加花序大小时，才会显著增加接收的花粉数量。 接下来的问题是，为什么两性花和雄花在行使增加花序大小功能时会有如此大 的差异？Podolsky 的进一步实验表明雄花不会从传粉者身上带走花粉，从而能够有 效地保证外源花粉集中沉降在可育的两性花的柱头上。所以，Podolsky（1992）认 为在雄全同株性系统中正是雄花的存在增大了对传粉者的吸引能力，单性雄花的适 应意义在于提高了两性花的授粉效率，即植株的雌性功能。可以肯定，B. triflora 雄花的存在的确提高了植物的雌性功能。但是 Podolsky（1992）的解释并不完全， 因为他只是从雌性功能的角度考察植物的适合度，而忽略了雄性功能对总适合度的 贡献。 Harder & Barrett （ 1996 ）则从雄性适合度的角度进一步完善了对 Podolsky （1992）实验的解释。即使额外的雄花和两性花同等程度地增加了 B. triflora 对传 粉者的吸引，也是雄花而非两性花更有效地增加了植物的雄性生育力，因为额外的 两性花的存在增加了同株异花授粉的几率，使得 B. triflora 遭受强烈的近交衰退 （Podolsky 1992）。Harder & Barrett（1996）认为，雄花由于没有雌性器官，一方 面降低了同株异花自交和花粉贴现，另一方面不会干扰花粉向外散布，因而可比两 性花更能提高植株的雄性生育力。添加雄花比添加两性花对提高植物的雄性繁殖成 效更有利。B. triflora 的雄全同株策略代表了一种独特的适应机制，使植株既增强 了对传粉者的吸引力，同时又不会造成严重的花粉贴现，从雄性功能和雌性功能两 个方面同时提高了植物的适合度（Harder & Barrett 1996）。 从性别干扰的角度看，雄全同株策略实际上降低了雌雄性别功能的干扰。雄花 雌性器官的退化降低了雌性功能对花粉散布的物理干扰，而降低同株异花授粉和花 粉贴现也在一定程度上避免了雌性对雄性功能的干扰（Harder & Barrett 1996）。

四、繁殖保障假说 不管是最优资源分配假说，还是传粉者吸引假说，都不能很好地解释为什么雄 全同株和雌雄异花同株两种性系统会在同一个属中同时存在，因为根据这两个假 说，雄全同株性系统中雄花所获得的适合度收益，雌雄异花同株性系统中雄花也能 获得同样的收益。所以 Huang（2003）提出，对于雄全同株和雌雄异花同株这两种 性系统共存的属中雄全同株的发生，可能不应该强调“为什么要产生雄花”，而更

374

应该关注“为什么会形成两性花，而不是雌花？” 慈菇属（Sagittaria）约有 20 多个物种，大多都是雌雄异花同株的，两种一年 生植物 Sagittaria guyanensis 和 S. calycina 表现为雄全同株，另有一些雌雄异株物种。 并且雌雄异花同株极有可能是该属原始的性系统，雄全同株和雌雄异株是雌雄异花 同株进化而来的（Barrett et al. 2000） 。雌雄异花同株性系统向雄全同株进化，可能 是因为雌花中发育出雄蕊形成两性花能够进行自交，从而保证一定的种子产量，即 繁殖保障假说。 Huang（2003）对自交亲和的雄全同株植物 Sagittaria guyanensis ssp. Lappula 开展了套袋实验和传粉生态学观察，结果发现对两性花套袋并没有降低结实率，但 去除雄蕊却降低了结实率，加之传粉者相对缺乏， 所以，Huang 认为 S. guyanensis ssp. Lappula 主要通过自发的自花授粉（autonomous self-pollination）来保证受精结实。 也就是说，雄全同株性系统中两性花的雄蕊主要是通过提供繁殖保障效应而受到选 择的。

第三节 雄全同株的进化方向 植物最普遍的性系统是雌雄同花，在被子植物中约占 75%，被认为是最原始的 性系统。植物性系统的进化趋势普遍是从雌雄同花向性别分离的单性方向发展 （Darwin 1877, Lloyd 1979, Casper & Charnov 1982, Muenchow & Grebus 1987, Charlesworth 1989, Renner & Ricklefs 1995, Charlesworth 1999），目前由雌雄同花向 雌雄异株方向进化的可能性已经被广为接受，并且在被子植物的 16 个科中得到了 很好的验证（Webb 1999）。 关于植物性系统进化的驱动力，Darwin（1877）从经济学的角度提出，在一定 条件下，繁殖资源在雌雄两个性别功能之间有差异的投入能导致更高的效率。雄全 同株不大可能一步就进化到雌雄异株（即雌性功能和雄性功能在个体水平上分离）， 但是，如果雌性功能和雄性功能在花水平上分离，雄花只作为花粉供体在花粉的产 生和散布方面可能效率更高，而雌花只作为花粉受体接受花粉的效率可能也会更 高，从而产生更多的后代，所以，雄全同株最有可能通过两性花的雄蕊败育向雌雄 异花同株方向进化，尽管还没有确切的证据（Bawa & Beach 1981）。 传粉机制在雄全同株向雌雄异花同株进化过程中可能扮演着一个重要的角色 （Bawa & Beach 1981）。如果雌性适合度（接受花粉）达到最大的条件与雄性适合 度（输出花粉）达到最大的条件差异很大，而且雌花和雄花的相对位置对其影响很 大，那么两性花中的雄蕊就可能退化。例如，在一些虫媒传粉的植物中，传粉者通 常从花序的下部自下而上进行取食活动，此时如果花序下部的两性花转变为雌花， 必然会降低自交及由此带来的近交衰退，增加个体的适合度。另外，如果两性花在

375

输出花粉和接受花粉两个方面存在干扰，尤其是在传粉机制不十分精确、花小并紧 密排列在花序上时，两性花的雄蕊也可能败育或退化（Bawa 1980, Bawa & Beach 1981），向雌雄异花同株方向进化。但另一种观点恰好相反，认为雌雄异花同株是 更原始的性状，雄全同株是由雌雄同株进化而来的（Barrett et al. 2000, Huang 2003）， 这一观点可能还需要大量的实验验证。

第四节 结论与展望 自从人们认识到植物中存在雌雄两种相对的性器官就已经开始了对植物性系 统的研究，至今已有数百年的历史。但是，对于雄全同株性系统的研究开展得相对 晚一些，主要集中在 20 世纪的最后 20 多年中，分别从理论模型研究和实验研究两 个方面对雄全同株表型性状的可塑性、雄花的功能、雄全同株的进化与维持进行了 比较系统的研究。我们已经知道雄全同株性系统中两性花和雄花在花序上的相对位 置、开放的顺序以及二者的比率在不同的物种中有很大的差异，而且，两性花和雄 花的相对多少受个体可获得资源状况等因素的影响。雄花的功能和雄全同株性系统 的进化一直是备受关注的问题，但是，由于方法技术上的滞后，以前的研究只能从 观察和简单的受控实验中初步探讨这些问题，提出了传粉者吸引假说、花粉供体假 说、避免自交和繁殖保障假说来解释雄全同株的进化。但任何一个假说都没有得到 广泛接受。 随着遗传标记技术（如等位酶、RAPD、AFLP、ISSR 等）的发展，我们可以 从蛋白质水平和 DNA 分子水平上来讨论雄全同株的进化问题。针对雄全同株的进 化，今后的研究可能仍将集中在雄花的功能、雄全同株的起源与进化方向等问题上。 借助遗传标记进行亲本分析，确定每一粒种子的父本和母本，可以考察雄花是否作 为花粉供体而存在，即增大了个体的雄性适合度。在遗传标记基础上建立分子系统 树探讨进化问题是一个常用的手段。建立含有不同性系统的科属的系统进化树则可 以确定植物性系统的进化方向，再根据系统发生上独立的对比（ phylogenetically independent contrasts，即去除了共同祖先的影响）在各个性状上的不同表现，可以 验证雄全同株发生的诸多条件。总之，随着理论与技术的发展，雄全同株性系统进 化的一些主要问题必然会得到解决。

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第十章 分子标记技术 廖万金 植物的存活、生育力、基因流等方面的变异经常导致种群内和种群间等位基因 频率发生改变。同时，要理解对特定生态环境的适应过程就必须对植物的交配系统、 传粉机制、基因流等进行深入的研究。对这些问题的研究往往需要利用一些不影响 生物表型性状的遗传标记。等位酶标记在研究种群机制方面做出了很大的贡献。最 近 20 多年来，各种各样的 DNA 分子标记技术的迅速发展更是为植物进化生态学 中诸多问题的研究提供了技术平台，在确定个体繁殖成效、测定自交率和基因流、 度量遗传分化程度等方面得到了广泛的应用。 交配系统和基因流研究是植物进化生态学研究的两个重要课题。植物的交配系 统不仅决定了种群未来世代的基因型频率，对植物种群的有效大小、基因流和进化 等因素也有重要的影响（葛颂 1998）。通过对基因流的研究，我们就可能对种群分 化等种群遗传学内容和植物的繁殖过程进行深入的研究。近来，通过分子标记，估 计种群自交率、确定种群内的交配格局、借助亲本分析的方法直接测量基因流、或 者借助种群遗传学模型间接推导基因流以及进行克隆鉴定等方面的工作正在逐渐 增多。 面对各种各样的分子标记，如何针对特定的问题选择恰当的分子标记，是亟待 解决的问题。这就需要我们弄清各种分子标记的基本原理、实验流程是否繁杂、有 无成熟的数据处理方法、各种分子标记的优缺点以及它们的适用范围。选择好了分 子标记之后，还必须确定如何根据分子标记获得的数据解决具体的问题，如交配系 统和基因流的研究。首先要确定解决某一特定问题需要测量的参数及其依附的理论 模型，有时甚至包括模型假设，然后根据各种分子标记在这方面的优缺点进行取舍， 最终找到既能解决问题又最有效的分子标记。 本章对广泛应用于植物进化生态学领域的等位酶标记和各种 DNA 分子标记进 行简单的描述，扼要地阐明各种标记的原理、实验流程和数据处理的相关方法，简 要评价各种方法的优缺点，并在此基础上说明各种标记的主要用途。其次，我们将 讨论植物交配系统和基因流研究的意义、内容和方法，并以此为切入点，归纳各种 标记在测量种群自交率、父系分析、种群内和种群间基因流等研究中的作用和具体 的操作方法。

第一节 等位酶标记与 DNA 分子标记

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遗传标记作为检测个体间遗传差异的方法在进化生态学中有着非常重要的作 用。早期的植物种群生物学研究一般都采用形态上的多态性状来检测个体间遗传差 异。这些形态标记在早期的一些研究中（Epling & Dobzhansky 1942, Faberge 1943） 起到了积极的作用，但是基于表型变异的形态标记通常只受一个位点控制，许多表 型性状（如花色等）必须在生活史后期才能度量，而且对大多数植物而言都很难找 到合适的形态变异，所以，形态标记有很明显的局限性（Cruzan 1998） 。随着电泳 技术的发展，在蛋白质和 DNA 多态性的基础上相继发展了蛋白质标记（如，等位 酶）和 DNA 分子标记（如，RFLP、RAPD、AFLP、SSR、ISSR、SNPs 等）。

一、等位酶 等位酶（allozyme）是指同一基因位点的不同等位基因所编码的一种酶的不同 形式（Prakash et al. 1969） 。同源染色体上不同的等位基因实际上是一段不同核苷酸 序列的 DNA 链，经过转录和翻译过程，最后将编码具有不同构象和大小的蛋白质 亚基，在电场中，不同的蛋白质亚基由于带电量和半径不同其迁移率也不同，表现 在酶谱上，将有不同的迁移距离，从而分辨出不同类型的亚基。反过来，根据酶谱 上分离出来的各个亚基的不同表现（迁移距离相等或者不等），就可以确定该个体 在该位点上是纯合体还是杂合体（图 10-1）。

a1 a

a2

b

a2 b2 b1

b2

图 10-1 等位酶标记的原理与流程（以基因型为 ab 单体酶为例） 。等位基因 a 和 b 实际上是 不同核苷酸序列的 DNA 链 a1 和 b1，通过转录和翻译，编码大小和构象不同的蛋白质亚基 a2 和 b2，通过电泳可将亚基 a2 和 b2 分离。根据蛋白质亚基在凝胶上表现出的带谱可推知 基因型。

进行等位酶分析首先要把各种有功能的可溶性酶蛋白质从植物细胞中提取出 来，并保证这些酶提取出来以后活性基本不变。通常使用的提取缓冲液（extracting buffer）有简单磷酸提取缓冲液、复杂磷酸提取缓冲液、Tris - 马来酸提取缓冲液和

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Tris - HCl 提取缓冲液四种。多数食用植物和花粉可以用简单缓冲液提取，而大多 数野生植物由于含有较多的酚类等有害于酶蛋白质的物质，一般需要用复杂的提取 缓冲液。所以，等位酶分析的第一步就是针对具体的实验材料确定合适的提取缓冲 液（详见王中仁 1996） 。然后进行电泳分离。现在经常使用的有水平切片淀粉凝胶 电泳、聚丙烯酰胺凝胶电泳、醋酸纤维素膜电泳等等，这一过程相对简单，要注意 的是在整个过程中要防止酶失去活性。电泳结束后应立即进行染色。等位酶染色分 为胶染和液染两种，到底采用哪一种染色方法，主要取决于各自实验室的条件、染 色效果以及染色的成本等等。许多研究都提供了各种不同酶系统染色的详细配方 （Soltis et al. 1983, Werth 1985, Pasteur et al. 1988, Wendel & Weeden 1989, Werth 1990）。相对较为困难的是酶谱的判读。对酶谱上呈现的带谱进行解释需要深入理 解每一种等位基因变异的遗传学基础（Richardson et al. 1986, Wendel & Weeden 1989）。在任何酶系统中，在特定的位点上纯合体都只表现出 1 条带，而杂合体则 可能表现出 2 条或 3 条甚至更多的带，这取决于酶蛋白质的四级结构（即酶由几个 亚基组成）。以二倍体植物为例，单体酶的杂合体表现出 2 条带，而二聚体酶的杂 合体表现出 3 条带。Pasteur et al.（1988）、Wendel & Weeden（1989）对二倍体植物 的基因型与酶型的相互关系进行了详细的讨论。 数据处理是等位酶分析的一个非常重要的环节。在计算机技术的推动下，现在 已经发展了许多相应的软件（如 BIOSYS 系列软件、FREQPARS、NTSYS-pc、GENE、 MLT 等）来分析等位基因变异的情况，常用的是 BIOSYS 系列分析软件，如 BIOSYS-1。根据酶谱得到的基因型的原始数据，直接计算出各等位基因频率，将 其代入 BIOSYS-1，可以直接测量种群的遗传变异状况，检验基因型频率和 Hardy Weinberg 平衡的离差，计算 F-统计量，进行异质性卡方分析，计算遗传相似性和 遗传距离系数的变化，构建聚类分析的表现图，以及估计系统发育状况等等。 等位酶标记第一次用比较简单而直观的方法识别出了大量的基因位点和每个 位点的等位基因，能够定量地考察遗传变异。等位酶标记是一个共显性标记 （codominance, 即能够区分杂合子 Aa 和显性纯合子 AA），从酶谱上可以直接确定 编码该等位酶的等位基因，而且等位酶的遗传和表达都遵循孟德尔定律。等位酶分 析的成本相对较低，方法也比较简单。但是，等位酶标记能检测出的遗传变异相对 较少。即使对那些多态位点比例较高的物种，等位酶标记也缺乏足够的变异对自然 种群进行系谱分析（Devlin & Ellstrand 1990, Devlin et al. 1992, Snow & Lewis 1993）。等位酶分析通常都要求有 10 个以上的多态位点，但是，部分植物在大多数 酶位点上都是单态的，而且等位基因的数量也比较少，有 3 个以上等位基因的位点 相当稀少，单子叶植物多态位点的比例为 40%，而双子叶植物多态位点的比例仅为 29%（Hamrick & Godt 1990）。此外，等位酶分析需要在大量的新鲜材料中提取酶 蛋白，这就要求高效率的采集并迅速把新鲜材料带回实验室进行处理，对于分布广 泛、生长在交通不便地区、零星分布或者需要大范围采样的种类而言，取样存在很

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大的困难。尽管如此，等位酶标记目前仍然是植物交配系统分析中利用得最广泛的 技术（Cruzan 1998）。 等位酶分析方法有着较广的应用范围。等位酶作为一种稳定的基因组标记，它 所揭示的酶蛋白质的多态性可以看作是对整个基因组的随机取样，从而对种群的遗 传学结构做出估计，测量种群的遗传多样性以及各种群间的遗传距离。通过对亲本、 子代、以及花粉库的等位酶分析，对比它们等位基因组成、频率和基因型频率的变 化，可以探查植物种群的自交率、基因流等方面的信息（Morgan & Barrett 1990） ， 进行父系分析（paternity analysis）等，以确定植物种群的异交程度和交配格局。在 确定种间界线、探查无性系和地理变异的关系、测定杂种和多倍体植物的起源 （Soltis & Soltis 1989, Werth 1991）、近期系统发育重建等方面，等位酶分析都有着 巨大的潜力。

二、限制性片段长度多态（RFLP） RFLP（restriction fragment length polymorphisms, 限制性片段长度多态）是种 群生物学家最早采用的一种 DNA 分子标记。生物在进化过程中产生的遗传变异大 多都是 DNA 突变引起的。限制性内切酶的靶序列中存在碱基的替换或小的插入与 缺失，酶切片段在数目和大小上就会存在差异。细胞总 DNA 或 cpDNA（叶绿体 DNA）经限制性内切酶消化后，就会产生许多长短不一的连续的片段，不同的 DNA 样品被切割成不同的片段式样，从而产生多态性。酶切片段经琼脂糖凝胶或聚丙烯 酰胺凝胶电泳分离后，对于分子量较小的酶切片段可以直接用溴化乙锭染色进行观 察。但是对于核基因片段，一般需要进行 Southern 杂交。凝胶上带状分布的 DNA 片段转移到尼龙膜或硝酸纤维膜上（即 Southern 印迹），然后用来自 cDNA 文库或 基因组文库的 DNA 片段作为探针进行 Southern 杂交，通过放射自显影就可检测出 限制性内切酶消化产生的复杂的 DNA 片段混合物中各个限制性片段。 早期的 RFLP 标记就是这样一种以电泳和分子杂交为核心的检测 DNA 多态性 的方法。主要包括限制性内切酶消化、凝胶电泳、转膜和 Southern 杂交、放射自显 影几个步骤。RFLP 标记与等位酶一样是共显性标记，能区分纯合子和杂合子，而 且，由于限制性内切酶识别靶序列的专一性，所以，RFLP 标记得到的数据具有较 高的可靠性。相对于形态标记和等位酶标记，RFLP 标记的研究对象是遗传物质本 身，不会受到个体发育阶段和外部环境等因子的影响，得到的结果更稳定。但 RFLP 标记的取得要依赖于限制性内切酶识别位点中碱基的改变或识别位点位置的移动， 这在很大程度上限制了 RFLP 标记的应用。RFLP 标记能提供的多态信息不丰富， 通常不能满足遗传多态性分析的实际要求。而且，以分子杂交为基础的 RFLP 标记 涉及酶切、转膜、分子杂交和放射自显影等过程，步骤繁杂、工作量大，同位素产

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生的放射性污染对人体有害。Southern 杂交本身就是一项耗时且相对昂贵的工作。 与 RAPD 等 DNA 分子标记相比，RFLP 所需的模板量也要大得多。这些不足之处 在一定程度上限制了 RFLP 的广泛应用。 20 世纪 90 年代初期聚合酶链反应（polymerase chain reaction, PCR）技术的出 现是分子生物学领域中方法学上一次具有里程碑性质的革命，它极大地推动了植物 进化生态学的发展。RFLP 与 PCR 技术有机结合形成了效率更高的 PCR - RFLP 分 析技术，即对 PCR 扩增的 DNA 片段进行限制性酶切位点分析。进行 PCR - RFLP 分析，首先要确定选用什么样的 DNA 序列作为研究对象。一般提取细胞总 DNA， 然后用引物将要分析的 DNA 片段扩增出来进行酶切。DNA 序列选择好后，用根据 两翼序列设计的引物进行 PCR 扩增，然后用某些软件（如，DNAsis）将该序列的 酶切位点和相应的内切酶查出来，对扩增片段进行限制性酶切，得到大小不同的酶 切片段，用琼脂糖凝胶或聚丙烯酰胺凝胶电泳进行分离，核酸特异性染料溴化乙锭 染色，在紫外灯下（305nm）观察鉴定（Karl et al. 1992）。 PCR - RFLP 分析只需纳克级的 DNA 作为扩增模板，也不需进行 Southern 杂交 和放射自显影，降低了对实验人员的毒害，与传统的以 Southern 杂交为基础的 RFLP 相比，也更简便更高效。不过，PCR-RFLP 分析过程仍然比较繁琐，需要进行大量 的工作，如 DNA 序列的选择，引物和内切酶的获取等等，而且，有研究表明大约 有超过 30%的引物在普通条件下不能产生足够的扩增片段（Karl et al. 1992）。 RFLP 早期主要用于进化生态学领域，所以早期的相关数据分析软件，如 MEGA、PAUP 和 PHYLIP 等侧重于分析物种之间的相互关系。李海鹏和张亚平 （1999）在位点法的基础上发展了 Rflp 软件分析种下水平种群遗传多样性和遗传 分化等方面的一些参数。目前，已经用 RFLP 标记构建了重要经济作物的遗传图谱 （Chang et al. 1988, Tanksley et al. 1989, Tanksley et al. 1992）。RFLP 标记在种群遗 传学和系统发育研究中也有重要的作用，可用来评估种群内和种群间变异的程度 （Quijada et al. 1998） 、基因流水平（Arnold et al. 1991）、植物地理（Liston 1992）、 亲缘关系分析（Rieseberg et al. 1988）、系统进化（Rieseberg et al. 1992）等。

三、随机扩增多态 DNA（RAPD） RAPD（random amplified polymorphic DNAs, 随机扩增多态 DNA）是 20 世纪 90 年代初在 PCR 基础上发展起来的一种 DNA 多态标记技术（Williams et al. 1990）。 RAPD 用任意序列的 10 个碱基的寡核苷酸片断作为引物，以未知序列的基因组 DNA 为模板，进行随机的 PCR 扩增，扩增产物经电泳、染色可得到 RAPD 指纹。 Williams et al.（1990）首次开展了 RAPD 分析。 RAPD 的完成需要单引物、基因组 DNA、耐热 DNA 聚合酶以及合适的缓冲系

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统。模板 DNA 在 92-94℃变性解链后，在低温（35-37℃）条件下，单引物按碱基 互补原则退火到基因组 DNA 模板两条反向链的不同位置上，在 68-72℃存在 DNA １ 聚合酶的条件下，dNTP 从引物的 3 端掺入，接上与模板 DNA 互补的各种单核苷 酸进行链的延伸，延伸至一定长度得到一个新的 DNA 片段。当引物与单链 DNA 的多个位点互补结合，并且引物的位置在彼此可扩增的距离内，就会产生一组不连 续的分子量为 200-20000bp 的 DNA 片段，经 40 次左右的 PCR 循环，每一扩增片 段的数量呈指数形式增长，扩增产物经电泳分离和溴化乙锭专一染色后直接进行紫 外观察，就可得到 RAPD 指纹（图 10-2）。

1

1

DNA 提取

PCR 扩增

变性 退火

1

2

2

3

3 2

3

图 10-2 RAPD 分析的原理及流程。包括 DNA 的提取、PCR 扩增、电泳分离和检测 3 个步 骤，1、2、3 分别表示 3 个不同的个体

从新鲜材料或变色硅胶保存的干标本中提取 DNA 制备模板是 RAPD 分析的第 一步。一般用 0.1×TE 将纯化后的 DNA 稀释到约 5ng/μl 作为 RAPD 分析所需模板。 然后，将筛选好的 10-20 个引物（能扩增出清晰的、可重复的带，每个引物可产生 5-15 个多态性位点）逐次与模板、dNTP 和 TaqDNA 聚合酶等混合，进行 PCR 扩 增。扩增产物一般用 1.5%的琼脂糖凝胶或聚丙烯酰胺凝胶电泳分离，待 DNA 分子

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量标准完全展开后结束电泳。对分离片段用溴化乙锭染色观察。 RAPD 的结果表现为样品在某个位点上条带的有无，而 RAPD 数据分析软件 （如，WINAMOVA、POPGENE、TFPGA）一般要求将条带的有无转化为 1/0 数据 进行计算。通常需要按各个计算程序给定的数据输入格式编辑 1/0 数据作为数据源 文件，例如，WINAMOVA 软件有专门的源文件编辑程序 AMOVPREP，然后将数 据源文件读入分析程序进行遗传多样性和遗传分化常规变量的计算。 RAPD 技术所需样品量少，能提供大量的遗传变异信息，并且无需预先知道基 因组的序列信息，所以，在植物种群生物学和进化生态学中被广泛使用。RAPD 扩 增只需要纳克量的 DNA 模板，不需进行氯化铯梯度离心或特殊的纯化过程，分离 一份进行 RAPD 扩增的 DNA 样品只需采集几百毫克新鲜叶片或几十毫克干叶片。 RAPD 分析的另一优势在于它是用任意序列的寡核苷酸为引物在全基因组上扫描， 无需知道基因组的序列信息，避免了繁琐的克隆操作与构建文库技术，而且 RAPD 扩增可选择的引物数高达 410，理论上可以提供无限的信息量。RAPD 片段的遗传 也是复合孟德尔定律的。但是，RAPD 提供的是一种显性标记，它不能区分纯合 （AA）与杂合（Aa）基因型，至少 95%的 RAPD 片段表现为显性标记，只有当两 个等位基因片段大小不同时（不到 5%）才表现为共显性（Williams et al. 1990, Fritsch & Rieseberg 1992, Williams et al. 1993），这正是 RAPD 标记的主要缺陷。除此而外， 由于 RAPD 标记的引物是 10 个碱基任意序列的寡核苷酸片段，在退火温度下引物 与模板的互补结合不很稳定，受模板浓度与纯度等诸多因子的影响，所以扩增带谱 的可重复性不高，不同实验室的 RAPD 数据几乎不可比较，难以交流。而且，RAPD 位点是指随机扩增出的 DNA 片段，本身并不具有任何功能意义。而任何一个基因 家族的进化都最大限度地受到功能的制约（Penner 1996），所以，用 RAPD 数据来 解释物种的进化有较大的局限性。 RAPD 标记由于其引物的随机性而能提供大量的遗传变异，自 20 世纪 90 年代 以来，已经广泛应用于动植物遗传育种、基因诊断、种群遗传学、生物系统与进化 等方面的研究中。RAPD 标记尤其适合于检测种下水平的遗传多样性，包括天然植 物种群的遗传结构分析（Ge et al. 1999）、种质资源评估以及植物品种的鉴定等（Hu & Quiros 1991）。RAPD 标记的另一个重要应用是构建高密度的遗传图谱，在基因 组的分析以及育种实践中具有重要的作用（Beaumont et al. 1996）。利用近等位基因 系（near isogenic lines, NILs）和混合分组分析方法（bulk segregant analysis, BSA）， 可以在 RAPD 标记和某些基因之间建立连锁关系，把某些基因定位到染色体上 （Haley et al. 1993, Benet et al. 1995, Urrea et al. 1996, Emebiri et al. 1997, Manninen et al. 1997, Yang et al. 1997），并以该 RAPD 标记为起点向靶基因滑步，为分离该基 因打下基础。

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四、扩增片段长度多态（AFLP） AFLP（amplified fragment length polymorphism, 扩增片段长度多态）是荷兰 Keygene 公司 Zabeau 和 Vos 于 1993 年发展的检测基因组限制性片段多态性的一种 DNA 指纹技术。基因组 DNA 经限制性内切酶（一般使用 EcoRI 和 MseI）完全消 化后，在限制性片段两端连接上人工接头作为扩增模板。设计的引物与接头和酶切 １ １ 位点互补，并在 3 端加上 2-3 个碱基，使得只有与引物 3 端互补的限制性片段才能 进行扩增。扩增产物经变性聚丙烯酰胺凝胶电泳分离后，通过放射自显影、银染或 荧光检测可显示出多态性丰富的 DNA 指纹式样。 接头和引物的设计是 AFLP 分析的一个至关重要的环节。AFLP 的接头应该包 含一个核心序列和一个内切酶专一序列。而 AFLP 的引物一般为 16-20 个碱基，包 １ １ 括 5 端与接头的核心序列互补、酶切位点序列和 3 端连上的选择性碱基（表 10-1） 。 表 10-1 AFLP 分析常用的接头结构和引物组成 EcoRI １

接头 5 - CTC GTAGACTGCGTACC CATCTGACGCATGGTTAA -5１ 引物

5１-GACTGCGTACCAATTCNNN-3１

MseI １

5 - GACG ATGAGTCCTGAG TACTCAGGACTCAT -5１ 5１- GATGAGTCCTGAGTAANNN -3１

AFLP 分析包括基因组 DNA 的提取、限制性内切酶消化、接头的连接、限制 性片段的预扩增和选择性扩增、扩增产物的分离与检测 5 个步骤。AFLP 分析的成 败取决于基因组 DNA 是否消化完全，所以需要分离到完整的、高质量的没有被核 酸酶或抑制剂污染的基因组 DNA，以产生连接要求的底物和预扩增所需的模板。 一般用 EcoRI 和 MseI 两种限制性内切酶对基因组 DNA 进行消化。消化片段用 T4 连接酶连接到 EcoRI 和 MseI 的接头上。酶切和连接可以分两步进行，也可以合为 一步进行（Qi & Lindhout 1997, Donaldson et al. 1998）。接好接头后，以连接好接头 的限制性片段为模板，用各具 1 个选择碱基的引物进行预扩增，通过预扩增及引物 标记，检测到的片段中 EcoRI - MseI 片段居多。预扩增产物稀释后作为选择性扩增 的模板，用各具 3 个选择碱基的引物进行选择性扩增。PCR 完成后，加入适当的染 料，在变性聚丙烯酰胺序列胶上进行分离。AFLP 指纹式样一般可以通过银染、荧 光检测或放射自显影进行检测（图 10-3）。荧光检测 AFLP 指纹是相对较好的方法。 １ 以荧光染料 5 端标记的引物进行选择性扩增，扩增产物可直接在自动测序仪（ABI 310, 377 等）上扫描鉴定。在 50-500bp 范围内，电泳胶的一个泳道可同时检测 4 种不同的荧光信号，即 3 个标有不同颜色的 AFLP 扩增产物和 1 个分子量内标。 AFLP 带谱显示为不同颜色、不同分子量、不同荧光强度扩增片段的 DNA 指纹图

387

谱，用 Genescan 和 Genotyper 软件分别分析多态性和基因型。 AFLP 标记是对限制性酶切片段进行扩增，同时不需预先知道实验材料基因组 的序列信息，是一种半随机的 PCR 扩增，所以，AFLP 标记包容了 RFLP、RAPD 和 PCR 的优点，是一种高效的、稳定的、准确性高的 DNA 分子标记。AFLP 分析 可以选择不同的限制性内切酶、设计不同的人工接头、选择不同的选择碱基，因此 能产生无限的标记。在现有的分子标记中，AFLP 能检测出的多态性最高、提供的 信息量最大。同时 AFLP 又是当前作图效率最高的一种分子标记，适于构建高密度 的连锁图谱，是定位克隆目的基因的强有力工具。而且，采用荧光标记引物，DNA 测序仪进行电泳分离以及数据分析，使得 AFLP 的实验操作和数据分析全部自动 化、高效、灵敏而精确。但是，AFLP 标记与 RAPD 标记一样，显示的只是扩增片 段的有或无，是一种显性标记，不能区分二倍体生物的纯合子和杂合子。AFLP 实 验对模板纯度要求很高，若模板 DNA 不纯，则限制性内切酶消化不完全，可能会 在高分子量区域产生不真实的多态性带。且步骤繁多，操作上有一定的难度。 总的说来，AFLP 标记由于其引物设计的巧妙与搭配的灵活使其成为当前获得 多态性效率最高的 DNA 分子标记，而且它兼具 PCR 的高效性和酶切位点分析的可 靠性双重优点，所以，在构建遗传图谱、定位克隆基因、遗传多样性检测和保护生 物学等方面应用广泛。20 世纪 90 年代以来，AFLP 已经在农作物和经济作物的遗 传育种实践中得到广泛应用（Becker et al. 1995, Cnops et al. 1996, Kasuga et al. 1997）。此外，AFLP 在鉴定与评估种质资源（Hongtrakul et al. 1997）、检测遗传多 样性与遗传分化（Paul et al. 1997）、探讨系统发育关系（Sharma et al. 1996）等方 面也有广泛的应用前景。AFLP 的灵敏度足以能够检测出十分相近的基因型之间的 细微差异，尤其适合于评估种群内与种群间的遗传多样性水平和描述种下水平的遗 传关系（Breyne et al. 1997）。

五、简单序列重复（SSR） SSR（simple sequence repeat, 简单重复序列）是由 Edwards 等人（1991）命名 的，它是微卫星 DNA 命名的延续（Litt & Luty 1989, Edwards et al. 1991），一般是 以短的（1-6bp）重复单位（motif）组成的较低程度的串联重复，以在基因组的许 多位点上分散分布为特征。不同基因型之间的 SSR 位点上，核苷酸核心序列串联 重复次数的变化是植物遗传多样性研究的基础。在 PCR 基础上的 SSR 分析是根据 微卫星 DNA 两翼区域的序列设计位点专一的引物，以总基因组为模板进行 PCR 扩 增，扩增产物经变性聚丙烯酰胺凝胶分离，用放射自显影、银染或荧光进行检测。

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TTAA AATT

GAATTC CTTAAG

限制性消化 T AAT

AATTC G 连接 EcoRI 接头

连接 MseI 接头 TTACTCAGGACTCAT AATGAGTCCTGAGTAGCAG

CTCGTAGACTGCGTACCAATTC CATCTGACGCATGGTTAAG

各具 1 个选择碱基的 引物与模板结合 NAATGAGTCCTGAGTAG TTACTCAGGACTCAT

CTCGTAGACTGCGTACCAATTC

AATGAGTCCTGAGTAGCAG

CATCTGACGCATGGTTAAG GACTGCGTACCAATTCN

预扩增 各具 3 个选择碱基的 引物与模板结合 NNNAATGAGTCCTGAGTAG TTACTCAGGACTCAT

CTCGTAGACTGCGTACCAATTC

AATGAGTCCTGAGTAGCAG

CATCTGACGCATGGTTAAG GACTGCGTACCAATTCNNN

选择性 扩增

电泳分离、检测 图 10-3 AFLP 实验原理及流程示意图。AFLP 分析包括总 DNA 的限制性消化、接头 连接、预扩增、选择性扩增、电泳分离与检测几个过程（根据邹喻苹等 2001 修改）

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SSR 实验流程主要包括引物的设计、微卫星 DNA 的扩增、微卫星位点的电泳 分离与检测几个步骤。与其它几种分子标记相比，SSR 分析最困难的一步在于引物 的设计。因为 SSR 扩增的引物必须根据微卫星 DNA 两翼的序列信息进行设计，对 于许多物种都需要构建基因文库。当前 SSR 分析的引物来源主要有 3 个途径。从 公用的 DNA 序列数据库（GeneBank 和 EMBL）或已发表的相关文献中查找所研 究物种的微卫星 DNA 两翼序列或引物是最经济的一种方法。近来，有文章指出微 卫星位点可能在属内种间、甚至在科内属间都是保守的，所以可采用近缘种的引物 进行 SSR 分析（Kresovich et al. 1995, Westman & Kresovich 1998）。除此而外，还 可以构建所研究类群的基因组文库，筛选出一整套 SSR 位点，然后根据 SSR 位点 的两翼序列来设计引物。引物设计好之后，就可使用标准的 PCR 操作扩增微卫星 区域。多重 PCR（multiplex PCR）策略是指在一次 PCR 反应中同时加入几对引物， 使得一次反应可同时检测到几个微卫星位点（Morral & Estivill 1992），极大地提高 了实验效率。扩增片段的电泳分离和检测与 AFLP 分析类似。荧光检测非常适合检 测微卫星位点。DNA 测序仪中的 Genotyping 软件是基于荧光检测的自动化分析程 序，能在一个泳道同时分析几对引物产生的几个微卫星位点。 在 SSR 数据处理中，通常采用 PIC（polymorphism information content, 多态信 息含量或多态百分数）来表示信息含量。一般说来，任何类型的微卫星分析都会产 生等位基因频率和基因型频率的数据，可以采用标准的群体遗传模式进行遗传多样 性、遗传分化、交配系统参数估计和亲本分析等方面的分析。 SSR 标记是一种共显性标记，能区分杂合子和纯合子。SSR 广泛存在于真核细 胞的基因组，而且串联重复的数目高度可变并因而表现出高度的多态性，这样在一 个种群内就存在许多大小不同的等位基因，杂合水平相当高，提供的遗传变异信息 量大（Ashley & Dow 1994）。而且，微卫星序列很短，一般只有 20-40bp，很容易 扩增。SSR 标记同样遵循孟德尔遗传规律，可进行分离和连锁分析。在荧光检测基 础上发展的 Genotyper 分析软件与自动提取 DNA 以及 PCR 技术配套使用， 使得 SSR 标记变得简单、高效、完全自动化。但是，SSR 标记的一个最大麻烦就是必须预先 知道实验材料的基因组信息，至少必须知道重复序列两翼的序列信息，才能设计出 适宜的引物。这大大地限制了 SSR 标记在不同植物材料中的应用。 由于微卫星 DNA 能提供高度变化的、选择中性的共显性分子标记，所以 SSR 分析在分子生态、系统发育与进化、育种等方面都有非常广泛的应用，是使用范围 最广的一种 DNA 分子标记。应用 SSR 标记能测定雄性适合度、评估花粉和种子散 布的距离、进行亲本分析（Bowers et al. 1999），确定有效种群的大小、探讨物种形 成和地理变异、构建遗传谱系、进行基因定位、鉴定品种和种质资源等等。等位酶 标记能分析的问题 SSR 标记也能解决，而且 SSR 标记提供的遗传信息更多，多态 性更高。

390

六、简单重复间序列（ISSR） ISSR（inter-simple sequence repeat, 简单重复间序列）是 Zietkiewicz 等创建的 一种检测简单重复序列之间 DNA 序列多态性的分子标记（Zietkiewicz et al. 1994） 。 １ ISSR 标记根据植物广泛存在 SSR 的特点，在植物基因组中常出现的 SSR 的 3 或 １ １ １ 5 端加锚 1-4 个碱基作为引物，保证引物与基因组 DNA 中 SSR 的 3 或 5 末端结合， 对两侧具有反向排列 SSR 的一段 DNA 序列进行 PCR 扩增，然后进行电泳、染色， 根据带谱的有无及相对位置分析不同样品 ISSR 标记的多态性。 ISSR 的实验流程与 RAPD 分析差不多，也包括 DNA 的提取、引物设计、PCR 扩增、电泳检测和分离几个步骤。ISSR 与 SSR 的差别主要体现在引物筛选上。基 １ １ 因组中 SSR 一般为 2-6bp 的寡聚核苷酸，用于 ISSR 分析的引物常为 3 或 5 端加锚 的二核苷酸、三核苷酸、四核苷酸重复序列，重复次数一般为 4-8 次，使引物的总 １ １ 长度达到 20bp 左右。3 或 5 端用于锚定的碱基数目一般为 1-4 个。由于植物基因组 中最多的 SSR 是(AT)n、(TA)n、(GA)n、(CT)n 等二核苷酸重复序列，所以，ISSR 分 析主要是以与上面序列互补的加锚二核苷酸重复序列为引物进行 PCR 扩增。扩增 片段用聚丙烯酰胺凝胶或琼脂糖凝胶电泳分离，以硝酸银或溴化乙锭染色检测 DNA 指纹。 ISSR 标记属于显性标记，与 RAPD 标记类似，不能区分杂合子和纯合子，这 限制了 ISSR 标记在植物的交配系统、杂合度分析等方面的应用。但是 ISSR 标记 由于引物较长，一般为 20bp 左右，退火温度较高，这在一定程度上增强了实验的 可重复性和可靠性。而且，ISSR 分析同样不需预先知道基因组的序列信息，大大 简化了设计引物的过程。又由于 SSR 在植物基因组中广泛分布，所以与 RFLP、 RAPD 相比，ISSR 可以提供更多的多态性信息。现已在遗传作图（Kojima et al. 1998）、基因定位（Ratnaparkhe et al. 1998）、遗传多样性、进化、系统发育（Wolfe 1998, Wolfe & Randle 2001）等方面广泛应用。总的说来，RAPD 标记能解决的问 题，ISSR 一般都能解决。

七、单核苷酸多态（SNPs） SNPs（single nucleotide polymorphisms, 单核苷酸多态）是指基因组内 DNA 中 某一特定核苷酸位置上由于单个碱基的转换（transition，以一种嘧啶置换另一种嘧 啶 C↔T 或一种嘌呤置换另一种嘌呤 A↔G）、颠换（transversion，嘌呤与嘧啶互换， C↔A，A↔T 等）、插入、缺失等变异而引起的 DNA 序列多态性。SNPs 是基因组 序列变异最普遍的一种类型，被认为是继限制性片段多态标记和微卫星标记之后的

391

第三代基因遗传标记。人类基因组所有已知的多态性的 90％都是 SNPs（Collins et al. 1999）。 应用 DNA 测序和基因突变等技术已经获得了大量的 SNPs，并建立了公用的 数据库。随着 SNPs 分析技术的进一步发展，SNPs 正逐渐成为种群遗传学和进化 生态学中重要的遗传标记。目前，可以从现有 DNA 序列数据库中筛选 SNPs，或者 在 DNA 构象差异、酶切、PCR、杂交等基础上检验出 SNPs，也可以直接进行 DNA 测序或毛细管电泳检测 SNPs（Bjorheim et al. 2003） （图 10-4）。各种不同的方法利 用的生物学基础和技术手段都不尽相同，所以每一种检测方法都有各自的原理（参 见罗怀容等 2001）。在这 14 种检测分析方法中，突变错配扩增检验（Mismatch amplification mutation assay, MAMA）、SNaPshot（Turner et al. 2002）和等位基因特 异寡核苷酸片段分析（Allele-specific oligonucleotide, ASO）只能用来检测已知的 SNPs，其它 11 种检测方法既可以检测已知的 SNPs，也可以对未知的 SNPs 进行分 析。由于 PCR 技术在种群遗传学中应用得相当广泛，并且自动化测序技术也有了 飞速的发展，所以本章拟只对测序方法、SNaPshot 方法、以 PCR 为基础的突变错 配扩增检验方法进行较为详细的说明。 在已知 DNA 序列

Polybayes 计算法

数据库中筛选

SNP pipeline 温度梯度凝胶电泳

以 DNA 构象为基

变性梯度凝胶电泳

础的方法

单链构象多态性 变性高效液相色谱检测

SNPs 检测

基于酶切或 PCR

分析技术

的方法

限制性片段长度多态性 随机扩增多态性 突变错配扩增检验

直接进行 DNA 测

测序

序的方法

SNaPshot

以杂交为基础的

等位基因特异寡核苷酸片段分析

方法

基因芯片技术

毛细管电泳方法

毛细管电泳技术

图 10-4 SNPs 的几种检测分析方法。

392

（一）测序 测序（sequencing）是确定 SNPs 突变类型和位置的根本方法，检测效率高达 100%。采用测序方法检测 SNPs 首先需要通过 PCR 扩增目的片段，然后回收扩增 产物，用 4 种荧光标记，最后在 DNA 测序仪上进行测序与分析。Bond 等对 152 个个体测序， 在 Mu 型鸦片类受体的基因编码区确定了 5 个不同的 SNPs 位点（Bond et al. 1998）。测序方法能直接检测出 SNPs，而且使用 DNA 自动测序仪，可以用荧 光标记代替手工测序的同位素标记，时间也大大缩短。但是该方法检测 SNPs 成本 较高，工作量相对较大，所以一般只对一些比较小的、外显子相对较少的基因采用 直接测序的方法确定 SNPs，而且样本量一般不宜太大。

（二）SNaPshot 运用 SNaPshot 方法检测 SNPs 必须事先知道待测 SNPs 的突变位置。其主要实 验流程与测序方法类似，首先需要通过预扩增从基因组 DNA 中获取目的片段，然 后回收扩增产物，加入延伸引物和荧光标记的 ddNTPs（双脱氧核苷三磷酸）进行 特异性扩增，通过测序仪电泳并用 GeneScan 软件分析结果（图 10-5）。与测序方法 不同之处在于：SNaPshot 方法特异性扩增过程用到的延伸引物的最后一个碱基必 须落在待测 SNP 位点的前一个位点，这样，在进行特异性扩增时，由于没有 dNTPs， 只有 ddNTPs，延伸反应只有突变位点的那个碱基得到扩增。大大地缩短了 PCR 反 应的时间，而且用 GeneScan 分析结果非常直观，在比所设计的引物多一个碱基的 位置出现扫描峰。突变型表现为某种颜色的一个峰，正常型表现为另一种颜色的一 个峰，而杂合型则表现为两种颜色的两个峰。Turner et al.（2002）运用多重 SNaPshot 的方法在一个反应管中同时检测了 6 个不同细胞因子和细胞因子受体基因的 9 个 SNPs（图 10-6） （Turner et al. 2002）。与测序相比，SNaPshot 方法更省时、更方便、 更经济。

（三）突变错配扩增检验 突变错配扩增检验是对已知的 SNPs 位点进行检测的一种方法。与一般 PCR １ 不同的是，突变错配扩增检验需要 2 个 3 末端碱基不同的引物，其中一个与正常 DNA 互补，而另一个与突变 DNA 互补。在同一样品中分别加入这两种引物，以及 聚合酶、dNTP 等进行两个平行的 PCR 反应。最后用琼脂糖凝胶电泳对扩增产物进 行分离检测。如果只有与正常 DNA 完全互补的引物扩增出 PCR 产物，则样品正常； 如果只有与突变 DNA 完全互补的引物扩增出 PCR 产物，则样品为纯合型突变；如

393

果两对引物都能扩增出 PCR 产物，则为杂合子。乙醛脱氢酶的突变型是在外显子 12 碱基 G 转换为 A，根据这个点突变，Luo 等运用突变错配扩增检验方法对中国 武汉 50 个汉族人进行了检验。针对正常型和突变型分别设计两个引物进行 PCR 扩 增，用 2%的琼脂糖凝胶分离检测，结果发现乙醛脱氢酶突变型的频率达到 12% （Luo 。但是，应该看到运用突变错配扩增检验，必须知道 SNPs 的突变类型 et al. 2001） 和位置。非模式物种的 SNPs 信息在公共数据库中还不多（Barnes 2002） ，尽管非 模式物种的核蛋白编码基因片断扩增的通用引物在逐渐增加（Primmer et al. 2002）， 但是一般都不可能为研究种群历史提供足够多的位点（Brumfield et al. 2003）。 预扩增

T A

等位基因 1

G C

等位基因 2 ddNTP (A, C, G, T) 变性模板，加入延伸

A

引物和 ddNTPs，进 行特异性扩增

C T 图 10-5

G

荧光标记的产物

SNaPshotTM GeneScan 的实验流程（Turner et al., 2002） 。

图 10-6 多重 SNaPshot 的一个研究实例。在一 个反应管中 检测了 6 个不同的细 胞因子和 细胞因子受 体基因 9 个 SNPs（Turner et al. 2002） 。

394

SNPs 通常只有两个等位基因，即在单核苷酸多态位点上存在两种不同的碱基。 这主要是由于 4 种碱基的突变几率不相等造成的。CpG 二核苷酸上的胞嘧啶残基 C 大多都是甲基化的，能自发地脱氨基形成胸腺嘧啶 T，有数据表明 C→T 转换是形 成 SNPs 的一种最普遍形式。而且 SNPs 的突变率相对较低，为 10-8-10-9，不可能在 一个位点上发生多次突变，所以大多数 SNPs 都只有两个等位基因（Brumfield et al. 2003）。SNPs 的这种二态性，使得在基因组中筛选 SNPs 只需进行＋/－分析，而不 用分析片段的长度，有利于发展自动化技术筛选或检测 SNPs（罗怀容等 2001）。 其次，SNPs 的突变率仅为 10-8-10-9，远远低于微卫星标记的突变率 10-4。而且在基 因组内广泛存在，据估计，非编码 DNA 区中，每 200 – 500 个碱基中就存在 1 个 ncSNP（non-coding SNP），而在编码区，大约每 500 – 1000 个碱基中存在 1 个 cSNP （coding SNP）。SNPs 的高度稳定性及其在基因组中的广泛性不仅使 SNPs 成为推 断种群历史动态的最好标记（Brumfield et al. 2003），而且也极大地方便了基因组间 的比较。但是，非模式物种的 SNPs 信息在公共数据库中还不多（Barnes 2002）， 对这些材料的研究需要研究人员自己去确定 SNPs。SNP 分析的最主要问题可能是 需要对 SNP 确定和检测的过程中产生的谱系偏向（ascertainment bias）进行校正。 最近关于 Drosophila 的研究证实了这一点，由于实验个体的地理位置不同估计出了 不同的遗传多样性水平（Schlotterer & Harr 2002）。 尽管 SNPs 是基因组序列变异的一种最普遍的类型，但只是近几年来 SNPs 才 开始成为一种重要的遗传标记，所以运用 SNPs 标记研究植物种群生物学和进化生 态学的工作还不多。由于 SNPs 广泛分布于整个基因组中，而且突变率很低，大大 降低了一个位点上的重复替代，在推断种群历史和物种形成等方面有着重要的作用 （Brumfield et al. 2003） 。SNPs 的变异水平比微卫星低，但是 SNPs 能提供更多的 突变的位点（Giordano et al. 1999），是构建 DNA 指纹图谱的理想标记。而且 SNPs 也能区分纯合子和杂合子，能很好地估计自交率、进行亲本分析（Prodohl et al. 1998）、检测地理结构、估计遗传多样性（Schlotterer & Harr 2002）、克隆鉴定等。 与以前所有的遗传标记不同的是，SNPs 是直接检测 DNA 链上的点突变，能直接反 应遗传上的改变，有助于解释个体的表型差异以及不同种群或个体对环境因子的反 应等。

第二节 分子标记与交配系统 交配系统是生物有机体通过有性繁殖将基因从一代传递到下一代的模式，包括 控制配子结合以形成合子的所有属性（Barrett & Eckert 1990），简单地说，就是指 谁与谁交配以及它们的交配方式与频率（见张大勇、姜新华 2001）。母本的自交率

395

和父本的繁殖成功率是植物交配系统研究中最重要的两个参数。植物的交配受传粉 者的行为（或风、水等非生物传粉媒介）以及影响传粉后生殖成功的一些过程的控 制。遗传标记使我们得以洞悉植物种群中出现的各种交配模式。

一、分子标记与自交率的测量 植物交配系统研究的一个重要方面就是度量自交和异交的相对频率，即自交率 （Schemske & Lande 1985, Barrett & Eckert 1990, Brown 1990）以及其它一些与之相 关的参数，如异型花柱物种的型间交配（Barrett et al. 1987, Kohn & Barrett 1992）、 近交衰退（Ritland 1984, Brown 1990）等。根据不同生长时期（种子、幼苗、成体） 后代的基因型可以估测自交率。尽管现在有些研究仍然根据一些特定的、具有遗传 基础的表型特征（如植物的缺绿表型）作为标记进行自交率的估测（Klekowski 1992, Chen & McDonald 1996） ，但自 20 世纪 70 年代初开始将分子标记用于植物交配分 析以来，已经对近 300 种植物种群的交配系统进行了研究。 要想准确地掌握植物交配系统的信息，最终需要对交配系统参数进行直接测 定。迄今为止，已经有许多遗传标记被用于交配系统参数的估计，如最先应用的形 态标记（Vasek 1964, Humphreys & Gale 1974, Motten & Antonovics 1992）和等位酶 标记（Ritland & Ganders 1985, Schemske & Lande 1985, Barrett & Eckert 1990, Brown 1990）。毫无疑问，等位酶标记作为一种能提供一定遗传多态性的共显性标记，已 经成为了植物交配系统参数估计的常规方法（Brown et al. 1989）。但由于等位酶标 记能检测出的多态性相对较低，在多样性较低的物种中的应用会受到一定的限制。 不过，尽管如此，等位酶标记仍然是植物交配系统分析中利用得最广泛的技术 （Cruzan 1998）。在 PCR 技术的推动下，各种 DNA 指纹分析技术的发展为植物交 配系统参数的估计提供了新的手段。RAPD、SSR、ISSR 等分子标记都可用来研究 植物的自交率。尽管 RAPD 和 ISSR 标记都是显性标记，只表达表型显性的带，不 能鉴别杂合子，用来分析自交率结果可能会有些偏差，但是，这两种标记都能提供 大量的遗传变异信息，每个位点提供的信息不足可以通过大量的位点来弥补。 Fritsch & Rieseberg（1992）采用 RAPD 标记对四数木科（Datiscaceae）自交可育 植物 Datisca glomerata 的自交率进行了估计。而 SSR 标记不仅能提供大量的遗传 变异信息，能检测出高水平的等位基因变异，而且还是一个共显性标记，它综合了 等位酶标记和 RAPD 等显性分子标记的优点，所以在植物交配系统参数估计方面， SSR 标记的应用可能更有前景。新近发展起来的 SNPs 标记实验相对简单，尽管比 SSR 的变异水平低，但是基因组中广泛存在 SNPs 可以弥补这一缺陷，今后可能将 成为植物交配系统分析的主要标记。 Goodwillie（2000）利用等位酶标记考察了 Linanthus 属两种一年生植物的异交

396

0.4

0.4

0.3

0.3

0.2

0.2

0.1

0.1

0.0

0.0 1

CR

2

MH

3

4

PC

LR

Linanthus bicolor

5

MH

6

WR

L. jepsonii

近交衰退（δ）

异交率（t）

率及其与近交衰退的关系。每个种群分析 30-32 个家系（family），每个家系分析 10 个子代。采用淀粉凝胶电泳对硫辛酰胺脱氢酶（diaphorase, DIA）、苹果酸脱氢 酶（ malate dehydrogenase, MDH ）、 6 －磷酸葡萄糖脱氢酶（ 6-phosphogluconate dehydrogenase, 6PGD）等 8 个酶系统进行了等位酶分析，利用其中 3 个多态位点 （DIA、MDH、6PGD）的等位基因频率数据，根据 MLT 计算出各个种群的异交率。 并就 L. bicolor 和 L. jepsonii 的自交率和近交衰退进行了比较，结果发现 L. bicolor 的异交率较低（即自交率较高），其近交衰退反而更低（图 10-7） 。很好地支持了近 交衰退随自交率的增加而降低这一理论预测（Goodwillie 2000）。

图 10-7 Linanthus bicolor 和 L. jepsonii 两种一年生植物的异交率 （白柱）和近交衰退（黑柱） 。其中， L. bicolor 在种群 MH 中没有等位酶 多态位点，故无法根据 MLT 计算 异 交 率 （ 数 据 引 自 Goodwillie, 2000） 。

二、分子标记与亲本分析 估计出了自交率，只解决了植物交配系统的一个方面，即“交配的频率”问题。 交配系统研究的另一个目标就是解决“谁与谁交配”的问题，换句话说，就是确定 每个后代的父本和母本，即亲本分析。亲本分析主要是通过观察或采用遗传标记构 建种群的谱系，判定种子（或幼苗）是由哪个成体自交或由哪两个成体异交产生的。 在有花植物中，母体和子代的关系相对比较清楚，所以植物的亲本分析实际上主要 就是父系分析（paternity analysis）。 植物的父系主要来自花粉的传播，通常由昆虫、鸟类、甚至蜥蜴等生物媒介或 风、水等非生物媒介来完成。所以，植物的父系分析基本上等同于花粉来源的鉴定。 等位酶标记由于其共显性曾经在植物的父系分析中发挥了积极的作用（ Avise 1994）。但是等位酶标记的多态性较低，大多数情况下，都不能很好的进行父系分 析。RAPD、ISSR 和 AFLP 作为显性标记，由于不能区别杂合子和纯合子，解决自

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交率、父系分析、计算杂合度等问题效果不佳。但 SSR 标记是共显性标记，它具 有等位酶分析的全部功能，而且 SSR 指纹在真核生物基因组中广泛分布又处在基 因组的高变区，能检测出更多的遗传多态性，是植物父系分析的强有力工具（表 10-2）。 表 10-2 应用于植物交配系统和基因流研究的几种遗传标记的比较（据邹喻苹等 2001 修改） 自交率 父系分析 等位酶 ＋＋ ＋ RFLP ＋ ＋ RAPD ＋ ＋ AFLP ＋ ＋ ISSR ＋ ＋ SSR ＋＋ ＋＋ SNPs ＋＋ ＋＋ “＋＋”适合； “＋”勉强可用，但不太好；

传粉后过程 ＋ － － － － ＋＋ ＋＋ “－”不适合。

基因流 ＋ ＋ ＋ ＋ ＋ ＋＋ ＋＋

克隆鉴定 ＋ ＋＋ ＋ ＋＋ ＋＋ ＋＋ ＋＋

图 10-8 当今法国 16 个 著名葡萄品种与其亲本 Pinot×Gouais blanc 在 VVMD5 （ 上 ） 和 VVMD28（下）两个位 点上的 SSR 指纹图谱。 P、G 分别代表亲本 Pinot 和 Gouais blanc， 数 字 1~15 分 别 代 表 Aligote 等 15 个葡萄品 种（引自 Bowers et al., 1999） 。

SSR 标记进行父系分析的主要问题可能在于某些微卫星位点上存在哑等位基 因（null alleles） （Jones & Ardren 2003） 。微卫星哑等位基因主要是由位点侧翼序列 的多态性造成的，因此某些等位基因缺乏有功能的 PCR 起始位点（Callen et al. 1993, Jones et al. 1998）。包含哑等位基因的杂合子往往被错误地检测为纯合子，从而引 起错误的亲本排除。例如，某一个子代的基因型实际为 A/n（n 表示哑等位基因）， 那么基因型为 B/n 和 C/n 的个体有可能是 A/n 的亲本；但由于哑等位基因不具有

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PCR 起始位点，不能被扩增检测，所以检测的结果分别为 A/A、B/B、C/C，从而 排除了 B/B 和 C/C 作为 A/A 亲本的可能性，得到错误的结果（Jones & Ardren 2003）。 总的说来，目前应用 DNA 指纹技术对植物进行父系分析的例子还不太多，但 SSR 和 SNPs 进行父系分析的潜力还是显而易见的。 Bowers et al.（1999）根据 32 个微卫星位点对 322 个葡萄品种谱系的研究可以 说是用 SSR 标记对植物进行父系分析的代表之作。欧洲著名的葡萄品种的起源问 题一直受到广泛的关注。有证据表明现存的葡萄品种都已有数百年的历史，而且一 般都是通过野生品种的栽培驯化、野生品种和栽培品种或者栽培品种之间的杂交等 方式产生的。Bowers et al.（1999）收集了 322 个葡萄品种，先用 17 个 SSR 位点对 任意可能的 3 个品种组合的等位基因进行了比较，确定哪两个品种杂交可能产生第 三个品种，然后用另外的 15 个 SSR 位点这些组合具体的谱系关系。结果发现，包 括 Aligote 在内的 16 个著名葡萄品种都是 Pinot×Gouais blanc 这一对亲本在不同时 间和不同地点多次杂交产生的后代（图 10-8）。

三、传粉后繁殖行为 传粉后的繁殖行为对植物的交配方式也有一定的影响。一般说来，异交花粉比 自交花粉更有优势（Weller & Ornduff 1977, Bowman 1987, Cruzan & Barrett 1993, Jones 1994），但很难分清异交花粉和自交花粉的这种差异是由花粉管生长速率不同 引起的，还是由二者导致不同程度的胚珠败育引起的。利用遗传标记技术和人工杂 交，我们可以对传粉后的繁殖行为进行更直接的观察。Rigney（1995）利用大花猪 牙花（Erythronium grandiflorum）设计了一个非常精巧的研究胚珠败育模式的实验。 Rigney 发现去除大花猪牙花的子房壁后，仍能观察到用标记过的花粉受精后胚珠的 生长。当胚珠表现出败育的迹象时，将其切除，利用等位酶标记进行检测，发现绝 大多数败育的胚珠都是经自交花粉受精的。换句话说，异交花粉比自交花粉更有优 势，是因为由自交花粉受精的胚珠更容易败育（Rigney 1995）。由于遗传标记研究 简单而实用，所以，它极有可能在传粉后繁殖行为的研究中发挥重要作用。等位酶 标记和 SSR 标记由于其共显表达在这一领域的作用尤为明显。但是，等位酶标记 分析的一个弊端在于胚胎发生早期表达的父本酶（paternal enzymes）比较少（Rigney 1995）。而 SSR 和 SNPs 标记能用相对较少的 DNA（如单个花粉粒或发育早期的胚 珠）进行 PCR 扩增，将会越来越适合对花粉管生长和受精后胚珠败育等传粉后繁 殖行为进行深入研究。

第三节 分子标记与基因流

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基因流（gene flow）是基因在种群内和种群间的运动（Grant 1991）。在植物中， 基因流是借助于花粉、种子、孢子、营养体等遗传物质携带者的迁移或运动来实现 的，其中花粉和种子的扩散是两种最主要的形式（图 10-9）（Orive & Asmussen 2000）。单纯地靠种子传递遗传物质，其结果只能是遗传物质的空间位置发生改变； 而花粉对基因的扩散却受花粉运动、种子扩散和自交率的影响（Ennos 1994）。在 很大程度上，研究植物的基因流就是度量配子（主要是花粉）和种子在植物种群内 和种群间迁移的方式和机制（Avise 1994）。目前，无论是对花粉基因流强弱的直接 研究还是对种子扩散的研究都比较少（McCauley et al. 1996, Cruzan 1998）。

成体

萌发与生长

种子迁入（m） 2n+mtDNA+cpDNA

花粉迁入（M） 1n+cpDNA

传粉与受精

种子

S = 自交率 1－S = 异交率

图 10-9 一个世代内两种形式基因流的模式图。花粉和种子分别以 M 和 m 的迁移率迁入， mtDNA 和 cpDNA 分别代表母系遗传和父系遗传的细胞质标记（Orive & Asmussen, 2000） 。

基因流是植物种群动态和进化研究中的一个中心问题。植物种群的空间动态在 一定程度上是由种子的扩散决定的。而且，基因流研究在片段化种群的活力分析 （Ellstrand 1992, Ellstrand & Elam 1993）、转基因植物逸生后的风险分析（Ellstrand & Hoffman 1990）、入侵植物的控制（Hengeveld 1989, Williamson 1996）等方面也 有重要的作用。对基因流，尤其是长距离的基因流进行定量研究一直是植物种群生 物学研究中的一个难题。传统的测定基因流的方法仅限于直接观察传粉者和帮助种 子扩散的动物的活动、用化学染料或同位素进行标记跟踪花粉和种子的运动等。这 些传统的方法往往低估种群的基因流，尤其是花粉或种子的长距离扩散（Colas et al. 1997, Cain et al. 2000），而且灵敏度不高，无法测量低频率的基因流事件，也无法 计算有效基因流的大小（Streiff et al. 1999）。所以，有必要为定量研究基因流寻找 更好的方法。正是在这一背景下，Silvertown（1991）认为生态学方法和种群遗传 学方法（如采用等位酶标记或 DNA 分子标记等）相结合将极大地促进基因流的研 究。也就是说，如果我们很难通过对花粉或种子的运动进行直接跟踪来测量基因流，

400

那我们可以从问题的另一头，即通过研究花粉或种子扩散的种群遗传学后果（如种 群间遗传分化等）而不是扩散过程本身来研究基因流（Silvertown 1991）。

一、基因流的直接测量 自 20 世纪 80 年代以来，等位酶标记和父系分析相结合成为估计基因流十分有 效的手段（Avise 1994, 葛颂 1997）。之后，各种 DNA 分子标记的广泛应用，又极 大地促进了基因流研究的发展，尤其是来自不同基因组 DNA（如核 DNA 和叶绿体 DNA）标记的对比分析为基因流研究提供了强有力的工具（Avise 1994, McCauley et al. 1996）。例如，在绝大多数被子植物中，叶绿体 DNA（cpDNA）是母性遗传的， 所以研究 cpDNA 在种群中的动态就可以了解由种子散布所造成的基因流的强弱。 而核基因是双亲遗传的，既可以通过种子也可以通过花粉来扩散，通过比较叶绿体 基因和核基因所反映的种群遗传结构，就可以评价在总的基因流中花粉和种子扩散 的相对重要性。 在分子标记的基础上，采用亲本分析方法可以直接测量基因流（Ouborg et al. 1999, 陈小勇 1999）。基本方法是确定种群内的所有繁殖个体的基因型，并与有代 表性的幼苗样本的基因型进行比较，根据最大释然法（Meagher & Thompson 1987） 或遗传排除法（Devlin et al. 1988, Devlin & Ellstrand 1990）确定每一个后代的双亲。 子代与亲代之间的空间距离就是种群内实际的基因流水平。如果有等位基因在子代 中存在，而在亲代中不存在，则说明有外来种子在该种群定居。这种直接测量基因 流的方法面临的主要困难在于过去的许多分子标记（如等位酶标记）提供的遗传变 异信息不充分，不能区分外来配子和当地配子，从而低估了基因流。 SSR 标记的发展为这一问题的解决提供了技术支持（ Dow & Ashley 1996, Dawson et al. 1997）。以前的一些研究认为长距离扩散发生的可能性很低，栎树的 种子很难散布到母株树冠以外或距离母株 20m 以外（ Sork 1984, Geburek & Trippknowles 1994）。Dow & Ashley（1996）利用 4 个微卫星位点对壳斗科栎属植 物 Quercus macrocarpa 的 62 株成体和 100 株幼苗进行了分析，对上述观点提出了 质疑。Dow & Ashley 发现，在这 100 株幼苗中，71 株在种群内只有 1 个亲本，表 明通过花粉扩散造成的基因流更强一些。14 株幼苗在种群内找不到亲本，所以必 然存在通过种子扩散造成的基因流。Dow & Ashley 在亲本分析的基础上，还综合 考察了成体和幼苗的空间位置关系，发现落在母株树冠范围内的种子发育的幼苗与 远离母株的种子发育的幼苗一样多，38%的幼苗距离母株超过 30m，16%的幼苗甚 至距离母株 90m 以上。这些结果说明长距离的种子扩散和花粉扩散是比较普遍的。 AFLP 作为一种能提供大量的遗传变异信息的分子标记，在基因流研究中也有 人使用（Arens et al. 1998） ，但像 AFLP 这种显性标记，由于其不能进行排除分析，

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所以在根据亲本分析方法直接测量基因流方面没有 SSR 这类的共显性标记更有效 （Ouborg et al. 1999）。SSR 和 SNPs 标记能提供丰富的遗传变异，检测出大量低频 率的等位基因，所以在亲本分析和直接测量基因流的研究十分有用。 直接测量植物基因流这一方法本身存在一定的问题。首先，对具有长寿命种子 库的物种来说，在种群内找不到亲本的幼苗有可能是从种子库中萌发出来的。而对 短寿命（如一年生）植物来说，亲本可能在幼苗出土之前就已经死去了。所以不管 是种子水平的基因流，还是花粉水平的基因流，往往都被高估了。所以，这一方法 最适合寿命较长、没有种子库的物种（Ouborg et al. 1999）。此外，该方法可能只适 用于相对较小的种群。

二、基因流的间接测量 除了直接测量之外，还可以通过种群间遗传分化系数来推导基因流。当等位基 因的空间分布量化后，利用种群遗传学模型去推测何等程度的基因流会导致类似的 分布。像这样间接测量基因流的相关理论和方法是植物种群遗传学中一个非常大的 领域，许多研究都涉及了其中的一个或几个方面（Wright 1978, Weir & Cockerham 1984, Slatkin 1985a, b, 1987, Slatkin & Barton 1989, Cockerham & Weir 1993, Slatkin 1993, Neigei 1997, Ouborg et al. 1999）。 间接测量基因流需要一个遗传标记系统（通常采用等位酶标记），确定种群间 遗传分化的格局。用 FST（ratios of gene diversities of heterozygosities, 杂合性基因多 样度的比率）来表征遗传分化，Ne 表示有效种群大小，m 表示迁移个体所占的百分 比，根据经典的种群遗传学方程（Wright 1978）： 1 （10-1） FST = 1 + 4N e m 当不存在选择作用，遗传漂变和基因流处于平衡状态时，种群间基因流 Nem 与种 群遗传分化系数 FST 成反比。但是，某些 DNA 分子标记，尤其是 SSR 和其它多位 点指纹标记的突变率都相对较高。通常，等位酶的突变率在 10-6 数量级，而 SSR 的突变率却在 10-3 数量级（Jarne & Lagoda 1996） 。因此，突变可能是影响 FST 值的 一个重要因素，所以，Hartl & Clark 将突变率μ引入了经典的种群遗传学模型（Hartl & Clark 1989）： 1 FST = （10-2） 1 + 4N e µ + 4N e m 基于多个位点的 GST（coefficient of gene differentiation, 基因分化系数）与 Nem 的关 系和 FST 与 Nem 的关系类似（Crow & Aoki 1984）。其它一些模型根据遗传距离（Nei 1972）、特有等位基因频率（Slatkin 1985b）、空间自相关方法（Epperson 1993）等

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来讨论等位基因的空间分布与基因流的关系。间接测量基因流的方法可以检测到非 常低水平的基因流，种群间一粒种子或一个花粉粒的交流就会导致 GST 值达到 0.20 （Ouborg et al. 1999）。 在植物基因流的研究中， 利用等位酶标记计算 FST 值的研究较多（Hamrick 1987, Hamrick & Godt 1990），而利用 DNA 分子标记进行基因流研究的较少。这其中存 在的一个问题是利用等位酶标记和 DNA 分子标记可能会得到不同的基因流结果 （Raybould et al. 1996, Raybould et al. 1997）。当采用不同的分子标记间接测量基因 流时，可能需要采用不同的种群统计模型和不同的参数。对于 SSR 标记，用 RST 作为种群分化的参数可能比较合适（Slatkin 1995, Michalakis & Slatkin 1996）。而对 于 RFLP 标记，用 NST 统计量作为种群分化的参数可能更恰当一些（Lynch & Crease 1990），该参数将 DNA 多态性划分为种群内变异和种群间变异两个组分，事实上 是 FST 统计量在 DNA 水平上的类推。对甜菜的一个亚种 Beta vulgaris ssp. maritima 的研究表明，用 RST 度量 SSR 数据，用 FST 度量 RFLP 和等位酶数据，三者得到的 基因流的模式是类似的（Raybould et al. 1998）。 上面谈到的 RST、NST、FST3 个统计量分别是针对 SSR、RFLP 和等位酶标记的， 是建立在等位基因频率的基础上的，它们的共同点在于都是共显性标记。而 RAPD、 ISSR 和 AFLP 是显性标记，无法得到等位基因频率的数据，很难计算上面的 3 个 统计量。围绕这一问题曾经提出了几种解决办法。Lynch & Milligan（1994）利用 RAPD 数据对 FST 值进行了无偏估计，但他们同时也认为无偏估计仍然没有完全解 决这一问题。另外一条途径就是利用 AMOVA（analysis of molecular variance）软件 来计算（Excoffier et al. 1992）。AMOVA 将遗传变异分为种群内和种群间两个组分， 种群间变异如果显著，就可以用来表征基因流。这一方法最初是针对 RFLP 数据提 出来的，但是也能很好地适用于 RAPD、AFLP 数据（Wolff et al. 1997）。

表 10-3 利用 cpDNA 的 PCR-RFLP 和等位酶标记估计的 Silene alba10 个种群的 FST 值 遗传标记

FST 值

每个等位酶位点 磷酸葡萄糖变位酶，PGM

0.145

6－磷酸葡萄糖异构酶，GPI 苹果酸脱氢酶，MDH 6－磷酸葡萄糖脱氢酶，6-PGD 莽草酸脱氢酶，SKDH 异柠檬酸脱氢酶，IDH 亮氨酰胺基肽酶，LAP 所有等位酶位点 cpDNA

0.125 0.230 0.042 0.114 0.083 0.172 0.134（0.195-0.073） 0.674（0.941-0.407）

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McCauley 用等位酶标记和 cpDNA 的 PCR-RFLP 对蝇子草属一种雌雄异株植物 Silene alba 的基因流进行了详细的研究（McCauley 1994, 1995, 1997）。根据双亲遗 传的核基因组和母系遗传的 cpDNA 反映出的基因流水平，分析了种子和花粉各自 在整个基因流中的相对贡献。McCauley（1994）共分析了 10 个种群、7 个等位酶 系统（表 10-3），根据经典种群遗传学模型计算出了各个位点的 FST 值和所有位点 的 FST 值（0.172）。而根据 cpDNA 的 PCR-RFLP 得出的 FST 值为 0.674（表 10-3）。 cpDNA 反映的基因流水平要比等位酶反映的基因流水平低得多。在此基础上， McCauley（1994）通过杂交实验证明 cpDNA 是母系遗传的，所以根据 cpDNA 得 出的 FST 值应该反映种子迁移对基因流的贡献，而根据核基因组编码的等位酶计算 出的 FST 值既反映了种子迁移对基因流的贡献，同时也反映了花粉运动对基因流的 贡献。也就是说，对 S. alba 而言，花粉运动对基因流的贡献要比种子大得多。 到目前为止对基因流的研究比较少，其中采用分子标记间接测量基因流的文章 比直接测量基因流的文章要多。大多数种群遗传学家，甚至包括部分热衷于分子标 记研究的工作者在内，都一直在倡导直接测量基因流的重要性（Slatkin 1985a） 。必 须要承认直接测量基因流的确很困难，而且其自身也有缺陷，我们不能从中获得任 何关于基因流在进化过程中的重要性的信息。但是直接测量基因流可以告诉我们基 因流格局的空间和时间异质性程度、环境因素（如，资源质量、生境斑块化）对基 因流格局的影响等信息。从另一方面讲，技术的进步无疑会方便我们的研究。采用 分子标记间接测量基因流使我们得以估计发生频率较低的长距离基因流事件发生 的频率和重要性。而且由于分子标记种类众多，对不同的物种总能找到合适的标记 进行基因流的研究，所以间接测量在整个基因流的研究中有着重要的作用。但是， 由于传统的种群遗传学模型的限制，导致对基因流估计的精确性较低，并且通常缺 乏生物学基础，所以大多数间接测量基因流很少能揭示遗传联合（genetic cohesion） 的程度和现存种群的进化潜能（Bossart & Prowell 1998）。因此，在基因流研究中， 我们要客观地评价各种方法的优缺点，进行更精确的统计分析，兼顾基因流的直接 测量和间接测量。

第四节 分子标记与克隆鉴定 个体是组成种群的基本单位，种群的特征、结构和动态都是由个体体现的。而 在克隆生长占优势的植物中，由于个体可以通过分枝、根出条等生长单位所体现， 如何确定遗传上的独立个体（即克隆鉴定，clonal identity）就成了研究克隆植物的 关键。只有真正了解了种群中的分株（ramet）是由多少个遗传上独立的基株（genet） 形成的，才能准确掌握种群的大小、结构和动态机制，进一步研究种群中的各种遗 传参数，如基因流、交配系统等（Parker et al. 1998）

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克隆植物主要通过匍匐茎、根状茎、根系、营养体的某一部分等进行克隆生长， 但是，克隆植物并没有完全放弃有性繁殖。事实上，许多克隆植物都能通过有性繁 殖产生种子，通过遗传重组产生与亲本基因型不同的子代（Cook 1983）。一方面， 克隆繁殖不必付出与有性繁殖相伴的代价，如营养后代由于母体的供养可以更安全 地度过脆弱的幼龄期。克隆植物以产生分株的方式拓展新的生境，有利于成功基因 型在种群中保存。另一方面，有性繁殖能够通过遗传重组产生具有新的基因型的个 体，通过种子的长距离扩散进入新的生境。克隆繁殖和有性繁殖的生态和进化意义 曾经有过广泛的讨论（Harada & Iwasa 1996, Harada et al. 1997）。二者发生的相对频 率对克隆系的大小和数量、克隆多样性有很重要的影响（Watkinson & Powell 1993） 。 Harada & Iwasa（1996）、Harada et al.（1997）根据克隆植物种群的空间遗传结 构讨论了克隆繁殖和有性繁殖的相对重要性。克隆分株和有性繁殖产生的种子在空 间扩散距离上通常都存在差异。克隆分株往往生长在母株周围，而种子的扩散范围 相对较大，应该在远离母本的地方出现。所以，通过克隆系的聚集程度我们就可以 推知克隆繁殖和有性繁殖发生的相对频率。另外，从遗传上看，克隆分株的基因型 与母株的基因型几乎完全相同，而由于有性繁殖过程中存在遗传重组，所以，种子 和母本、以及种子和种子之间在基因型上都可能有差异。如果能够找到足够的多态 位点，就能确定亲本和子代。总而言之，克隆鉴定不仅是研究克隆植物的基础和关 键，同时也能估计克隆繁殖和有性繁殖发生的相对频率。 早期的研究一般根据形态变异和其它的表型性状进行克隆鉴定，或者直接根据 分株之间的连接情况来确定克隆系（ Hartnett & Bazzaz 1985, Reinartz & Popp 1987）。但是由于可供利用的形态性状太少，而且对许多形态性状的遗传基础不了 解，加之鉴定效率太低，其应用受到很大限制（Avise 1994, Cruzan 1998）。不过， 近年来，随着分子生物学技术的发展，出现了等位酶、RAPD、AFLP、SSR、SNPs 等分子标记，这些标记能检测出大量的多态位点，能更有效地进行克隆鉴定。在所 有多态位点上都具有相同基因型的分株可以被认为属于同一克隆系。克隆鉴定的结 果一般都通过图谱的形式来表现，这种克隆图谱能清楚地表明各个基因型的分株在 种群中的位置（如图 10-10）。通过基因型的分布，我们可以发现同一克隆系的不同 分株往往都是彼此相连的。 近 20 几年来，利用分子标记进行克隆鉴定的研究越来越多（Castiglione et al. 1993, Prentice et al. 1995, Jonsson et al. 1996）。等位酶标记曾广泛地用来进行克隆鉴 定（如，葛颂等 1999），但在大多数类群中等位酶标记能检测出的遗传多样性都很 低，因而很难进行有效的个体鉴定（王可青等 1999）。RAPD、AFLP、SSR、SNPs 等灵敏度高的分子标记弥补了等位酶的这一缺陷。Castiglione et al.（1993）采用 RAPD 技术对 12 个杨属物种共 32 个克隆系进行了成功地鉴定。但是由于 RAPD 标 记可靠性低，所有利用 RAPD 标记进行克隆鉴定，只有采用较多的引物才能获得 有代表性的结果（Chalmers et al. 1992）。AFLP（Imazio et al. 2002） 、ISSR（Regner

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et al. 2000）、SSR（Kawchuk et al. 1996, Regner et al. 2000, Kimura et al. 2002）分子 标记在克隆鉴定方面的应用正在逐渐增加。SNPs 由于能提供较多的多态位点，可 能会成为克隆鉴定研究的一个重要标记。

图 10-10 穿 叶 细 钟 花 （Uvularia perfoliata）种群 的空间遗传格局。在每个 1 ㎡方格的 4 个顶点取样，根 据 7 个多态位点，确定出 123 个分株隶属于 20 个克 隆系，在图中用不同的符号 表示（Harada et al., 1997） 。

第五节 结语 各种分子标记技术的发展和应用，极大地促进了植物进化生态学的研究。在生 态学和进化生物学的某些领域，正是由于某些新发展的分子标记能对个体、种群、 遗传品系或近缘种进行鉴定，所以推动了这些领域的迅速进步。但是，由于各种分 子标记存在这样那样的区别，各有优缺点。所以，本文对各种分子标记进行了简单 的介绍，期望能对进化生物学家选择合适的分子标记解决特定的问题提供一定的帮 助。 等位酶标记是形态标记之后最先发展起来的一种蛋白质水平上的分子标记，由 于等位酶标记技术成熟、成本相对低廉，更重要的是其共显性，而且等位酶发展的 早期还没有其它的分子标记，所以大量的工作都采用了等位酶标记。事实上，等位 酶标记的确能提供一定程度的遗传变异，解决自交率、系统发育方面的问题。但等 位酶标记提供的多态信息相对较少不能很好地进行父系分析和亲缘关系的研究。 SSR 标记与等位酶标记一样是共显性标记，而且能提供比等位酶标记多得多的遗传 多态信息。运用 SSR 标记能解决等位酶标记所能解决的任何问题，而且在父系分 析和亲缘关系确定方面更有其独特的优势。但 SSR 标记需要预先知道基因组的序 列信息，对于大多数实验材料，通常都会涉及到构建基因文库的工作，实验比较繁 琐。RFLP 虽然也是一种共显性标记，能直接得到等位基因频率的信息，但能提供

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的遗传信息相当少，在遗传结构和交配系统的研究中一般都不采用。另外几种分子 标记，如 RADP、AFLP、ISSR，能很好地应用于遗传多样性、系统发育的研究。 但由于它们是显性标记，所以在交配系统、基因流、父系分析和杂合度分析等方面 尽管有时候也勉强能用，但终归是不大合适的。RAPD 标记设计引物相当简单，但 实验可重复性不高，而且受具体的实验条件的限制，实验结果无法进行通行比较。 ISSR 标记的引物设计也很简单，但与 RAPD 相比，由于它的引物相对较长，退火 温度较高，在一定程度上增加了实验的可重复性和可靠性。另外，将 ISSR 扩增片 段克隆到载体中，对其进行 DNA 测序，可以为 SSR 引物的设计奠定基础。AFLP 是对限制性酶切片段进行选择性扩增，兼具 RFLP、RAPD、PCR 的优点，是一种 高效、准确、可靠、能提供最大量的多态信息的分子标记。但 AFLP 分析对 DNA 模板纯度要求较高，且步骤繁多，操作起来有一定的难度。 等位酶标记和 SSR 标记是共显性标记，能直接获得等位基因频率的信息，适 合对植物的交配系统进行估计。但等位酶标记由于能检测出的多态信息比较少，进 行父系分析可能有一定的难度。SSR 可能是当前更适合植物交配系统分析的标记。 但应注意到 SSR 的多态性是可逆的（reversible）的，所以在分析亲本谱系（parental lineage）时还是有一定的局限性。而像 RAPD 这类的显性标记一般不用来进行植物 交配系统的分析。对于植物基因流的度量，在通过分子标记获得的数据基础上，采 用亲本分析的方法，可以直接测量基因流。但这种直接测量的方法因为涉及到亲本 分析所以同样需要等位基因频率的信息，通常只有等位酶标记和 SSR 标记能胜任。 除此而外，还可以借助于一些种群遗传模型，通过种群间遗传分化系数来间接测量 基因流。等位酶标记一般采用 FST 统计量来估计，而 DNA 分子标记由于突变率较 高，所以用 FST 统计量间接估计基因流时必须排除突变的影响。对于克隆鉴定而言， 只要能提供大量的多态信息的标记都可以应用。SNPs 作为继限制性片段多态标记、 SSR 标记之后的第三代遗传标记，尽管变异水平不如 SSR，但广泛存在于基因组内， 有足够多的多态位点，而且突变率低，在推断种群历史动态和物种形成等方面有其 特有的优势。加之 SNPs 操作相对简单，在每一个突变位点上都只有两个等位基因， 通常只需进行＋/－分析，易于进行自动化分析，所以，可以展望，SNPs 将成为植 物种群遗传学、系统地理学以及进化生态学中一种主要的分子标记。 尽管采用分子标记研究植物的交配系统和基因流、进行克隆鉴定还存在这样那 样的问题，但是技术的进步必然会使这方面的研究更为方便。只要我们在技术发展 的同时，客观地评价各种技术的利与弊，充分利用它们的优点，积极地发展与之相 适应的分析方法，使理论分析紧紧跟上技术发展的步伐，我们就会更充分地利用各 种分子标记，在植物的交配系统、基因流、克隆结构等方面进行更深入、更精确的 研究。

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第十一章 分子系统发育分析 钟扬、施苏华、任文伟

第一节 分子系统发育研究简介 自赫克尔（Haeckel 1866）最早用树状图来反映不同生物类群间的进化关系之 后，人们一直在努力探索构建“生命之树（tree of life）”的方法。然而，直到 Hennig （1950）提出“系统发育系统学（phylogenetic systematics）”的理论后，系统发育 研究才逐渐走上分支分析（cladistic analysis）之路——通过性状的同源性比较与 统计分析，建立所研究类群间的分支型式，从而重建其进化历史。 近二十年来，随着分子生物学技术和计算机技术的发展与普及，人们不仅可 以对各种生物开展诸如基因组测序方面的工作，快速获取大量的分子序列，而且 在处理复杂分子数据方面的能力也在不断提高。目前，分子系统发育分析方法已 逐渐成为系统与进化生物学研究中的常规手段，广泛应用于研究不同生物类群在 分子水平的进化式样、方向、速率以及各种分子机制对基因和基因组结构与功能 的影响（Li 1997, Nei & Kumar 2000）。与传统的以形态性状为主的系统发育研究 相比，分子系统发育分析的主要优势在于： 1） 由于所有生物的 DNA 序列均由四种碱基构成，因而可以通过比较序列差 异来重建亲缘关系较远的类群间的进化关系，而用形态性状比较方法则很 难分析这些类群。 2） 一般来说，基因和基因组序列中变异位点所包涵的信息在数量上比形态性 状的变异信息要大得多，这为定量分析提供了丰富的数据资源； 3） 对核苷酸和氨基酸进化演变规律的研究已取得长足的进步，多种数学与统 计模型已用于分子进化研究，而形态性状进化模型方面的研究还十分粗 浅。 值得一提的是，分子钟（molecular clock）假设是分子进化研究中的核心内容 之一。检验分子钟假设继而可以应用该假设或统计方法来估计不同类群间的分歧 时间（divergence time），这也为进化生物学研究提供了新的方法论工具。

一、系统树构建方法 417

应用统计模型和计算机程序构建系统树（phylogenetic tree）是分子系统发育 分析的一项基本任务。长期以来，人们已经提出了大量的系统树构建方法，其中 大部分是适用于形态数据和分子数据的通用方法，也有一部分是仅仅适用于分子 数据的特殊方法（Li 1997, Nei & Kumar 2000）。

（一）距离矩阵法（distance matrix method） 根据序列置换模型，计算分子序列间的分歧度（divergence）或进化距离；在 此基础上，应用聚类分析等方法构建系统树。 常用的 DNA 序列置换模型包括 Jukes-Cantor 单参数模型（假定核苷酸转换和 颠换间的置换率相等） （Jukes & Cantor 1969）和 Kimura 两参数模型（假定核苷酸 转换置换率为α，颠换置换率为β） （Kimura 1980）；聚类分析方法则包括类平均 法（UPGMA） （Sokal & Sneath 1963）和邻接法（neighbor-joining, NJ） （Saitou & Nei. 1987）等。

（二）简约法（parsimony method） 通过对信息位点（informative site）逐一进行比较，构建使所有类群的性状状 态变化总数最小的系统树——最简约树（most parsimonious tree，MPT） （Swofford et al. 1996） 。该方法称为最大简约法（maximum parsimony）。此外，还有专门用 于分子序列的进化简约法（evolutionary parsimony）等（Lake 1987）。

（三）最大似然法（maximum likelihood method） 用一个特定的核苷酸或氨基酸置换模型来分析序列数据，使所获得的拓扑结 构（树）的似然率均为最大，最终选择最大似然率达到最大的拓扑结构作为系统 树。通常所考虑的参数是每个拓扑结构中的树枝长度，即用最大似然法来估计枝 长（Felsentein 1981）。 近来，贝叶斯推断法（Bayesian inference）等统计工具也开始用于构建系统 树（Huelsenbeck et al. 2001）。此外，有人也曾用相容法（compatibility method） 和神经网络法（neural network method）等方法构树（钟扬等 1994）。Li（1997） 以及 Nei & Kumar（2000）从假设、计算时间、估计一致性以及计算和模拟等方 面对上述常用的系统树构建方法进行过详细比较。

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二、性状进化分析 分子系统发育研究的根本任务是揭示生物类群的进化历史，性状分析则是将 系统发育分析应用于其它相关领域的重要桥梁。这一作用主要体现在以下两个方 面。

（一）性状标图（character mapping） 由于采用分子数据来构建系统树，因而可以将分子系统发育分析结果视为类 群进化历史的一种独立证据。如果将生态性状或其他形态性状标示在分子系统树 上，就可以较清晰地显示出性状的进化路径。例如，Armbruster & Baldwin（1998） 用核核糖体 ITS 区 序列和叶绿体 trnK 内含子序列联合构建了一个大戟科 （Euphorbiaceae）Dalechampia 属两个组（Dalechampia 组和 Tillifolia 组）的分子 系统树。在此基础上，标示了不同的传粉和形态性状（图 11-1）。结果表明，在 Dalechampia 属中，存在从特化的传粉者到通用的传粉者这一进化方向。其中， 所有马达加斯加的物种（位于系统树末端）均源自一个共同祖先，该祖先的传粉 者为采脂蜜蜂（resin-collecting bee）, 而新热带物种（位于系统树基部位置）的 传粉者为采香蜜蜂（fragrance-collecting bee）和其它食（花）粉昆虫。传统观点 认为，繁育性状的极端特化可能与其对新环境条件的适应潜力下降有关，而且很 难逆转。近来，这一观点受到了挑战（Futuyma & Moreno 1988, Smith & Jeffery 1998）。Armbruster & Baldwin（1998）借助分子系统发育分析手段揭示了被子植 物繁育系统的进化逆转，其结果与他们对 Dalechampia 属的形态学和生物地理学 研究结果也是一致的。

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图 11-1 大戟科 Dalechampia 属的分子系统树及传粉生态学进化(Armbruster & Baldwin, 1998)。系统树基于核核糖体 ITS 区序列和叶绿体 trnK 内含子序列, 构树方法为最大简约法 (MP)。

（二）祖先性状推断（ancester character inference） 应用系统发育分析方法，可以根据现有序列来推断祖先序列，从而了解进化 过程中性状的功能变化（Li 1997, Nei & Kumar 2000）。在实际研究中，当需要同 时考虑一组相关性状时，可以通过了解祖先性状的状态，弄清这些相关性状到底 是源于同一祖先（遗传学上的联系）还是趋同进化的结果（与环境的联系）。因此， 祖先性状推断不失为研究性状进化的一种新途径（Martins 2000）。 研究表明，祖先性状推断的有效性在很大程度上取决于系统发育分析方法。 一般来说，在序列分歧度较低，即类群间亲缘关系较近时，可以用最大简约法来

420

推断祖先性状。然而，当类群间的亲缘关系较远时，所推断的祖先性状就有多种 可能，而要确定最可能的性状就十分困难。在此情形下，可以尝试采用一些基于 最大似然法和距离法来推断祖先性状的新方法（Nei & Kumar 2000）。 同所有比较生物学方法一样，分子系统发育分析也必须充分考虑所比较性状 的进化意义，尤其是需要区分趋同进化（convergent evolution）和平行进化（parallel evolution）等复杂情况。表 11-1 大致列出了不同生物类群与性状异同之间可能的 关系（Barrett et al. 1997），对性状标图及其进化意义的讨论具有参考价值。 表 11-1 类群比较与性状比较 相关类群

相似性状

不相关类群

相似功能

不同功能

相似功能

不同功能

1） 平行进化

拓展新功能

表型趋同

相似性无意义

适应性趋异

功能趋同

无法确定（可能是

2） 系统发育上保守 不同性状

1） 备择表型 2） 非功能的性状差异

适应）

第二节 繁育系统与生活史性状的进化 植物繁育系统的结构与功能及生活史特征是进化生态学研究的主要方向。长 期以来，该领域的研究工作一直依赖比较形态学与实验相结合的方法。例如，花 部性状对分类学研究极为重要, 但通常在种间与种内呈现较大差异，花部形态比 较在一定程度上可反映繁育性状进化上的不稳定性。另一方面，比较形态学也为 遗传学和微进化研究提供重要的背景与线索。分子系统发育分析则为不同植物类 群的繁育系统与生活史进化研究提供了新的手段。例如，已有的繁育系统进化模 型虽然可以预测某些性状的相关性，但模型预测结果与进化序列不相吻合的情况 很多，而分子系统发育分析可能是解决这些矛盾的一种途经（Barrett et al. 1997）。 Barrett & Eckert（1990）曾用遗传标记估计了 129 种被子植物的自交率，然 后按其生长型（一年生草本、多年生草本或多年生木本）进行分类，结果发现多 年生木本植物比一年生和多年生草本植物存在更多的异花授粉现象。当然，他们 也发现研究所取样本也许并不具有统计学上的独立性, 如多年生木本植物中包括 了许多相关种（特别是松属和桉属植物）。因而，在 Chase et al.（1993）应用叶绿 体 rbcL 序列构建出一个庞大的种子植物系统树之后，Barrett 等人又对这一问题进 行了重新研究。他们不仅重新检查了 Barrett & Eckert（1990）中所用的数据集，

421

而且涉及更多的类群（43 科 217 种） ，希望 rbcL 系统树所反映的种子植物科间系 统发育关系也能为种间关联提供有用的信息（Barrett et al. 1997）。他们着重研究 了 5 个科（菊科 Asteraceae、豆科 Fabaceae、柳叶菜科 Onagraceae、松科 Pinaeeae、 禾本科 Poaceae）的自交率数据，并通过分子系统树所反映的种间关联式样来揭示 生 长 型 的 进 化 差 异 。 用 系 统 发 育 独 立 性 对 比 （ phylogenetically independent contrasts）（Purvis & Rambaut 1995）衡量生长型之间自交率的差异，然后进行统 计检验（如符号秩检验 signed-rank test）。然而，这一分析所获得的种子植物生长 型与自交率的对比结果与 Barrett & Eckert（1990）的结果不完全吻合。例如，与 早期研究一样，发现多年生木本植物的自交率显著低于草本植物（P<0.0005，N ＝ 18 ），但目前的研究发现一年生草本植物比多年生草本植物的自交率显著高 （P<0.0005， N＝20） 。相反，以前并未发现这些生长习性间存在显著差异（图 11-2） 。 事实上，早期研究的确缺乏对一年生草本和多年生草本的独立观察，但重要的是， 基于系统发育独立对比差异的分析为解决上述问题提供了依据。

75

(a)

物 种 数

N=96 spp. x=0.18

(b)

20

N=47 spp. x=0.41

15 50 10 25 5 0 0－.19

.40－.59

.60－.79

.80－1.0

0－.19

0.2－.39

0.4－.59

0.6－.79

0.8－1.0

(d)

(c)

物 种 数

N=74 spp. x=0.64

25

自 交 率 差 异

50

.20－.39

0.2 N=18

N=20 ●

●

0.1

0

0 0－.19

.20－.39

.40－.59

自花授粉频率

.60－.79

.80－1.0

草本/木本

一年生草本/多年生草本

图 11-2 217 种种子植物生长型与自交率之间的关系 (Barrett et al. 1997)。(a) 多年生木本的自交率分 布; (b) 多年生草本的自交率分布; (c) 一年生草本的自交率分布; (d) 草本/木本和一年生/多年生间自 交率差异的均值 (依据系统发育独立对比) (±95%置信区间)。

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另一方面，人们早已认识到草本植物（既包含多年生也包含一年生物种）繁 育系统的进化散布力（ evolutionary vagility ）在许多科中都十分明显（ Stebbins 1974）。Grant & Grant（1965）发现花荵科（Polemoniaceae）的所有自花授粉物种 只有一个不是一年生的，因而认为自花授粉在一年生植物中是从异花授粉多次重 复产生的。Barrett et al.（1997）则进一步应用分子系统发育分析方法来重建花荵 科繁育系统与生活史性状的进化历史。他们选择了该科 77 个分类群的叶绿体 matK 序列，采用 PAUP3.1.1 软件（Swofford 1991）计算获得 380 个等价简约的拓扑结 构，最终构建了花荵科的 matK 分子系统树（图 11-3 ）。在此基础上，采用 MacClade3.0 软件（Maddison & Maddison 1992），将生活史（一年生还是多年生）、 是否自花授粉以及自交不亲和性（self-incompatibility）等性状标示在花荵科系统 树上，以此作为进一步分析的依据。 从图 11-3 所示的 matK 系统树中可以看到，Allophyllum 属、Navarretia 属以 及 Gilia 属的 Gilia 组和 Arachnion 组分别构成 4 个单系分支。此外，还有一个热 带树木和灌木的基部分支、单种属 Acanthogibia 以及一个较大的温带草本分支 （Johnson et al. 1996, Barrett et al. 1997）。根据性状标图，可以进一步追溯繁育与 生活史性状的进化历史。例如, 在这个温带分支中，一年生草本植物的生活史性 状至少发生过 7 次变化，并且是这 4 个分支中的基出性状。而从一年生逆转到多 年生也至少发生过三次。自花授粉状态只出现于温带分支，至少有 14 次源自异花 授粉，其中 9 次出现在 Allophyllum - Gilia（Arachnion）分支。有趣的是，自交不 亲和性 7 次发生在相隔离的末端类群，说明该性状在花荵科中有可能也是多次起 源的（Grant & Grant 1965）。 总之，上述花荵科的实例清楚地表明了繁殖式样和生活史的进化可塑性以及 分子系统发育分析方法在该领域的应用潜力。当研究验证了当生态条件发生变化 时，繁育系统与生活史对策可能发生变化，但系统发育关系不会限制这些变化机 会。例如，自交不亲和性可以出现在那些具有较大差异的传粉者（如特殊的苍蝇、 大黄蜂和蜂鸟等）的一年生和多年生植物中。甚至在植物已逐渐适应现有的生态 条件时，仍然可以选择不同的生活史对策。当然，这并不是说进化是没有界限的。 例如，对一年生植物而言，反复产生自花授粉表明一旦该物种采用了“高风险” 的一年生习性，就可能产生较为重大的进化后果（Lloyd 1980）。然而，自花授粉 仅出现在系统树的末端，同时又缺乏回复进化，说明目前具有优势的自花授粉对 其进化未来而言也许只是一种“权宜之计”。至少在这一实例中，自交进化可以被 视为一种“进化的终结”（Stebbins 1957）。

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图 11-3. 花荵科生活史和自花授粉的进化 (Barrett et al. 1997)。系统树用叶绿体 matK 序列和最大简约法构建。

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第三节 适应性进化分析 目前，应用分子系统发育分析方法研究适应性进化的式样与机制也已成为进 化生态学中的热点（Ricklefs 1996, Martins 2000） 。总的来说，所采用的系统发育 分析方法分两大类： 1） 如果研究重点是某些适应性性状，目的是了解这些性状的适应机制以及 它们适应环境的功能，则可通过系统发育分析来重建性状的祖先状态， 决定哪些是对自然选择作出反应的新表型（Baum & Lason 1991, Frumhoff & Reeve 1994）。这类方法适用于研究单一性状和进化演变较少的情形。 2） 利用系统发育信息探讨表型与环境之间的统计关系（ Harvey & Pagel 1991）。这类方法完全是统计学的，但适用于类群数目和进化演变都比较 多的情形。 性状标图和祖先状态重建方法均已应用于检验生态性状的适应性起源假设。 在 Coddington（1988）所给出的示意图（图 11-4）中，某个性状状态（M1）对自 然选择具有较好的适应功能（F1）。这里，适应的含义是： （1）M1 和 F1 均在系统树的同一个中间节点发生； （2）由于具有功能 F1，M1 比祖征状态 M0（功能为 F0）相对有利。换言之， 具有适应性的性状状态 M1 必须在生态学与功能上均比祖征状态 M0 要强。

图 11-4. 用系统发育分 析检验适应性起源假设 (Coddington 1988)。

繁殖性状的适应性进化分析尤其令人感兴趣。繁殖适应通常包括几组相关性 状，它们也可以通过趋同进化在不同谱系中独立产生。采用性状标图的方法，可 以将繁殖性状的状态与时间序列标注在系统树上，以此决定这些性状的相关结构 及其系统发育的独立性。例如，Graham & Barrett（1995）以及 Kohn et al.（1996） 应用分子系统发育证据研究了雨久花科（Pontederiaceae）繁殖性状（特别是异长

425

花柱及自交不亲和性）的适应性进化。他们的研究共涉及该科约 2/3 的物种，分 子数据则分别采用叶绿体 rbcL 和 ndhF 基因序列以及叶绿体 DNA 的限制性位点 变异。结果显示出性状状态的起源顺序：自交不亲和的起源在三型花柱之后。相 互异配生殖最初促进个体间的异花授粉，随后才开始出现自交不亲和。除系统发 育分析外，也有不少的实验结果支持这种适应性进化机制（Barrett & Glover 1985, Cruzan & Barrett 1996）。

第四节 植物群落的系统发育分析 将分子系统发育分析方法引入植物群落学研究是一种新的尝试（Webb 2000, Webb et al. 2002）。由于植物群落内进化关系较近的物种可能具有生态学相似性， 因而这些物种间的系统发育关系在某种程度上可以作为一种反映群落结构的测 度。事实上，人们一直试图发现两个物种间的系统发育关系测度与它们的生活史 及生态相似性测度之间的正相关（ Brooks & McLennan 1991, Harvey & Pagel 1991）。Webb et al.（2002）讨论了群落结构与物种共存（coexistence）之间的联 系，提出将系统发育、性状进化和群落结构三种分析相整合的途径（图 11-5）。这 三条途径分别为： 1） 分析群落的系统发育结构； 2） 揭示群落生态位结构的系统发育基础； 3） 在性状进化和生物地理学研究中添加群落学含义。

图 11-5. 将 系 统发育、性状 进化和群落结 构三种分析相 整合的途径 （ Webb et al. 2002） 。

一、群落的系统发育结构 426

对第一条途径而言，一个核心问题是一个群落中样方间物种的分布是非随机 的吗？换言之，这些物种在系统发育关系上具有关联性吗？（Webb 2000）提出用 两种群落系统发育关系指数——净相关指数（net relatedness index, NRI）和最近 分类群指数（nearest taxa index, NTI）来评价群落的系统发育结构。图 11-6 示出 了 NRI 和 NTI 的计算方法。

图 11-6. NRI 和 NTI 指数。

427

Webb（2000）将该上述指数用于研究婆罗洲热带雨林群落的系统发育结构。 该研究涉及 4.48 公顷范围内的 324 个物种 , 系统树则是根据被子植物系统树 （Angiosperm-Phylogeny-Group 1998） 简缩而成 。结果表明：在一个样方中能 出现的物种之间的确具有较近的系统发育关系，而组成整个植物群落的物种则是 随机的（图 11-7）。

图 11-7. 婆 罗 洲热带雨林群 落 NRI 和 NTI 的概率分布 (Webb 2000)。

此外, 第一条途径中还要考虑的另一个关键问题是物种共存的各种机制, 如 生物地理学及异域成种（allopatic speciation）的重要性（Webb et al. 2002）。

二、群落生态位结构 428

对第二种途径而言，核心问题是群落中物种的生态位差异是否按某种系统发 育关系排列？解决的方案则是对群落内的物种及分布、群落内物种的系统发育关 系以及物种的生态性状等进行联合分析。长期以来，生态学家们通过研究群落中 物种的生态性状的分布来了解群落组成（Bowers & Brown 1982）, 而生态位差异 的分类学或系统发育分布信息将有助于人们进一步了解生态位结构配置是由于生 态原因、还是进化原因、抑或两者共同造成的。例如，Cavender-Bares & Holbrook （2001）研究了样地中水环境的变异以及植物的水相关性状，结果表明趋同进化 导致现有生态位格局。 系统发育独立对比分析也常常被用来反映某些性状与群落成员之间的关联。 例如，Chazdon et al.（2003）研究了哥斯达黎加树木的森林类型与繁殖性状之间 的关联，发现可以用森林类型的不同系统发育成分和繁殖性状的系统发育保守性 来解释这些关联。Ibarra-Manriquez et al.（2001）也对不同森林群落和幼苗繁殖类 型的差异进行了比较，获得大致相同的结论。

三、生物地理学、性状进化与群落分析 在第三种途径中，核心问题是生态位格局是在何处或何种群落条件下起源 的？回答这一问题需要掌握群落内的物种及分布、包含全部谱系的系统发育关系、 谱系成员的生态性状数据以及对祖先分类群区域分布进行生物地理学重建等 （Webb et al. 2002）。事实上, 一旦获得一个谱系中所有分类群的系统发育关系和 生态学信息, 就可以通过重建生态性状的祖先状态来较为清楚地回答有关生态位 的进化问题（McPeek & Brown 2000）。 人们已经注意到，现存植物群落中物种的生态性状可以反映这些物种及其最 近祖先的生物地理历史。例如，Lechowicz（1984）用生理学、系统发育关系以及 生物地理系统数据分析了温带树木群落中春季叶的多样性。结果表明, 虽然早出 叶出现在寒温带物种中而晚出叶集中在热带物种中, 但不存在明显的早出叶和晚 出叶的系统发育簇。 尽管目前还很难重建 ”祖先” 群落并确定性状演化的原因，但一些新的方法 仍在不断发展之中（Webb et al. 2002） 。原理上，如果若干谱系共有同一个区域分 支图（area cladogram），并且能够假定他们大致同时发生，则可以推导祖先物种 的协同物种形成（co-speciation）事件，如果有理由假设群落中共有不同谱系的成 员并具有生物学上的交互影响，则可将性状变化的格局解释成协同适应 （co-adaptation） （Brooks & McLennan 1993），等等。总的来说，将实验方法与假

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设检验相结合来分析生物地理学和性状进化数据应当是一个很有潜力的方向 （Webb et al. 2002）。

第五节 结语 作为一种新的方法论工具，分子系统发育分析在植物进化生态学研究中正发 挥着愈来愈重要的作用，尤其是将系统发育和性状分析相结合用于探讨一些复杂 的生态问题（如生态适应机制）时很有潜力。 然而，值得注意的是，上述方法均依赖于分子系统树的质量。事实上，无论 是基于形态性状还是分子序列所构建的系统树，其可靠性与稳定性一直存有争议， 特别是涉及种下类群的系统发育关系时，可能会出现明显的问题。统计方法固然 有助于检验系统树的稳定性，但还需要研究者选择具有明确生态学意义的性状， 才有可能取得有价值的结果。 另一方面，尽管分子证据在避免形态性状所导致的循环论证方面具有优势， 但所构建的系统树并不保证一定能够揭示生态性状的进化路径。Hodge & Arnold （1994）以耧斗菜属（Aquilegia）的传粉生态学性状分析为例，说明该相关类群 在传粉系统上存在显著差异，但其分子序列（核核糖体 ITS 区核叶绿体 atbß－rbcL 间隔区）间并不存在显著差异，这就极大地降低了性状标图方法的有效性。选择 与生态适应性密切相关的功能基因可能是解决这一问题的可靠途径。

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